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UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO
FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS
ÁREA BIOLOGIA COMPARADA
Comparação temporal de uma associação de
bivalves límnicos do rio Pardo,
município de Ribeirão Preto,
Estado de São Paulo, Brasil.
Ana Leticia Araujo de Aquino Almeida
Ribeirão Preto SP
2006
Dissertação apresentada à Faculdade de
Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão
Preto, Universidade de São Paulo, como
parte das exigências para obtenção do
título de Mestre em Ciências, área
Biologia Comparada.
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ii
Almeida, Ana Leticia Araujo de Aquino
Comparação temporal de uma associação de bivalves límnicos do rio Pardo,
município de Ribeirão Preto, Estado de São Paulo, Brasil.
95 p.; il.; 30 cm.
Dissertação de Mestrado apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e
Letras de Ribeirão Preto – USP, em Biologia Comparada.
Orientador: Avelar, Wagner Eustáquio Paiva.
1. bivalves. 2. Hyriidae. 3. Mycetopodidae. 4. Corbicula fluminea.
5. espécie invasora. 6. rio Pardo.
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iii
“Antes do compromisso, há uma hesitação,
a oportunidade de recuar, uma ineficiência permanente.
Em todo ato de iniciativa há uma verdade elementar
cujo desconhecimento destrói muitas idéias e planos esplêndidos.
No momento em que nos comprometemos de fato,
a Providência também age.
Ocorre toda espécie de coisas para nos ajudar,
coisas que de outro modo nunca ocorreriam.
Toda uma cadeia de eventos emana da decisão,
fazendo vir em nosso favor todo o tipo de encontros,
de incidentes e de apoio imprevistos,
que ninguém poderia sonhar que surgiriam em seu caminho.
Começa tudo o que possas fazer, ou que sonhas poder fazer.
A ousadia traz em si o gênio, o poder e a magia.”
(Goethe)
“O que não me mata, me fortalece.”
(Friederich Nietsche)
iv
Ao meu pai, Benedito Celso,
minha eterna inspiração ao trabalho
e à minha mãe Elizabete,
exemplo maior de disposição e luta.
v
AGRADECIMENTOS
Agradeço ao Prof. Dr. Wagner Eustáquio Paiva Avelar pela orientação e por confiar
no meu potencial propondo desafios que eu julgava indissolúveis.
A Álvaro da Silva Costa, por sua força e serenidade em todos os momentos, pelo
companheirismo no laboratório e firmeza no trabalho de campo. A Nina, por sua voz
agradável, seu conselho certeiro, sua presença iluminada.
A Marina Peixoto Vianna, a quem, serei eternamente grata e endividada por tudo o
que foi e fez por mim nesses dois anos de trabalho no Laboratório de Malacologia.
As minhas queridas amigas Analu Egydio, Andréa Tomazelli, Tatiane Berteli, Andréia
Quiapim e Fernanda Bell por me ajudarem a rir nos meus momentos difíceis e relembrar que
é possível realizar quando se quer. Aos amigos de rafting e de trabalho, Nilton César Avanci,
Henrique De Paoli e Michael Brito por compartilhar comigo o contentamento de realizar
coisas.
Aos meus inseparáveis amigos Janaína Zanovelli, Roger Pobe, Valquíria de Bortoli,
Vanessa Soares por me tornarem parte de suas vidas.
Ao Departamento de Biologia da Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de
Ribeirão Preto, ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Comparada, ao Prof. Dr. John
McNamara, meu incentivador, pela sua atenção e carinho de tutor e a secretária Renata
Andrade, disposta a ajudar sempre.
A CAPES – Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - pelo
apoio financeiro através da bolsa de mestrado.
Ao meu namorado Leandro, pelas noites de sono perdidas, pela doação irrestrita, pelo
cuidado de quem carrega um cristal, pela força de quem trabalha sozinho, pela certeza de
quem sabe o que quer, pela experiência de quem realiza, por ser modelo de quem só aceita de
si próprio o melhor, pelo incentivo em forma de ação e conselhos, pelo amor.
Aos meus queridos pais, Benedito e Elizabete, minhas irmãs Priscila e Paula e meus
avós Waldemar e Aparecida, de quem me orgulho de ser filha, irmã e neta. Somos parte uns
dos outros e isso é tudo. Seu amor me mantém.
vi
SUMÁRIO
Lista de figuras ......................................................................................................................... i
Lista de tabelas ........................................................................................................................ iv
Resumo .................................................................................................................................... v
Abstract ........................................................................................................................ vi
1. Introdução ............................................................................................................................. 1
1.1. Revisão bibliográfica ............................................................................................. 3
1.1.1. Bivalves e ecossistema ............................................................................ 3
1.1.2. Bivalves nativos do Brasil e sua classificação ........................................ 6
1.1.2.1. Bivalves nativos do rio Pardo, bacia do rio Paraná .................. 6
1.1.2.2. Peixes como hospedeiros obrigatórios e a influência das
barragens ................................................................................................................................... 9
1.1.3. Biodiversidade ...................................................................................... 11
1.1.4. Invasão de ecossistemas por espécies exóticas ..................................... 12
1.1.4.1. O bivalve invasor Corbicula fluminea ................................... 16
1.1.4.2. Prejuízos causados por Corbicula fluminea ........................... 20
1.1.5. Caracterização dos rios ......................................................................... 23
1.1.5.1. Fatores abióticos: variáveis físicas ........................................ 23
1.1.5.1.a) Temperatura ............................................................ 23
1.1.5.2. Fatores abióticos: variáveis químicas .................................... 24
1.1.5.2.a) Condutividade ......................................................... 24
1.1.5.2.b) Oxigênio dissolvido (OD) ....................................... 24
1.1.5.2.c) Potencial hidrogeniônico (pH) ................................ 24
1.1.5.3. Fatores bióticos ...................................................................... 25
1.1.5.3.a) Comunidade bentônica e tolerância dos bivalves a
substâncias tóxicas .................................................................. 25
1.1.5.4. Sedimento .............................................................................. 26
1.1.5.5. Alterações antrópicas nas características dos rios ................. 27
1.1.6. O rio Pardo ............................................................................................ 28
2. Objetivos ............................................................................................................................. 30
3. Material e Métodos ............................................................................................................. 31
vii
3.1. Divisão do estudo ................................................................................................. 31
3.2. Procedimento geral adotado ................................................................................. 33
3.3. Fases do estudo .................................................................................................... 34
3.3.1. Primeira fase ......................................................................................... 34
3.3.1.a) Forma de análise .................................................................... 35
3.3.2. Segunda fase ......................................................................................... 36
3.3.2.a) Sedimentologia ...................................................................... 37
3.3.2.b) Teor de matéria orgânica ....................................................... 38
3.3.2.c) Fatores abióticos .................................................................... 38
3.3.2.1. Coletas extensivas ...................................................... 39
3.3.2.1.a) Forma de análise das coletas extensivas ..... 40
3.3.2.2. Coletas no quadrado .................................................. 41
3.3.2.2.a) Forma de análise das coletas no quadrado .. 42
3.4. Estatística ................................................................................................. 42
4. Resultados e Discussão ....................................................................................................... 43
4.1. Primeira fase ........................................................................................................ 43
4.1.1. Abundância relativa .............................................................................. 44
4.1.2. Correlações entre medidas morfométricas e peso ................................ 45
4.1.3. Crescimento médio nas populações da associação de bivalves ............ 51
4.1.4. Densidades médias ................................................................................ 53
4.1.5. Biomassa ............................................................................................... 55
4.1.6. Taxa de recaptura .................................................................................. 57
4.1.7. Taxa de mortalidade .............................................................................. 59
4.2. Segunda fase ........................................................................................................ 61
4.2.a) Área extensiva ...................................................................................... 61
4.2.a.1. Correlações entre medidas morfométricas e peso .................. 64
4.2.a.2. Densidade e taxa de repovoamento ........................................ 67
4.2.a.3. Biomassa ................................................................................ 69
4.2.b) Quadrado ............................................................................................... 70
4.2.b.1. Correlações entre medidas morfométricas e peso .................. 70
4.2.c) Sedimento ............................................................................................. 74
4.2.d) Fatores abióticos ................................................................................... 75
viii
4.3. Comparação entre as duas fases de estudo .............................................. 77
4.3.1. Densidade comparada ............................................................... 77
4.3.2. Biomassa comparada ................................................................. 79
5. Conclusões .......................................................................................................................... 82
6. Considerações finais ........................................................................................................... 84
7. Referências bibliográficas ................................................................................................... 84
i
LISTA DE FIGURAS
FIGURA 1: Valvas direita e esquerda de exemplares de espécies nativas do Rio Pardo. A: C.
undosa undosa; B: D. rotundus gratus; C: D. caipira; D: A. trapesialis e E: A.
trapezeus ..................................................................................................................
8
F
IGURA 2: Exemplares de C. fluminea. A: posição variável dos bivalves no substrato. B:
diferenças na coloração do perióstraco. C – H: indivíduos em diferentes posições
e fases de enterramento. Bordas no manto evidentes em E. Sifões inalante e
exalante evidentes em E e G. ...................................................................................
22
F
IGURA 3: Área de estudo no rio Pardo (círculo vermelho). A seta azul indica a direção da
corrente e a área marcada em marrom indica a cidade de Ribeirão Preto. .............
32
F
IGURA 4: Trecho na margem esquerda do Rio Pardo, no Clube de Regatas, município de
Ribeirão Preto, onde foi realizado o estudo. ............................................................
33
F
IGURA 5: Área adjacente ao paredão de concreto, onde foram realizadas as coletas
extensivas mensais. Linha branca traçada: área de 88,2 m
2
. .............................
39
F
IGURA 6: Vista do quadrado de tubos de PVC usado, antes de ser instalado para servir de
guia às coletas. .........................................................................................................
41
F
IGURA 7: Vista geral da área onde foi instalado o quadrado de PVC. A área traçada em
branco foi amostrada das coletas extensivas. Polígono amarelo: área onde está
inserido o quadrado guia. Note que o quadrado foi posicionado fora da área de
coletas mensais.
........................................................................................................
42
F
IGURA 8: Vazões médias anuais do período de coletas. *: aumento significativo em relação
aos demais anos analisados. .....................................................................................
43
F
IGURA 9: Abundância relativa das espécies coletadas de 1982 a 1985. .................................. 44
F
IGURA 10: Correlação das variáveis merísticas da espécie Diplodon caipira obtidos na
Coleta 1 (n = 17). Correlações expressas nos gráficos: A: comprimento x altura;
B: comprimento x largura; C: comprimento x peso; D: altura x largura; E: altura
x peso; F: largura x peso. R= coeficiente de correlação entre as medidas.
..............
47
F
IGURA 11: Correlação das variáveis merísticas da espécie C. undosa undosa obtidos nas
Coletas 1, 2 e 3 (n = 130). Correlações expressas nos gráficos: A: comprimento x
altura; B: comprimento x largura; C: comprimento x peso; D: altura x largura; E:
altura x peso; F: largura x peso. R= coeficiente de correlação entre as medidas. ...
48
ii
FIGURA 12: Correlação das variáveis merísticas da espécie D. rotundus gratus obtidos nas
Coletas 1, 2 e 3 (n = 228$). Correlações expressas nos gráficos: A: comprimento
x altura; B: comprimento x largura; C: comprimento x peso; D: altura x largura;
E: altura x peso; F: largura x peso. R= coeficiente de correlação entre as medidas.
...
49
F
IGURA 13: Correlação das variáveis merísticas da espécie A. trapesialis obtidos nas Coletas
1, 2 e 3 (n = 24). Correlações expressas nos gráficos: A: comprimento x altura;
B: comprimento x largura; C: comprimento x peso; D: altura x largura; E: altura
x peso; F: largura x peso. R= coeficiente de correlação entre as medidas.
.................
50
F
IGURA 14: Comprimento médio das populações encontradas no rio Pardo de 1982 a 1987. *:
diferença significativa relativa aos demais períodos de coleta. #: nenhum
espécime foi encontrado nesta coleta.
......................................................................
52
F
IGURA 15: Densidade relativa das populações das espécies encontradas na década de 80. ...... 53
F
IGURA 16: Densidade média das espécies coletadas entre 1982 e 1987. Os dados
representam médias e desvios padrão para cada espécie analisada. *: aumento
significativo em relação às demais espécies. Para os números absolutos, ver
figura 15. ..................................................................................................................
54
F
IGURA 17: Biomassa relativa das espécies encontradas por coleta. .......................................... 55
F
IGURA 18: Biomassa média das espécies coletadas na década de 1980. Os dados
representam médias e desvios padrão. Para os números absolutos, ver figura 17. .
56
F
IGURA 19: Taxa média de recaptura dos animais da década de 80. *: aumento significativo
da taxa de recaptura 2 da espécie A. trapezeus em relação às demais espécies. Os
dados representam médias e desvios padrão. ..........................................................
57
F
IGURA 20: Taxa de mortalidade específica nas coletas entre 1982 e 1985. .............................. 59
F
IGURA 21: Taxa de mortalidade média das espécies encontradas na década de 80. Os dados
representam médias e desvios padrão. Para os números absolutos, ver figura 20. .
60
F
IGURA 22: Correlação das variáveis merísticas da espécie dos espécimes de C. fluminea
obtidos nas coletas da área extensiva (n = 1832). Correlações expressas nos
gráficos: A: comprimento x altura; B: comprimento x largura; C: comprimento x
peso; D: altura x largura; E: altura x peso; F: largura x peso. R = coeficiente de
correlação entre as medidas. ....................................................................................
65
F
IGURA 23: Comprimento, altura, largura e peso médios dos exemplares de C. fluminea
obtidos durante as cinco coletas realizadas na área extensiva em 2005. *
iii
Diferença significativa em relação à Coleta 1. ........................................................ 66
F
IGURA 24: Densidades relativas de espécies invasora e nativas durante as coletas. ................. 67
F
IGURA 25: Biomassa das espécies invasora e nativas durante as coletas de 2005. ................... 69
F
IGURA 26: Correlação das variáveis merísticas da espécie C. fluminea obtidas durante o
estudo da área do quadrado (n = 33). Correlações expressas nos gráficos: A:
comprimento x altura; B: comprimento x largura; C: comprimento x peso; D:
altura x largura; E: altura x peso; F: largura x peso. R= coeficiente de correlação
entre as medidas. ......................................................................................................
71
F
IGURA 27: Comprimento, altura, largura e peso médios dos exemplares de C. fluminea
obtidos durante as cinco amostragens realizadas na área do quadrado em 2005.
C: coleta, R1 – R5: recapturas 1 a 5. .......................................................................
72
F
IGURA 28: Comprimento, altura, largura e peso médios dos exemplares de C. fluminea
obtidos durante as cinco amostragens realizadas na área do quadrado em 2005.
C: coleta, R1 – R5: recapturas 1 a 5. .......................................................................
73
F
IGURA 29: Taxa de recaptura dos exemplares marcados na área do quadrado durante o
trabalho de campo em 2005. ....................................................................................
74
F
IGURA 30: Valores médios para os dados abióticos de três períodos distintos: os anos de
1980, 1987 e 2005. #: parâmetro não disponível. *: aumento significativo em
relação a 1987. .........................................................................................................
76
F
IGURA 31: Densidades médias comparadas entre as duas fases do estudo. *: diferença
significativa comparada ao período 1982-1987 no grupo de nativos #: espécie
não encontrada no período. ......................................................................................
77
F
IGURA 32: Biomassa média comparando as duas fases de estudo. *: diferença significativa
comparado ao período 1982-1987 de nativos. #: espécie não encontrada no
período. ....................................................................................................................
79
iv
LISTA DE TABELAS
TABELA I: Cronograma das coletas realizadas na primeira fase do estudo. ............................ 34
T
ABELA II: Lista dos equipamentos usados para a obtenção dos fatores abióticos na segunda
fase. ........................................................................................................................
38
T
ABELA III: Cronograma das coletas extensivas realizadas na área, na segunda fase de
estudo (2005). ........................................................................................................
40
T
ABELA IV: Porcentagem de espécimes encontrados nas Coletas 1, 2 e 3. ............................... 45
T
ABELA V: Densidades populacionais encontradas nas coletas e recapturas ........................... 58
T
ABELA VI: Abundância relativa das espécies encontradas nas Coletas 1, 2, 3, 4 e 5. ............. 61
T
ABELA VII: Taxa de repovoamento encontrada nas Coletas 2, 3, 4 e 5. ................................... 68
T
ABELA VIII: Abundância relativa das espécies encontradas na área do quadrado durante as
amostragens. ..........................................................................................................
70
v
RESUMO
A fauna de bivalves bentônicos desempenha papéis críticos no funcionamento dos
ecossistemas de água doce. Assim, um declínio na representatividade dessas espécies traz
conseqüências para todo o ecossistema e não somente para as espécies em si. Dessa forma, a
caracterização da fauna é importante para o conhecimento e conservação da biodiversidade,
principalmente porque estes animais estão ameaçados globalmente. Alguns dos maiores
impactos as espécies nativas são perda de habitats e invasão do ambiente por espécies
exóticas. Estes fatores têm aumentado drasticamente sob influências antrópicas. Em vista
deste panorama, o objetivo do presente estudo foi caracterizar uma associação de bivalves de
água doce em duas épocas distintas e inferir sobre o impacto da espécie invasora Corbicula
fluminea no equilíbrio dinâmico da fauna nativa com o ambiente.
No presente estudo foram comparadas em um mesmo local a estrutura da associação
de bivalves bentônicos encontrada entre 1982 e 1987 com a estrutura encontrada atualmente.
De acordo com as coletas periódicas ao longo do ano de 2005, a associação, outrora
composta apenas por espécies nativas, foi totalmente reestruturada com a chegada de C.
fluminea. A riqueza de espécies e a densidade populacional e a biomassa de espécies nativas
foram diminuídas. Foram estudadas as características populacionais e a alteração detectada na
associação. A metodologia de coleta foi semelhante para as duas fases, com diferença apenas
na periodicidade e na área da amostragem, que foram aumentadas com o objetivo de
intensificar a coleta de dados para inferência da mudança do perfil ecológico da área. De
acordo com os resultados, a densidade das espécies nativas somadas caiu de 13 ind/m
2
na
primeira fase para 0,03 ind/m
2
na segunda. A biomassa de bivalves nativos caiu de 381 g/m
2
para 0,3 g/m
2
. , enquanto Corbicula fluminea apresentou maiores densidade (4,2 ind/m
2
) e
biomassa (20,6 g/m
2
). Estes achados sugerem que a associação de bivalves bentônicos foi
totalmente remodelada depois do estabelecimento de Corbicula fluminea. São necessárias
futuras investigações sobre a importância de cada um dos fatores envolvidos.
Palavras chave: bivalves, Hyriidae, Micetopodidae, Corbicula fluminea, espécie
invasora, rio Pardo.
vi
ABSTRACT
The benthic bivalves play a critic role on the freshwater ecosystem functioning. It is
thought that their biomass decline could impact not only the species by themselves, but also
the whole ecosystem. Further, as these animals are worldwide imperiled, it would be
important to characterize this benthic fauna in order to preserve the biodiversity. In this
context, the habitat loss and the environment invasion of exotic species are relevant impacting
factors for the native species. These two factors has been dramatically increased by human
influence. Based on these facts, the objective of the present study was to characterize a
bivalve assemblage in two different periods of time to infer how the invasive bivalve
Corbicula fluminea impacted the balance between the native fauna and the environment.
To reach this aim, an assemblage structure of living bivalves found between 1982 and
1987 was compared with the present one. The methodology used in the 1980’s and in the
present days were similar, only the periodicity and the study area were increased to intensify
the data acquisition. Population features and the changes in the structure detected were
analyzed. According to the results, the sum of native species density decreased from 13
ind/m
2
(1982-1987) to 0.03 ind/m
2
(2005). Likewise, the sum of native species biomass
decreased from 381 g/m
2
to 0.3 g/m
2
, while Corbicula fluminea presented higher density (4.2
ind/m
2
) and biomass (20.6 g/m
2
). Altogether, these findings suggest that the native
assemblage was totally remolded after Corbicula fluminea establishment. Further
investigations of the importance of each one of the factors involved are certainly needed.
KEYWORDS: bivalves, Hyriidae, Micetopodidae, Corbicula fluminea, invasive species,
Pardo river.
1
1. INTRODUÇÃO
O Brasil possui uma grande malha hidrográfica que abriga uma biota exuberante. A
guilda dos animais filtradores é um dos componentes importantes desse habitat. Inserida nesta
guilda, os bivalves de água doce são outra guilda de filtradores sedentários dulceaqüícolas que
vivenciam um declínio global tanto em riqueza de espécies quanto em abundância (Vaughn et
al., 2004). Esses animais vivem em contato direto com o fundo, ou nele enterrados, e
representam boa parte da biomassa de heterótrofos bentônicos, importantes organismos na
posição basal de transferência de energia da teia trófica a níveis tróficos superiores.
A distribuição de bivalves de água doce num rio é costumeiramente restrita às áreas
marginais a profundidades pouco elevadas. Ademais, esses animais ocorrem em densos
aglomerados distribuídos ao longo do leito do rio de acordo com as características da
correnteza do rio, de granulometria do sedimento e da disponibilidade de alimento na coluna
d’água. Alguns fatores relevantes para a manutenção da associação de bivalves num dado
ponto do rio são a possibilidade de reprodução, de liberação de larvas, de recrutamento de
jovens e as boas condições do habitat. Desta forma a competição por recursos escassos deve
limitar o tamanho de certas populações de bivalves presentes na associação, beneficiando
aquelas com melhores fitness e capacidade adaptativa. A manutenção da diversidade de
bivalves bentônicos no ecossistema é de extrema importância, uma vez que cada espécie tem
papéis específicos devido à sua taxa e seletividade de filtração de fitoplâncton, da taxa de
excreção de nutrientes e da taxa de bioacumulação de xenobióticos presentes no ambiente.
No Brasil, os bivalves de água doce são representados principalmente pelas famílias
Hyriidae, Mycetopodidae e Sphaeriidae. Recentemente, Corbiculidae e Mytilidae foram
introduzidas. Corbicula fluminea (MÜLLER, 1774) pertencente à família Corbiculidae,
2
introduzida no Brasil na década de 1970, é uma das espécies exóticas que vem colonizando de
maneira rápida os principais rios brasileiros. A espécie tem despertado especial atenção
mundial em função dos prejuízos econômicos que causa à sociedade e do risco que
potencialmente oferece à fauna nativa. Porém, sua interação com as populações de bivalves
nativos, principalmente na América do Sul, é pouco conhecida. Nas bacias hidrográficas do
Estado de São Paulo a espécie foi registrada pela primeira vez na década de 1990, tendo sido
encontrada no Rio Pardo, município de Jardinópolis, em 1998.
O presente estudo comparará a associação de bivalves bentônicos encontrada num
período na década de 1980 (1982 a 1987) com a encontrada atualmente e discutirá as
possíveis causas das alterações observadas.
3
1.1. Revisão bibliográfica
1.1.1. Bivalves e ecossistema
Os hiriídeos e micetopodídeos formam uma guilda de bivalves bentônicos de água
doce, cavadores e que se alimentam por filtração, constituindo um grupo rico em espécies que
ocorrem em densas assembléias multiespecíficas (Vaughn et al., 2004). Possuem hábitos
sedentários e vivem, na maioria das vezes, enterrados em substratos lodosos, argilosos ou
areno-lodosos, mantendo apenas os sifões em contato com a água corrente para realizar
funções vitais como obtenção de partículas alimentares, trocas gasosas, excreção, defecação e
reprodução. Muitos deles têm sifões relativamente curtos, assim, usualmente se enterram a
profundidades onde estejam apenas sob a camada superficial de sedimento (McMahon, 1991
apud Saarinen & Taskinen, 2003).
As espécies de bivalves de água doce têm histórias de vida similares, algumas com
ciclo de vida muito longo (usualmente maior que 25 anos) e de crescimento lento, adultos
relativamente sedentários e a maioria das larvas sendo ectoparasita obrigatória de peixes. Há
pouca evidência de que haja preferência por certos micro-habitats nos rios ou por pontos
especiais nas aglomerações multiespecíficas (Vaughn et al., 2004).
Esses animais têm um pé cavador musculoso, comprimido lateralmente, que permite a
escavação de fundos moles, utilizam o fitoplâncton como alimento filtrado através dos sifões
desenvolvidos, os quais também são responsáveis pela entrada de água para respiração e são
via de excreção e reprodução.
A importância da diversidade de espécies de bivalves está relacionada aos papéis
críticos, tanto tróficos como não tróficos no funcionamento dos ecossistemas lóticos (Vaughn
& Taylor, 1999). Tratam-se de processos espécie-específicos, nos quais a composição da
4
associação de bivalves e a densidade populacional de cada espécie do aglomerado têm
influência. Há evidências da existência de papéis ecológicos únicos das espécies de bivalves e
de que tais papéis podem variar com o contexto ambiental (Vaughn et al., 2004; Vaughn e
Hakenkamp, 2001; Hakenkamp & Palmer, 1999; Berkman et al., 2000). Alguns fatores
podem alterar a taxa de filtração desses animais como a temperatura da água, o tamanho e a
concentração das partículas, o regime do fluxo de água, o tamanho do bivalve e a morfologia
das brânquias (tamanho das brânquias, o número e a complexidade estrutural dos cirros
branquiais). As taxas de excreção também variam de acordo com a espécie e estão
relacionadas ao tamanho individual, à temperatura, ao estágio no ciclo reprodutivo e à
disponibilidade de alimento (Vaughn et al., 2004).
Os bivalves removem partículas da coluna d’água, excretam nutrientes e biodepositam
fezes e pseudofezes, além de provavelmente participarem da penetração de O
2
no sedimento e
do estímulo ao metabolismo microbiano (Vaughn & Hakenkamp, 2001), à medida em que
revolvem o fundo para se enterrar ou rastejar por entre suas partículas. Além disso, em função
do hábito filtrador aliado ao longo tempo de vida, os bivalves podem influenciar a abundância
das comunidades de fitoplâncton, a qualidade da água e o ciclo de nutrientes (Peredo et al.,
2005). Alimentam-se não seletivamente e têm uma sobreposição de dietas, ingerindo
fitoplâncton, bactérias e material orgânico em proporção à sua disponibilidade (Vaughn et al.,
2004). Os bivalves em alta abundância têm potencial de influenciar substancialmente os
processos do ecossistema (excreção de nutrientes, taxa de remoção de algas e de biodeposição
de matéria orgânica) ao longo de uma ampla faixa de estados tróficos (Vaughn et al., 2004).
O grau em que os bivalves podem impactar esses processos num rio como um todo,
depende do número e da distribuição espacial dos aglomerados de bivalves, da sua biomassa
5
nessas coberturas, do estado hidrológico geral do rio e de interações com o resto da
comunidade do rio (Vaughn et al., 2004).
A biomassa das associações de bivalves pode exceder a biomassa de organismos
bentônicos. Assim, nos rios onde eles são abundantes, os bivalves devem ter um papel
importante no funcionamento do ecossistema (Vaughn et al., 2004).
Os bivalves podem seqüestrar nutrientes em seus tecidos e concha, tornando-os menos
disponíveis às algas, porém, a atividade de enterrar-se aumenta a taxa de nutrientes liberados
dos sedimentos (Vaughn et al., 2004). Também são importantes no processamento de
nutrientes no ecossistema fluvial pela remoção de algas e de matéria orgânica particulada da
coluna d’água e convertendo-a em nutrientes dissolvidos. Tais nutrientes podem ser
diretamente usados por outras algas ou depositados no sedimento, onde podem ser usados por
outros organismos bentônicos (Vaughn et al., 2004). Desta forma, consomem algas por
filtração e, através do metabolismo, liberam nutrientes importantes para outras algas
realizando assim uma ciclagem: à medida que consomem e metabolizam, permitem que
outros organismos se desenvolvam melhor. O crescimento de algas é significativamente maior
sobre conchas de animais vivos graças à disponibilidade aumentada de nutrientes para as
algas provenientes da excreção dos bivalves (Vaughn et al., 2004). As diferenças espécie-
específicas de excreção de nutrientes podem influenciar a composição da comunidade de
algas.
Os bivalves também são considerados organismos sentinela de contaminação em
ecossistemas aquáticos em função de aspectos de sua biologia como ampla distribuição,
ocorrência em populações extensivas, sedentarismo, hábito filtrador e capacidade de acumular
substâncias xenobióticas (Vil lar et al., 1999) tais como DDT, lindane, heptacloro (Avelar et
6
al. 1991), aldrin, diendrin (Lopes et al. 1992), mercúrio (Callil & Junk, 1999), cádmio e
chumbo (Tomazelli et al., 2003).
1.1.2. Bivalves nativos do Brasil e sua classificação
No Brasil, os bivalves de água doce são representados principalmente pelas famílias
Hyriidae, Mycetopodidae, Etheriidae, Pisidiidae e Sphaeriidae. A classificação mais usada
para bivalves dulceaqüícolas sul americanos é a de Parodiz & Bonetto (1963), com duas
superfamílias, Mutelacea e Unionacea com distribuição diferenciada em todo o mundo. De
acordo com os autores, a superfamília Mutelacea compreende as famílias Mutelidae (África) e
Mycetopodidae (América do Sul). A superfamília Unionacea compreende as famílias
Hyriidae (América do Sul e Australásia), Unionidae e Margaritiferidae (América do Norte,
Europa e África). As espécies mais representativas do Estado de São Paulo encontram-se nos
gêneros Diplodon e Castalia compondo a Família Hyriidae, e nos gêneros Anodontites e
Fossula pertencendo à Família Mycetopodidae. Espécies de tais gêneros são de ocorrência
constatada na região leste do estado de São Paulo, na bacia do Rio Pardo.
1.1.2.1. Bivalves nativos do rio Pardo, Bacia do rio Paraná
Para o Estado de São Paulo, há poucas citações de ocorrências das espécies nativas na
literatura. As seguintes espécies são mencionadas para a bacia do rio Pardo: Diplodon
rotundus Wagner 1827, Diplodon fontaineanus (Orbigny, 1835), Diplodon martensi (Ihering,
1893), Diplodon caipira (Ihering, 1893), Diplodon greeffeanus (Ihering, 1893), Anodontites
trapesialis (Lamarck, 1819) e Anodontites trapezeus (Spix, 1827), Fossula fossiculifera
(Orbigny, 1835) e Castalia undosa undosa Martens, 1827. No entanto, tais espécies são
pouco conhecidas, com alguns trabalhos sobre anatomia funcional e ciclo reprodutivo
7
podendo ser citados: anatomia comparada de Anodontites trapesialis e A. trapezeus (Hebling,
1976), anatomia e sistemática de Anodontites trapesialis (Simone, 1994), anatomia funcional
de Diplodon rotundus gratus (Hebling & Penteado, 1974), de Fossula fossiculifera (Avelar,
1993), de Castalia undosa undosa (Avelar & Santos, 1991) e ciclo gametogênico de Diplodon
rotundus gratus (Avelar & Mendonça, 1998).
Para a Fundação Biodiversitas (Machado et al., 2005), as espécies D. rotundus, D.
fontaineanus, D. caipira, D. greeffeanus, A. trapezeus, F. fossiculifera e C. undosa undosa
encontram-se em perigo de extinção, enquanto que D. martensi e A. trapesialis são
considerados vulneráveis, segundo critérios adotados pela União Mundial para a Natureza
(IUCN) tendo em vista o tamanho, isolamento ou declínio populacional das espécies e
extensão de suas áreas de distribuição. As principais ameaças às espécies citadas são a
destruição de habitats, a competição, o desequilíbrio ecológico, a presença de espécies
exóticas e poluição, para algumas delas adicionem-se o desmatamento e a lixiviação
(Machado et al., 2005).
Bivalves dos taxa Hyriidae e Mycetopodidae são bem adaptados à sobrevivência em
habitats de água doce, sendo um exemplo de adaptação à vida em ambientes lóticos, a perda
da larva véliger planctônica para adotar uma larva parasita de peixes. As espécies nativas de
hiriídeos e micetopodídeos ocorrem em ambientes lênticos e lóticos, têm tamanho corporal
grande, a grande maioria é monóica com espécies de fecundação cruzada ou de
autofecundação e marcados períodos reprodutivos ao longo do ano. A maioria dos bivalves
cresce mais rapidamente nos primeiros anos de vida e é comum chegar a vinte ou trinta anos.
A Figura 1 mostra conchas de cinco espécies de ocorrência no rio Pardo.
8
FIGURA 1: Valvas direita e esquerda de exemplares de espécies nativas do Rio Pardo. A: C.
undosa undosa; B: D. rotundus gratus; C: D. caipira; D: A. trapesialis e E: A. trapezeus.
Escala: 1 cm.
A
C
D F
B
9
1.1.2.2. Peixes como hospedeiros obrigatórios e a influência das barragens
As formas larvais de Hyriidae e Mycetopodidae são denominadas respectivamente
gloquídios e lasídios. Ambas as formas são véliger, altamente modificadas para a existência
parasitária. Os gametas masculinos são lançados na água e entram através do sifão inalante
para fecundar os óvulos presentes entre as lamelas das demibrânquias internas dos animais.
Os tubos aqüíferos modificados para a incubação dos ovos formam o marsúpio, onde as larvas
permanecem até o estágio véliger modificado para a existência parasitária em peixes de água
doce, importantes dispersores nos habitats. Há certa especificidade entre parasita e
hospedeiro, que compartilham a preferência por habitats favoráveis. Bivalves preferem águas
rasas, assim peixes que usam águas rasas – pelo menos quando os bivalves estão expelindo
suas larvas – estão mais sujeitos a serem as espécies hospedeiras. As assembléias de peixes de
águas rasas são mais afetadas pelos regimes hidrológicos alterados do que as assembléias de
peixes de águas profundas (Vaughn & Taylor, 1999).
Muito pouco é conhecido a respeito das relações entre peixes hospedeiros e as
necessidades ecológicas da maioria das espécies de bivalves (Bates, 1962). Apesar disso,
sabe-se que a maioria das espécies de bivalves límnicos parasita mais de uma espécie de peixe
e algumas espécies de peixes podem ser hospedeiras para mais de uma espécie de bivalve
(Matsuo, 1994). A liberação das larvas está relacionada aos hábitos dos peixes hospedeiros.
As larvas se fixam ao hospedeiro, onde ocorre a metamorfose, de duração variável de acordo
com a espécie (Hebling & Penteado, 1974). O reconhecimento das larvas pelo hospedeiro
específico ocorre após a fixação e os parasitas podem ser eliminados de hospedeiros não-
específicos por rejeição ativa do sistema imune ou por não haver características nutricionais
adequadas ao desenvolvimento da larva (Matsuo, 1994). Ao final do processo, o bivalve
10
juvenil rompe o cisto, abandona o hospedeiro, alcança o fundo e escava o sedimento, onde é
assumido o hábito adulto.
Segundo Matsuo (1994), existe uma clara discriminação por uma ou outra espécie de
hospedeiro por parte dos gloquídios de certas espécies, refletida pela porcentagem da amostra
de peixes infestada e pelo grau de infestação. Ainda segundo a autora, o gloquídio de
Diplodon rotundus apresenta preferência pelas espécies Astyanax scabripinnis (Jenyns, 1842)
e Pyrrhulina sp Valenciennes, 1846, adequadas para o seu desenvolvimento. A espécie
Geophagus brasiliensis (Quoy & Gaimard, 1824) rejeitou ou foi rejeitada pelos gloquídios.
Apesar da preferência pelo hospedeiro, as outras espécies de peixes infestadas no estudo
foram consideradas apropriadas ao desenvolvimento, pois a metamorfose foi completa.
Diferentemente de espécies altamente móveis como os peixes, que podem se mover
rapidamente entre os microhabitats com as mudanças nos níveis de água, os bivalves se
movem lentamente e são incapazes de responder a baixas de vazão repentinas. Mesmo que a
dificuldade de locomoção não necessariamente mate um bivalve, a dessecação e extremos
termais podem reduzir seu potencial de reprodução (Mérona et al., 2005).
Operações hidroelétricas levam a flutuações severas no fluxo de curta duração que
afetam o desenvolvimento da fauna bentônica e a utilização de afluentes inundados para sítios
de reprodução e abrigo para muitas espécies de peixes. As barragens também alteram a
qualidade das águas à jusante, por exemplo, reduzindo a ciclagem de nutrientes (Mérona et
al., 2005).
Adicionalmente, segundo Tundisi et al. (1999), a construção de barragens em cascata
produz extensas modificações gerais em processos dos rios tais como alteração do regime
hidrológico devido à regulação do fluxo e do nível, modificações dos ciclos biogeoquímicos,
com as represas retendo fósforo e exportando nitrogênio (o que causa eutrofização a jusante),
11
retenção de sedimentos ao montante, aumento da capacidade de erosão da água a jusante,
alteração no sistema de reprodução dos peixes, impedindo sua migração.
A alteração da corrente à jusante do reservatório também afeta os peixes e a barragem
bloqueia sua migração contracorrente. A distribuição e os padrões de movimento dos peixes
hospedeiros têm um papel importante na distribuição de bivalves. A extirpação de espécies de
bivalves de muitos rios está ligada ao desaparecimento do peixe hospedeiro apropriado e
certas espécies de bivalves também recolonizaram rios onde seus peixes hospedeiros foram
reintroduzidos (Vaughn & Taylor, 1999). Serrano et al. (1998) atestam que duas espécies
nativas – Anodontites tenebricosus e Fossula fossiculifera - não foram mais encontradas em
coletas com intervalo de seis anos e hipotetizam que tais mudanças nas comunidades nativas
reflitam o impacto de ações antrópicas na comunidade de peixes.
1.1.3. Biodiversidade
Biodiversidade é a extraordinária variedade de vida sobre a Terra, de genes e espécies
a ecossistemas, e as valiosas funções que desempenham (Alonso et al., 2001). O termo
significa diversidade biológica e não se trata de uma dimensão estática que pode ser definida
de uma vez por todas, mas está, ao contrário, permanentemente em mudança, influenciada por
processos naturais e antrópicos (Devin et al., 2005). Nesta última categoria, as invasões
biológicas são agora consideradas como o maior veículo de alteração da biodiversidade em
água doce.
Indubitavelmente, muitas espécies serão perdidas através da introdução de espécies
exóticas de maneiras que ainda não podemos antecipar (Pimm et al., 1995).
Conhece-se muito pouco sobre a diversidade biológica brasileira e o Estado de São
Paulo é aquele como o maior número de espécies ameaçadas (Machado et al., 2005). Os
12
bivalves límnicos constituem o grupo de organismos de água doce mais seriamente
ameaçados de extinção; as conseqüências do seu declínio populacional na fauna dos rios vão
além da perda das espécies em si (Vaughn & Taylor, 1999), trata-se de uma questão de
desequilíbrio nas funções do ecossistema.
Nosso conhecimento sobre endemismo é insuficiente para conhecermos o futuro da
biodiversidade com precisão (Pimm et al., 1995).
1.1.4. Invasão de ecossistemas por espécies exóticas
Espécies exóticas são aquelas que ocorrem fora de seu limite natural historicamente
conhecido, como resultado de dispersão acidental ou intencional. Espécies invasoras são
aquelas que, uma vez introduzidas a partir de outros ambientes, se adaptam e passam a
reproduzir-se, ocupando o espaço de espécies nativas e produzindo alterações nos processos
ecológicos naturais.
Espécies invasoras são, na verdade, populações não nativas de espécies. Assim, a
mesma espécie que é exótica numa área, é nativa em algum outro lugar (Colautti & MacIsaac,
2004). Populações são normalmente definidas como entidades geográficas dentro de espécies,
distintas ecológica e geneticamente. Na definição baseada geneticamente, a população
mendeliana é um grupo de indivíduos evoluindo independentemente de outros grupos por
causa do fluxo gênico limitado e geneticamente distinguível de outras populações (Hughes et
al., 1997).
O processo de invasão consiste na transferência, estabelecimento, dispersão local e
aumento da abundância de uma espécie num ecossistema onde ela não está naturalmente
presente, também chamado de ecossistema receptor (Kolar & Lodge, 2001). A invasão é
sempre o clímax do processo. Uma vez estabelecida, os processos que determinam a
13
distribuição e abundância da espécie são conceitualmente similares para espécies nativas e
exóticas (Colautti & MacIsaac, 2004).
A espécie potencialmente invasora começa como propágulos residindo numa região
doadora e passa por uma série de filtros que podem impedir a transição para estágios
subseqüentes. Alguns propágulos são transportados por um vetor, usualmente por humanos.
Se esses propágulos sobreviverem ao transporte e à soltura terão o potencial para se
estabelecer no novo ambiente (Colautti & MacIsaac, 2004).
A pressão de propágulo consiste no número de propágulos invasores para uma dada
introdução e a freqüência na qual eles são introduzidos (Colautti & MacIsaac, 2004), ou seja a
espécie tem grande pressão de propágulo ao sofrer introduções repetidas em larga escala e em
muitos pequenos focos. Essa pressão de propágulo também é importante para o sucesso pós-
estabelecimento (Lockwood et al., 2005).
Existem também fatores ambientais que afetam o sucesso da invasão. Por exemplo, a
transição dos propágulos desde a introdução até o estabelecimento requer sobrevivência e
reprodução na região receptora. Interações na comunidade, a resistência biótica, podem
predizer o sucesso nessa transição. Tais interações interespecíficas impedem o
estabelecimento de espécies exóticas devido a efeitos negativos da predação, competição ou
parasitismo. No entanto, tais interações podem ter efeito facilitativo, aumentando a
probabilidade de sucesso na invasão criando uma nova oportunidade trófica ou de habitat
(Simberloff & Von Holle, 1999). As necessidades fisicoquímicas do potencial invasor
também são determinantes para o sucesso da invasão do novo ambiente (Colautti & MacIsaac,
2004).
Num censo estrito, a introdução de espécies exóticas ocorre naturalmente, e não é
exclusivamente um fenômeno conduzido pelo homem (Mack et al., 2000). A teoria
14
community assembly procura explicações para os padrões de estrutura de comunidade num
contexto dinâmico, ao invés do estático, partindo do princípio de que todas comunidades
atuais foram construídas por um processo contínuo de invasões e extinções seqüenciais
(Moyle & Light, 1996). Porém o aumento das taxas de estabelecimento de espécies tem sido
observado nas últimas décadas em decorrência da remoção de barreiras geográficas naturais e
da expansão dos transportes aquáticos (Devin et al., 2005).
O transporte mediado por humanos é provavelmente o fator mais importante na
determinação dos espectros de invasão, enquanto os processos biológicos (por exemplo,
habilidade competitiva e ausência de inimigos naturais) podem ser mais importantes para as
densidades alcançadas por populações de espécies exóticas (Colautti & MacIsaac, 2004). Para
Devin et al. (2005), moluscos e crustáceos exóticos tiveram mais sucesso do que qualquer
outro táxon em rios da França, por se tratarem de espécies holobióticas presentes na água todo
o ano e geralmente bem representadas em termos de densidade e distribuição. Tais
características aumentam sua probabilidade de serem transportadas para um novo ecossistema
graças às atividades humanas.
O desaparecimento de espécies autóctones de ecossistemas aquáticos alterados pelo
homem, a pobreza da fauna remanescente e sua inabilidade de se adaptar às novas condições
locais têm favorecido a permeabilidade dos ecossistemas a repetidas introduções de espécies
exóticas (Devin et al., 2005).
A ameaça à biodiversidade é um dos impactos que os invasores podem causar (Sala et
al., 2000). Segundo a Lista da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção (Machado et al.,
2005), esta é uma das grandes ameaças aos bivalves hiriídeos e micetopodídeos.
15
A introdução de bivalves dulceaqüícolas invasores na região neotropical em
localidades costeiras específicas resultou em sua dispersão através dos sistemas de drenagem
com conseqüências imprevisíveis para a biota nativa (Darrigran, 2002).
A grande maioria das espécies exóticas exibe características funcionais similares e os
perfis bioecológicos podem aumentar a invasividade (Devin et al., 2005). O melhor indicador
de invasividade de uma espécie em certo habitat é o histórico de invasão em outros locais.
Algumas características biológicas importantes que potencializam a capacidade
invasora da espécie são: se alimentar por suspensão, ter ciclo de vida curto (de 2 a 3 anos),
crescimento rápido e reprodução precoce, ser hermafrodita, ser mais fecunda do que as
espécies nativas, ter comportamento gregário, ser dispersa por animais, apresentar
plasticidade e capacidade adaptativa, possuir ampla variabilidade genética e plasticidade
filogenética, e ter grande pressão de propágulo. Os bivalves invasores apresentam estas
características e também são eurióicos (habilidade de colonizar um amplo espectro de
habitats), euritópicos (ampla tolerância fisiológica), têm habilidade de repovoar habitats
previamente colonizados, apresentam explosões populacionais causadas por condições físicas
extremas, apresentam alguma forma de associação com atividades humanas (são fonte
alimentar, habitam estuários, rios, lagos ou canais, reservatórios, portos, etc) (Darrigran,
2002).
Efetivamente, espécies invasoras podem ter grandes conseqüências ecológicas na
composição faunística, na estrutura de comunidades e no funcionamento dos ecossistemas
receptores (Mack et al., 2000). Todos esses impactos são mediados por numerosos processos
que atuam em vários níveis de organização, desde individual até na comunidade como um
todo (Devin et al., 2005).
16
A habilidade de dispersão, a biologia reprodutiva e história de vida de espécies
invasoras alvo de controle determinarão a facilidade da sua redução populacional e seu
potencial para a reinvasão (Myers et al., 2000).
Há um esforço mundial em relação à questão das invasões biológicas expresso no
artigo 8h da Convenção da Diversidade Biológica, em vigor no Brasil desde 16 de março de
1998: “Cada Parte Contratante deve, na medida do possível e conforme o caso: Impedir que
se introduzam, controlar ou erradicar espécies exóticas que ameacem os ecossistemas, habitats
ou espécies”.
1.1.4.1. O bivalve invasor Corbicula fluminea
O gênero Corbicula (Megerle von Mühlfeld, 1811) é um dos cinco formadores da
Família Corbiculidae, os quais são geralmente marinhos e de água salobra. Corbicula tem
também representantes na água doce (Mansur et al., 2004).
A espécie Corbicula fluminea é dulceaqüícola, nativa do sudeste asiático, encontra-se
atualmente introduzida em vários locais da África e da Europa, da América do Sul (Cataldo et
al., 2001; Beasley et al., 2003) e do Norte. É a espécie de água doce com a distribuição mais
extensa no continente americano (Darrigran, 2002).
Na América do Norte, a espécie foi encontrada pela primeira vez no oeste do Canadá
em 1924, provavelmente trazida por imigrantes chineses como fonte de alimentação. Ituarte
(1981) registrou a primeira ocorrência de C. fluminea na América do Sul, no rio da Prata,
Argentina, estimando sua entrada por zona portuária na década de 1970. Cataldo &
Boltovskoy (1999) demonstraram a dinâmica de populações da espécie na Argentina. E,
segundo McMahon (1982), logo após o estabelecimento de uma nova população, sua taxa de
crescimento e capacidade reprodutiva permitem que a espécie alcance altas densidades. C.
17
fluminea é uma das espécies exóticas que vem colonizando os principais rios brasileiros de
maneira rápida (Mansur et al., 2004). A espécie levou 25 anos para colonizar as bacias dos
rios da Prata, Uruguai, Paraguai e Paraná (Callil & Mansur, 2002), à qual pertence o rio
Pardo. Povoou o rio Pardo, Estado de São Paulo, na década de 1990 (Callil & Mansur, 2002)
e em 1998 a espécie foi coletada no rio Pardo, município de Jardinópolis (dados não
publicados de Avelar, W. E. P).
Os locais onde foram encontrados os primeiros exemplares da espécie na América do
Norte, as áreas portuárias, levam à suposição de que sua introdução tenha sido não
intencional, através de água de lastro (Mansur et al., 2004).
Existem estudos em vários pontos do globo em que a espécie ocorre na tentativa de
conhecer como se comportam seus aspectos ecológicos segundo as diferentes condições
ambientais encontradas: ciclo reprodutivo e dinâmica de população na Europa (Mouthon,
2001), dinâmica de matéria orgânica em rios dos EUA (Hakenkamp & Palmer, 1999),
dispersão nas Américas (Martin & Estebenet, 2002), estrutura populacional e distribuição nos
EUA (Graney et al., 1980), demografia (Payne et al., 1989), preferência por sedimento
(Belanger et al., 1985, Nguyen & De Pauw, 2002 e McCloskey & Newman, 1995), efeitos de
temperatura (Matthews & McMahon, 1999), efeitos de baixos níveis de oxigênio dissolvido
(Saloom & Duncan, 2005) e impacto da espécie no bentos (Hakenkamp, et al., 2001). Porém,
pouco se sabe sobre o comportamento e dinâmica da espécie no Brasil (Mansur et al., 2004)
ou sobre sua interação com as populações de bivalves nativos na América do Sul.
A espécie C. fluminea é dulceaqüícola, suporta salinidade de até 15% (Mansur &
Garces, 1888), apresenta períodos reprodutivos na primavera e fim do verão, é hermafrodita
com a fertilização ocorrendo dentro da cavidade palial e as larvas são incubadas em tubos
branquiais de água (Cataldo & Boltovskoy, 1999). Possui fecundação cruzada ou
18
autofecundação, incuba suas larvas por período curto e as elimina na água o estágio
pediveliger, o qual é quase um estágio juvenil (Cataldo & Boltovskoy, 1999). Outro
importante aspecto a se ressaltar é a eliminação de 11.000 larvas até duas vezes por ano
(Morton, 1982 apud Mansur & Garces, 1988). As larvas têm um período de desenvolvimento
planctônico, são ativas e resistentes, mas não livre natantes, portanto, incapazes de transpor
correntezas (Mansur & Garces, 1988). Posteriormente, as larvas decantam e se enterram no
substrato. O hábito da espécie é infaunal (Darrigran, 2002) e chega à maturidade sexual com 7
mm de comprimento de concha. (Mansur & Garces, 1988).
Além da alimentação por filtração de alimento da coluna d’água, a espécie ainda tem
uma forma adicional de tomada de alimento, consumindo depósitos do sedimento através da
coleta de matéria orgânica pelo batimento de cílios do pé, modalidade de alimentação
chamada podal. Através dela, C. fluminea diminui a concentração de matéria orgânica no
sedimento quando há pouco fitoplâncton, obtendo desta forma, proporção significativa de
energia total necessária (Vaughn & Hakenkamp, 2001). Certamente, C. fluminea necessita de
mais energia que as nativas devido ao seu rápido crescimento e intensa multiplicação (Mansur
& Garces, 1988). A soma dos aspectos da biologia reprodutiva, do desenvolvimento e da
alimentação da espécie caracterizam sua alta capacidade adaptativa.
A tolerância potencial a ecossistemas impactados, a capacidade reprodutiva e o
desenvolvimento precoce permitem que esta espécie asiática explore uma ampla variedade de
habitats. Em razão da espécie tolerar diferentes substratos (de pedras e seixos a silte e argila),
e apresentar rápidos crescimento e desenvolvimento reprodutivo, encontram-se implicações
ecológicas importantes (Graney et al., 1980) na competição interespecífica.
A dispersão passiva tem um papel importante na expansão da espécie (Mouthon,
2001). Segundo Darrigran (2002), sua taxa depende principalmente das atividades humanas
19
(especialmente relacionadas a pesca), porém a espécie tem capacidade de dispersão natural de
várias formas. Corrente abaixo, as larvas pediveligers e os juvenis (<200 µm) são
transportados passivamente pela água. Na fase juvenil, os indivíduos secretam fios de bisso
que servem para a fixação do animal no substrato. Na fase adulta, esses animais perdem os
filamentos. Estas formas ainda podem ser transportadas aderidas aos pés ou penas de aves
aquáticas, corrente abaixo ou acima. Os juvenis podem ligar seus fios de bisso à vegetação
flutuante e os espécimes pequenos ejetam água nos fios de bisso ainda soltos, impulsionando
o animal para boiar na coluna d’água, num esboço de dispersão ativa.
C. fluminea se alastrou rapidamente nos EUA em resultado de atividades de pesca:
isca para peixes, interesse na aquariofilia, juvenis ligados aos barcos. A espécie compartilha o
habitat com espécies nativas de bivalves (Darrigran, 2002). Como a espécie invasora
apresenta muitas características diferentes e vantajosas em relação às nativas, sua biomassa
pode exceder a de todos os outros metazoários no local.
Bivalves dulceaqüícolas invasores na região neotropical, produzem alterações
significativas dos ecossistemas naturais, à medida que larvas, juvenis e estágios adultos atuam
de diferentes níveis do mesmo ecossistema, mesmo produzindo mudanças na dieta das
espécies nativas (Darrigran, 2002).
No estudo de Devin et al. (2005), Corbicula fluminea está entre as seis espécies
exóticas de maior sucesso na invasão e que causam importante preocupação para a
biodiversidade de água doce e para o funcionamento do ecossistema. Considera-se que a
espécie contribua significativamente na demanda por oxigênio no rio e nas modificações do
fluxo de nutrientes (Hakenkamp et al., 2001).
Em todas as bacias onde ocorre, esta espécie asiática alcança maior densidade (em
cerca de cinco anos) que as espécies autóctones de Hyriidae, Mycetopodidae e Sphaeriidade
20
(Mansur et al., 2004), o que influencia a diversidade e concentração de fitoplâncton, uma vez
que os comportamentos e mecanismos de alimentação são diferentes entre as espécies
(Vaughn & Hakenkamp, 2001). Ela também causa alteração nos sedimentos dos rios pelo
acúmulo de fezes e pseudofezes e ameaça a fauna nativa por ter maior necessidade de energia
e apresentar altas taxas de filtração (Hakenkamp & Palmer, 1999; Vaughn & Hakenkamp,
2001).
Quanto mais perturbada a localidade (por exemplo, passando por estresse fisiológico
ou de fluxo de recurso), menor será a “pressão de propágulo” (esforço de introdução)
necessária para permitir o estabelecimento de espécies exóticas com sucesso (Lockwood et
al., 2005).
Embora seja esperado que a fauna nativa de moluscos seja substituída por C. fluminea
na América do Sul, não há registros a esse respeito (Darrigran, 2002). As espécies e os
ecossistemas nos quais elas vivem são interligados. A conversão de ecossistemas
inevitavelmente ameaça as espécies que dependem deles. Assim, mudanças no ciclo de vida
de uma espécie podem alterar os ciclos de vida de muitas outras espécies, alterar ecossistemas
e funções de ecossistemas, e contribuir para mudanças locais, regionais e até globais (Alonso
et al., 2001). A Figura 2 ilustra aspectos morfológicos de C. fluminea.
1.1.4.2. Prejuízos causados por Corbicula fluminea
Os bivalves dulceaqüícolas invasores da região neotropical, produzem alterações
ambientais significativas e impactos negativos nas atividades humanas, causando assim
perdas econômicas (Darrigran, 2002). Por exemplo, os moluscos invasores, incluindo C.
fluminea causam danos a barragens e indústrias e modificam as comunidades bentônicas dos
ambientes colonizados (García & Protogino, 2005).
21
Bivalves modificam o fluxo de nutrientes devido a atividade de filtração e a produção
de pseudofezes, o que causa o fenômeno da biodeposição (Hakenkamp et al., 2001).
As larvas, de aproximadamente 200 µm, entram nos sistemas de resfriamento onde se
desenvolvem causando entupimentos. Duzentos indivíduos por metro quadrado é uma
densidade suficiente para causar danos a usinas e sistemas de refrigeração (Mansur & Garces,
1988). Nos EUA, em razão da sua alta densidade populacional, a espécie provocou problemas
como o drástico declínio das populações de bivalves nativos, alteração no sedimento dos rios,
canais e lagos pelo acúmulo de fezes e pseudofezes e entupimento (macrofouling) de canais,
usinas atômicas e hidrelétricas (Mansur et al., 2004). É considerada uma peste naquele país
devido também a problemas criados para as companhias de areia e aos sistemas de água em
fábricas (Darrigran, 2002).
No Brasil, há casos de obstrução de hidrelétricas no Rio Grande do Sul, Minas Gerais
e São Paulo (Mansur et al., 2004). Em 2000, o rápido crescimento na distribuição de C.
fluminea causou o primeiro caso de macrofouling reportado na América do Sul em estações
de energia no Rio de Janeiro e Minas Gerais, entre outras. Macrofouling é uma forma de
impacto no ambiente humano. É atribuído a formas de vida (maiores ou iguais a 1 mm) que
crescem ligadas a substratos sólidos não vivos, e as quais, em caso de estruturas submersas
feitas pelo homem, freqüentemente interferem nos interesses humanos (Darrigran, 2002).
22
FIGURA 2: Exemplares de C. fluminea. A: posição variável dos bivalves no substrato. B:
diferenças na coloração do perióstraco. C – H: indivíduos em diferentes posições e fases de
enterramento. Bordas no manto evidentes em E. Sifões inalante e exalante evidentes em E e
G.
A
H
F E
D C
B
G
A
H
F E
D C
B
G
23
1.1.5. Características dos rios
Os corpos d’água possuem características próprias que determinam sua qualidade para
a manutenção da vida aquática e do seu entorno, assim como para os mais diversos usos
humanos. Alguns parâmetros determinantes da qualidade da água são os fatores abióticos,
com suas variáveis físicas e químicas, os fatores bióticos e as características do sedimento.
Alterações antrópicas em vários desses elementos exercem influências sobre a biota aquática.
1.1.5.1. Fatores abióticos: variáveis físicas
1.1.5.1.a) Temperatura
Variações de temperatura são parte do regime climático normal, e corpos de água
naturais apresentam variações sazonais e diurnas, bem como estratificação vertical. Entre
outros fatores, a temperatura superficial é influenciada pela estação do ano, período do dia,
taxa de fluxo e profundidade. A elevação da temperatura em um corpo d'água geralmente é
provocada por despejos industriais (indústrias canavieiras, por exemplo) e usinas
termoelétricas (CETESB, 2003).
Organismos aquáticos possuem limites de tolerância térmica superior e inferior,
temperaturas ótimas para crescimento, temperatura preferida em gradientes térmicos e
limitações de temperatura para migração, desova e incubação do ovo.
Mudanças no regime de temperatura também afetam indubitavelmente as populações
de bivalves. Águas frias no verão suprimem as taxas metabólicas durante a fase do ano
quando o crescimento deveria ser alto. Também eliminam ou inibem a reprodução de alguns
peixes de águas mornas (Vaughn & Taylor, 1999).
24
1.1.5.2) Fatores abióticos: variáveis químicas
1.1.5.2.a) Condutividade
A condutividade é uma expressão numérica da capacidade de uma água conduzir a
corrente elétrica. Depende das concentrações iônicas e da temperatura e indica a quantidade
de sais existentes na coluna d'água, e, portanto, representa uma medida indireta da
concentração de poluentes. Em geral, níveis superiores a 100 µS cm
-1
indicam ambientes
impactados. A condutividade também fornece uma boa indicação das modificações na
composição de uma água, especialmente na sua concentração mineral. À medida que mais
sólidos dissolvidos são adicionados, a condutividade da água aumenta. Altos valores podem
indicar características corrosivas da água (CETESB, 2003).
1.1.5.2.b) Oxigênio Dissolvido (OD)
O oxigênio proveniente da atmosfera se dissolve na água, devido à diferença de
pressão parcial. A taxa de reintrodução de oxigênio dissolvido em águas naturais através da
superfície, depende das características hidráulicas e é proporcional à velocidade. Outra fonte
importante de oxigênio nas águas é a fotossíntese de algas. Os níveis de oxigênio dissolvido
indicam a capacidade de um corpo d'água natural manter a vida aquática (CETESB, 2003).
1.1.5.2.c) Potencial Hidrogeniônico (pH)
A influência do pH sobre os ecossistemas aquáticos naturais dá-se diretamente devido
a seus efeitos sobre a fisiologia das diversas espécies. O efeito indireto também é muito
importante, podendo determinadas condições de pH contribuir para a precipitação de
elementos químicos tóxicos como metais pesados, ou exercer efeitos sobre as solubilidades de
nutrientes. Os critérios de proteção à vida aquática fixam o pH entre 6 e 9 (CETESB, 2003).
25
1.1.5.3. Fatores bióticos
1.1.5.3.a) Comunidade bentônica e tolerância dos bivalves a substâncias tóxicas
A comunidade bentônica corresponde ao conjunto de organismos que vivem durante
todo ou parte de seu ciclo de vida no substrato de fundo de ambientes aquáticos (CETESB,
2003). A distribuição do zoobentos é controlada pela disponibilidade e qualidade de alimento,
tipo de sedimento (orgânico, arenoso argiloso, etc), substrato (pedra, madeira, etc),
temperatura do meio e concentração de oxigênio (Esteves, 1988).
Os macroinvertebrados que compõem a comunidade têm sido sistematicamente
utilizados em redes de biomonitoramento em vários países, porque ocorrem em todo tipo de
ecossistema aquático, exibem ampla variedade de tolerâncias a vários graus e tipos de
poluição, têm baixa motilidade e estão continuamente sujeitos às alterações de qualidade do
ambiente aquático (CETESB, 2003).
Atualmente, as atividades humanas liberam mais nitrogênio nas comunidades
biológicas do que é consumido pelos processos biológicos naturais. Mesmo os minerais
essenciais, que são indispensáveis à vida, podem se tornar poluentes em altas concentrações.
O esgoto urbano, os fertilizantes agrícolas, os detergentes e os processos industriais
freqüentemente liberam grandes volumes de nitratos e fosfatos que podem causar a
eutrofização em ambientes aquáticos (Primack & Rodrigues, 2002).
Alguns xenobióticos têm a capacidade de biomagnificação na cadeia alimentar e
permanecem no ambiente por muito tempo. Os materiais tóxicos em ambientes aquáticos
podem ser transportados por correntes e dispersos em uma grande área, e mesmo em baixos
níveis, podem ser concentrados em níveis letais pelos organismos aquáticos que filtram
grandes volumes de água enquanto se alimentam (Primack e Rodrigues, 2002).
26
Segundo Tundisi et al. (1999), a biota das águas interiores está submetida a vários
impactos decorrentes das atividades humanas, a saber: poluição, contaminação e introdução
de substâncias tóxicas; introdução de espécies exóticas; remoção da vegetação ciliar em rios,
represas e lagos; deterioração da margem de rios, represas e lagos; construção de represas;
atividades excessivas de pesca; aumento do material em suspensão na água devido a
atividades agrícolas; uso excessivo de equipamentos de recreação; remoção e destruição de
áreas alagadas; eutrofização excesssiva; alteração na flutuação do nível de água e
interferência no sistema hidrológico; remoção de espécies de grande importância na cadeia
alimentar; perda da vegetação inundável; alterações nas condições químicas e físicas das
águas.
1.1.5.4. Sedimento
Na maioria dos ecossistemas aquáticos continentais o sedimento é o compartimento
que apresenta maior concentração de nutrientes, funcionando, neste caso, como reservatório.
Assim, os sedimentos orgânicos apresentam maior concentração de nutrientes que os
sedimentos minerais (Esteves, 1988).
Alterações na sedimentologia dos rios são muito freqüentes atualmente devido a
construção de diques, barragens e obras nas calhas dos rios entre outras atividades de impacto
ambiental. Outras fontes de aporte de silte para os rios incluem terraplanagem, mineração,
perdas de solo através de práticas impróprias de agricultura, forrageamento pelo gado e
limpeza da vegetação ripária (Vaughn & Taylor, 1999).
Entre os parâmetros ambientais que influenciam muito a distribuição de bivalves na
área estudada por Hoke (2005), nos EUA, o mais importante deles foi a presença de substrato
estável.
27
Um dos principais fatores limitantes da distribuição da espécie invasora C. fluminea é
o tipo de sedimento (Vianna, 2004).
1.1.5.5. Alterações antrópicas nas características dos rios
Os sítios de instalação de bivalves com abundância e riqueza de espécies são
caracterizados por correntes lentas ou condições lênticas com substratos lodosos ou de areia
estável em canais e áreas de refluxo protegidos da força das correntes. A distribuição de
bivalves é impactada pelo desenvolvimento da agricultura porque através da erosão, preenche
os buracos no fundo dos rios e elimina o habitat dos peixes. O assoreamento resultante
aumenta a largura do rio e o gado pode pisotear as conchas (Hoke, 2005).
Há fortes relações entre cobertura do solo e a biota do rio. A cobertura urbana do solo,
mesmo em baixas porcentagens, é responsável por reduzir a qualidade da água e pela perda de
diversidade biológica. Riqueza de taxa, e outros índices bióticos que refletem boa qualidade
de água são negativamente relacionados à cobertura do solo urbano e positivamente
relacionados à cobertura do solo com florestas. A urbanização resulta em assembléias de
macroinvertebrados menos diversas e mais tolerantes, por causa do aumento do transporte de
sedimentos, redução do tamanho das partículas, aumento da turbidez, da condutividade
específica e das concentrações de nitrogênio e fósforo (Roy et al., 2003).
As características do sedimento e descarregamentos não pontuais de poluentes
também impactam as populações de peixes. A degradação de paisagens está impactando
seriamente os rios e as estratégias de manejo que incluem redução das entradas de sedimentos
e outros poluentes são necessárias para manter assembléias de macroinvertebrados viáveis
(Roy et al., 2003).
28
1.1.6. O rio Pardo
O rio Pardo nasce na Serra do Cervo, município de Itapiúna, no Estado de Minas
Gerais, no qual percorre 100 km. No Estado de São Paulo, sua bacia tem 240 km de extensão,
é composta por 23 municípios e tem uma área de drenagem de 8818 km² (CPTI & IPT, 2003).
Possui três reservatórios, cujo início de operação se deu na década de 1960: Usina
Hidrelétrica de Caconde, no município homônimo, Usina Hidrelética Euclides da Cunha e
Usina Hidrelética Armando Sales de Oliveira, ambas no município de São José do Rio Pardo.
O rio corta a região nordeste do Estado de São Paulo, passando por Ribeirão Preto,
município de grande influência na região, situado no centro noroeste da bacia (Figura 3).
Encontra-se com o rio Mogi em Viradouro, passando a ser denominado Pardo-Grande e
deságua no rio Grande no município de Colômbia. No Estado de São Paulo tem 437 km de
extensão até desaguar no rio Grande.
A bacia do rio Pardo encontra-se “em industrialização”, segundo a CETESB (2003),
na classificação de Unidades de Gerenciamento de Recursos Hídricos, com densidade
populacional de 107,44 hab/km
2
, que fazem o uso do solo para as atividades urbano-industrial
e agrícola.
Nela predominam culturas de cana-de-açúcar, cítricas e reflorestamento, com certa
incidência de Unidades de Conservação. A água é usada para abastecimento público e
industrial, afastamento de efluentes domésticos e industriais e irrigação de plantações. As
principais atividades desenvolvidas na bacia são extração e refino de óleos vegetais, indústrias
de papel e celulose e usinas de açúcar e álcool. Atualmente, o município trata pouco mais de
50% do esgoto gerado (Bonadio, 2005).
Segundo a Classificação do CONAMA, Resolução Nº 357, de 17 de março de 2005, o
rio Pardo pertence à classe 2, suas águas são destinadas ao abastecimento para consumo
29
humano, após tratamento convencional; à proteção das comunidades aquáticas; à recreação de
contato primário, tais como natação, esqui aquático e mergulho; à irrigação de hortaliças,
plantas frutíferas e de parques, jardins, campos de esporte e lazer, com os quais o público
possa vir a ter contato direto; e à aqüicultura e à atividade de pesca.
Na avaliação global da qualidade da água do rio Pardo de Bonadio (2005), os
parâmetros dentro do padrão da Resolução 357 do CONAMA foram: vazão, cor da água,
temperatura da água; temperatura do ar, oxigênio dissolvido, demanda bioquímica de
oxigênio (DBO), demanda química de oxigênio, condutividade elétrica, turbidez, pH, resíduo
filtrável, surfactantes, fenóis, cloreto total, nitrogênio amoniacal, nitritos, nitrogênio NKT,
cádmio, chumbo, mercúrio, cromo total, nitratos, resíduo total, potássio, sódio e zinco. Os
parâmetros com problemas ocasionais foram: níquel, manganês e cobre, enquanto que os
parâmetros ferro total, alumínio, coliformes termotolerantes e fósforo total apresentaram
problemas freqüentes.
30
2. OBJETIVOS
Diante dos aspectos abordados anteriormente, o objetivo do presente estudo foi:
Comparar a estrutura da associação de bivalves encontrada num ponto do rio Pardo em
dois períodos distintos. O primeiro, na década de 1980, dos anos de 1982 a 1987 e o segundo
no ano 2005.
Para tanto, foram determinados diversos parâmetros, a saber:
- Densidade populacional, a biomassa, a taxa de crescimento, recaptura e
mortalidade dos bivalves encontrados de 1982 a 1987, contribuindo assim,
com o conhecimento da biologia de algumas espécies;
-
- Densidade populacional, a biomassa e as taxas de repovoamento e de
dispersão dos bivalves encontrados em 2005.
31
3. MATERIAL E MÉTODOS
Os bivalves bentônicos límnicos ocorrem preferencialmente nas margens dos rios por
se tratar do sítio de deposição preferencial de sedimento de partículas com granulometria de
média a fina. A maioria dos estudos com o grupo é realizada nos meses de baixa vazão dos
corpos d’água como no caso de Miller & Payne (1993), e de Schloesser (1998),
principalmente por permitir o acesso às margens onde são encontrados os animais. A época de
cheias também foi evitada durante o presente estudo, pela dificuldade de acesso às margens
do rio.
Nesse trabalho, foi utilizada a classificação de Parodiz & Bonetto (1963), para a
identificação dos indivíduos em nível de espécie.
O ponto das coletas está localizado no Rio Pardo, margem esquerda, município de
Ribeirão Preto, nas coordenadas 21°06’1,5”S e 47°45’26,8”W, a cerca de 492 metros acima
do nível do mar (Figura 3).
3.1. Divisão do Estudo
Levantamentos preliminares realizados em 2004 na área de estudo determinaram o
delineamento da metodologia. O estudo foi dividido em duas fases para comparar a estrutura
da associação de bivalves bentônicos encontrada na década de 1980 com a estrutura
encontrada atualmente no mesmo local (Figura 4). Foi empregada a mesma metodologia de
coleta nas duas fases, com exceção da periodicidade e da área da amostragem, que foram
aumentadas na segunda fase com o objetivo de intensificar a obtenção de dados para
inferência da mudança do perfil ecológico da região.
32
FIGURA 3: Área de estudo no rio Pardo (círculo vermelho). A seta azul indica a direção da
corrente e a área marcada em marrom indica a cidade de Ribeirão Preto.
33
FIGURA 4: Trecho na margem esquerda do Rio Pardo, no Clube de Regatas, município de
Ribeirão Preto, onde foi realizado o estudo.
3.2. Procedimento geral adotado
O método qualitativo de coletas foi adotado neste estudo. Dado ao hábito séssil dos
animais, eles podem ser coletados tateando-se o sedimento de fundo com as mãos. Foram
capturados os bivalves encontrados nas áreas de margem delimitadas onde ocorre a deposição
de sedimento areno-lodoso. Os indivíduos foram identificados em nível de espécie, medidos
com paquímetro (precisão 0,001 cm) para obtenção do comprimento, altura e largura da
concha (em centímetros) e pesados com balança de precisão 0,001 g (Gehaka BG 400) para
determinação do peso vivo em gramas. As conchas foram marcadas com códigos em
laboratório por desgaste do perióstraco com broca rotatória. Os animais, vivos, foram
devolvidos ao local de origem, um ou dois dias após a coleta. Durante o período de
permanência no laboratório, os animais foram acondicionados em aquário sob aeração
constante. É importante ressaltar que durante este estudo, a variável “peso” refere-se ao peso
34
úmido composto pela concha mais a massa visceral.
Em determinados intervalos (mostrados na Tabela I) foram feitas novas coletas e
recapturas, com acompanhamento dos animais marcados. Novos indivíduos não marcados
encontrados em quaisquer das coletas foram levados ao laboratório e submetidos ao
procedimento geral.
3.3. Fases de estudo
3.3.1. Primeira fase
A primeira fase consistiu de estudos da fauna local com periodicidade anual. Foram
realizadas três coletas – nos anos de 1982, 1984 e 1985 – e quatro recapturas – de 1984 a
1987 - para análise das características populacionais da associação de bivalves. Estas coletas
foram realizadas pelo grupo do laboratório de Malacologia, setor de Zoologia de
Invertebrados da FFCLRP naquele período, originando os dados que foram utilizados neste
estudo.
TABELA 1: Cronograma das coletas realizadas na primeira fase do estudo.
DATA INTERVALO N° COLETA ANIMAIS N° RECAPTURA ANIMAIS
Ago 1982 Coleta 1 NM
*1983
Nov 1984 27 meses Coleta 2 NM Recaptura 1 M1
Out 1985 10 meses Coleta 3 NM Recaptura 2 M1/M2
Out 1986 12 meses Recaptura 3 M1/M2/M3
Jul 1987 9 meses Recaptura 4 M1/M2/M3
*, ano em que não houve coleta. NM: animais não marcados encontrados nas respectivas
coletas e submetidos em laboratório ao procedimento geral. M1: animais marcados na Coleta
1. M2: animais marcados na Coleta 2. M3: animais marcados na Coleta 3.
35
Para a primeira coleta, foi escolhida aleatoriamente uma área de 10 m
2
, adjacente a
um paredão de concreto localizado na área do Clube de Regatas de Ribeirão Preto (Figura 4).
A área analisada foi marcada para a realização das coletas previstas no cronograma de campo
conforme a Tabela I.
Cabe explicitar que em novembro de 1984, na ocasião da primeira recaptura, além de
animais marcados na coleta de 1982, foram também encontrados animais não marcados na
área delimitada, como era esperado. Tais indivíduos passaram pelo procedimento geral em
laboratório sendo considerados exemplares pertencentes ao lote da Coleta 2 (vide Tabela 1).
Durante a Recaptura 2, novos animais não marcados passaram a integrar o lote da Coleta 3,
além de terem sido recapturados alguns dos indivíduos marcados nas primeira e segunda
coletas. O encontro de alguns outros espécimes não marcados continuou a acontecer nas
voltas subseqüentes ao campo para recapturas (em outubro de 1986 e julho de 1987), porém,
estes novos indivíduos não foram adicionados tendo em vista a amostra suficientemente
grande para estudo.
3.3.1.a) Forma de Análise
A partir das três coletas realizadas nesta fase foram obtidas as abundâncias relativas
das espécies presentes no rio Pardo. Os indivíduos encontrados nas coletas foram mensurados
e pesados para determinar o coeficiente de correlação entre o peso e variáveis merísticas
como comprimento, altura e largura. Foram consideradas significativas, positivas ou
negativas, as correlações cujo R (coeficiente de correlação) varia entre 0,7 e 1. Durante as
tomadas de medidas, diferentes inclinações do paquímetro podem resultar em diferentes
valores métricos, daí a importância em correlacionar as medidas em busca de obter a mais
confiável. Outras interferências são freqüentemente observadas na obtenção de outra variável
36
usada no estudo: o peso úmido dos animais vivos. As interferências que causam alterações
nictemerais, sazonais ou ocasionais no peso vivo são respectivamente o estado alimentar
(trófico) do animal, a presença de larvas no marsúpio e quantidades de água variáveis retidas
nas câmaras paleais na retirada do animal da água.
Nas recapturas subseqüentes, todos os espécimes foram invariavelmente medidos em
campo e apenas ocasionalmente pesados, uma vez que a ação obrigava trazê-los ao
laboratório, infringindo-lhes desnecessário estresse.
Foram analisados os parâmetros densidade populacional (ind/m
2
), biomassa (g de peso
úmido/m
2
), taxa de recaptura e taxa de mortalidade dos animais das espécies encontradas.
Os dados de vazão (expressos em m
3
/s) do rio Pardo no ponto estudado no Clube de
Regatas (4C-001) foram obtidos através do Sistema Integrado de Gerenciamento de Recursos
Hídricos.
Os dados de fatores abióticos desta fase de estudos foram obtidos pela CETESB, cujo
posto de coleta de dados do rio Pardo localizado no Clube de Regatas é identificado pelo
código PD2040.
37
3.3.2. Segunda Fase
Buscando aperfeiçoar a prospecção de dados para o estudo, nesta fase foram aumentadas
a periodicidade e a área de amostragem em relação à primeira fase. A necessidade de
adequação metodológica foi detectada a partir da análise dos levantamentos preliminares
realizados em 2004. Além disso, foram realizados dois grupos de coletas nessa fase, com a
finalidade de melhor caracterizar a recaptura, o repovoamento e o deslocamento de bivalves.
Ressalta-se que, para as análises comparativas realizadas no trabalho, tais adequações
metodológicas foram corrigidas.
Foram feitos estudos de granulometria e de teor de matéria orgânica do sedimento e medidos
os fatores abióticos da água para os dois grupos de coleta desta fase.
3.3.2.a) Sedimentologia
As porções de sedimento (com aproximadamente 3 kg) foram coletadas, transportadas
em caixa térmica com gelo e conservadas em congelador. Em seguida, as amostras foram
secas em estufa a 60 ºC, por tempo variável, pois trata-se de material coletado em horizonte
superficial submerso, com volumes variáveis de água. As amostras secas foram divididas em
quartis (Muehe, 1996) e despejadas em uma superfície lisa. O cone formado é cortado em
quatro quartos iguais, sendo coletado o material de dois quartos opostos entre si. O
procedimento é repetido até a obtenção da amostra no peso desejado, que nesse estudo foi de
50 g. Posteriormente as amostras foram peneiradas por 15 minutos no agitador de peneiras,
anteriormente calibrado, seguindo a metodologia usual para determinação de suas frações. O
material retido em cada uma das peneiras foi pesado em balança eletrônica de precisão,
identificando-se o particulado retido segundo escala de tamanho de sedimentos de Wentworth
38
(1992), com modificações. Não há separação das frações silte e argila, ambas são agrupadas
como sendo a fração mais fina do sedimento.
3.3.2.b) Teor de Matéria Orgânica
Três amostras de 10 g obtidas por quarteamento foram queimadas em mufla a 500 ºC
por três horas. Através da diferença entre a massa inicial e a massa final obtém-se a
porcentagem de matéria orgânica das amostras.
3.3.2.c) Fatores Abióticos
Medidas de alguns fatores abióticos foram realizadas na segunda fase de coletas, com
aparelhos apropriados (Tabela II), na tentativa de inferir sobre a situação em que foi
encontrada a associação de bivalves bentônicos.
TABELA II: Lista dos equipamentos usados para a obtenção dos fatores abióticos na segunda
fase.
Parâmetro Equipamento Unidade de Medida Resolução
Condutividade Condutivímetro
YSI 30/10 FT
µS cm
-1
0,1 µS cm
-1
Potencial Hidrogeniônico (pH) Phmetro
YSI 60/25 FT
Unidades de pH 0,1 unidade
Oxigênio Dissolvido (OD) Oxímetro YSI 52CE mg L
-1
e
% oxigênio dissolvido
0,01 mg L
-1
0,1%
Temperatura da água* e
Temperatura do ar
YSI 30/10 FT;
60/25 FT;
YSI 52CE
ºC
ºC
ºC
0,1 ºC
0,1 ºC
0,1 ºC
Peso do sedimento balança de precisão
Gehaka BG 400
g 0,001 g
* Os valores encontrados para as temperaturas da água e do ar tratam-se das médias aritméticas das
medidas obtidas em cada um dos outros equipamentos, os quais possuem essa função.
39
3.3.2.1. Coletas Extensivas
No primeiro grupo de coletas da segunda fase, iniciado em maio de 2005, a
periodicidade foi mensal. Esse grupo de coletas é denominado Coletas Extensivas, pois a
área estudada é de 88,2 m
2
(44,1 m x 2 m), correspondendo quase a totalidade da extensão do
paredão (Figura 5).
F
IGURA 5: Área adjacente ao paredão de concreto, onde foram realizadas as coletas extensivas
mensais. Linha branca traçada: área de 88,2 m
2
.
Os animais coletados foram transportados para o laboratório e submetidos ao
procedimento geral. Vale ressaltar que os indivíduos da espécie invasora C. fluminea foram
sacrificados e não devolvidos ao ponto de coleta como os demais espécimes nativos.
Amostras com aproximadamente 3 kg do sedimento do local foram coletadas com pá e
acondicionadas em saco plástico para análise em laboratório. Das amostras em triplicata
foram feitas a análise granulométrica e quantificação do teor de matéria orgânica.
40
TABELA III: Cronograma das coletas extensivas realizadas na área, na segunda fase de estudo
(2005).
DATA INTERVALO N° COLETA ANIMAIS N° RECAPTURA ANIMAIS
19 maio Coleta 1 NM
28 junho 40 dias Coleta 2 NM Recaptura 1 M1
28 julho 30 dias Coleta 3 NM Recaptura 2 M1/M2
01 setembro 34 dias Coleta 4 NM Recaptura 3 M1/M2/M3
29 setembro 28 dias Coleta 5* * Recaptura 4* *
26 outubro 27 dias Coleta 6 NM Recaptura 5 M1/M2/M3/M
4
Legenda: * A coleta 5 e a recaptura 4 não foram realizadas em função de cheia do rio Pardo.
NM: animais não marcados encontrados nas respectivas coletas. M1: animais nativos
marcados na Coleta 1. M2: animais nativos marcados na Coleta 2. M3: animais nativos
marcados na Coleta 3. . M4: animais nativos marcados na Coleta 4.
Apenas os espécimes nativos encontrados na área de coletas extensivas foram marcados
com massa epóxi, depois do procedimento geral de laboratório. Em função do pequeno
número de indivíduos, foi desnecessário marcá-los com numeração seqüencial antes de
devolvê-los ao rio.
3.3.2.1.a) Forma de Análise das Coletas Extensivas
Neste grupo foram estudadas a abundância relativa, as correlações entre medidas
morfométricas e de peso, a densidade populacional, a biomassa de C. fluminea. As espécies
autóctones não apresentaram n suficiente para tais estudos. Foi estudada a taxa de
repovoamento por espécies nativas e invasoras.
41
3.3.2.2. Coletas no Quadrado
O segundo grupo de coletas da segunda fase denomina-se Coletas no Quadrado. Os
animais foram coletados, transportados para o laboratório e submetidos ao procedimento
geral. Um quadrado de PVC de 1 m
2
foi utilizado como guia para as coletas (Figura 6), sendo
instalado a cerca de 10 m ao montante da área estudada nas coletas extensivas.
FIGURA 6: Vista do quadrado de tubos de PVC usado, antes de ser instalado para servir de
guia às coletas.
Independentemente das espécies encontradas no quadrado, sejam elas nativas ou
invasoras, todos os espécimes foram levados ao laboratório, medidos, pesados e marcados
com numeração seqüencial em concha, por desgaste do perióstraco com broca rotatória. No
dia seguinte os espécimes foram redistribuídos aleatoriamente na área do quadrado (Figura 7).
Em intervalos de 15 dias foram feitas as recapturas e no caso de haver animais não marcados,
o procedimento geral e a marcação eram feitos no laboratório.
42
FIGURA 7: Vista geral da área onde foi instalado o quadrado de PVC. A área traçada em
branco foi amostrada das coletas extensivas. Polígono amarelo: área onde está inserido o
quadrado guia. Note que o quadrado foi posicionado fora da área de coletas mensais.
3.3.2.2.a) Forma de Análise das Coletas no Quadrado
O estudo referente ao padrão de migração da espécie invasora a curtas distâncias foi
feito através da sua taxa de recaptura. Foram determinadas também a densidade populacional
e a biomassa das espécies por metro quadrado, além das correlações entre as variáveis de C.
fluminea. Nenhum destes aspectos das espécies autóctones pôde ser avaliado devido ao n
insuficiente.
3.4. Estatística
Os parâmetros estudados foram submetidos à análise de variância (ANOVA) ou teste
t, e aplicados testes posteriores se necessário (Tukey HSD ou Tukey para amostras com n
diferente). O programa utilizado foi o Statistica
®
(StatSoft Inc., Tulsa, OK, EUA).
43
4. RESULTADOS E DISCUSSÃO
Para as análises comparativas foram usados os dados obtidos nas coletas da primeira fase
e nas coletas extensivas da segunda fase.
4.1 Primeira fase
Os dados do Sistema Integrado de Gerenciamento de Recursos Hídricos foram
analisados para a obtenção das médias de vazão citadas neste trabalho. A Figura 8 mostra a
média das vazões do rio Pardo ao longo dos anos da primeira fase de coleta (1982 a 1987). A
ANOVA detectou que a vazão do rio sofreu influência do ano em que foi analisada. De
acordo com o teste post hoc, a vazão média do ano de 1983 foi significativamente maior que a
de todos os outros anos analisados [F (5, 66) = 9,75; p>0,00001].
F
IGURA 8: Vazões médias anuais do período de coletas. *: aumento significativo em relação
aos demais anos analisados.
Este grande aumento caracteriza, em termos práticos, uma acentuada cheia no rio, o
que impossibilitou o trabalho de campo no ano de 1983. Assim, os resultados apresentados
nessa seção referem-se apenas aos anos de 1984, 1985, 1986 e 1987.
Das três coletas da primeira fase, realizadas entre 1982 a 1985, 401 indivíduos de
espécies nativas foram obtidos numa área de 10 m
2
.
0
100
200
300
400
500
82 83 84 85 86 87
*
Vazão média (m
3
/s)
44
4.1.1. Abundância relativa
Ficam evidentes na Figura 9, que expressa o número de indivíduos capturados ao
longo do tempo, as diferenças nas abundâncias relativas das diferentes espécies durante as
coletas. Nota-se também uma redução do número de indivíduos coletados na Coleta 3.
FIGURA 9: Abundância relativa das espécies coletadas de 1982 a 1985.
Os resultados da abundância relativa de espécies autóctones encontrados durante o
trabalho de campo da Fase 1 encontram-se na Tabela IV. Os 150 exemplares encontrados na
Coleta 1 representam cinco espécies de ocorrência na região. C. undosa undosa e D. rotundus
gratus (hiriídeos) foram as espécies mais abundantes na coleta, sendo que D. caipira e os
micetopodídeos A. trapesialis e A. trapezeus foram muito pouco representados como expresso
na tabela IV.
0
50
100
150
200
Coleta 1 Coleta 2 Coleta 3
número de indivíduos
A. trapezeus
A. trapesialis
D. caipira
D. rotundus gratus
C. undosa undosa
45
TABELA IV: Porcentagem de espécimes encontrados nas Coletas 1, 2 e 3.
Coleta 1
1982
Coleta 2
1984
Coleta 3
1985
n
%
n
%
n
%
C. undosa undosa
66 44% 58 34,9% 6 7,1%
D. rotundus gratus
63 42% 93 56% 72 84,7%
D. caipira
17 11,4% * * * *
A. trapesialis
02 1,3% 15 9,1% 7 8,2%
A. trapezeus
02 1,3% * * * *
Total
150 100% 166 100% 85 100%
Legenda: n: número de indivíduos. %: porcentagem de indivíduos em relação ao total
coletado no ano. * espécie não encontrada durante a coleta. Coletas 2 e 3 contém os
indivíduos que povoaram a área após a Coleta 1.
Fica evidente a alta porcentagem de espécies de hiriídeos na coleta 2. Das espécies D.
caipira e A. trapezeus, nenhum exemplar foi coletado.
Para a Coleta 3 nota-se que a espécie D. rotundus gratus se destaca no total de
indivíduos coletados. Porcentagem bem menor de exemplares de C. undosa undosa se
estabeleceu no banco de bivalves entre as coletas de 1984 e 1985. A. trapesialis apresentou
porcentagens maiores nas coletas 2 e 3 em relação à 1.
4.1.2. Correlações entre medidas morfométricas e peso
Estão representados na Figura 10 as correlações entre os dados de D. caipira, espécie
coletada apenas na Coleta 1. Os gráficos A, B, C e D apresentam correlações significativas.
As relações envolvendo peso úmido dos animais foram as que apresentaram os menores
46
coeficientes de correlação, duas delas não significativas para a espécie (Figura 10 E F). A
variável peso úmido de bivalves vivos apresenta grande influência de fatores já citados como
o estado nutricional do animal, a fase do ciclo reprodutivo em que se encontra (os marsúpios
podem estar repletos de larvas para liberação), e a quantidade de água presente na cavidade do
manto no momento em que o animal é retirado da água para a pesagem. Desta forma, pode-se
esperar correlações não significativas com esta variável, mesmo que o sejam para todas as
outras empregadas na análise.
Todas as correlações testadas para C. undosa undosa (Figura 11), D. rotundus gratus
(Figura 12) e A. trapesialis (Figura 13) foram significativas.
Não foram feitas tais análises de correlação para a espécie A. trapezeus, por terem sido
encontrados em abundâncias muito baixas.
47
FIGURA 10: Correlação das variáveis merísticas da espécie Diplodon caipira obtidos na Coleta
1 (n = 17). Correlações expressas nos gráficos: A: comprimento x altura; B: comprimento x
largura; C: comprimento x peso; D: altura x largura; E: altura x peso; F: largura x peso. R=
coeficiente de correlação entre as medidas.
R = 0,71
0
2
4
6
8
10
12
012345
Comprimento
Peso
C
R = 0,97
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
01234
Altura
Largura
D
R = 0,49
0
2
4
6
8
10
12
01234
Altura
Peso
E
R = 0,57
0
2
4
6
8
10
12
0123
Largura
Peso
F
R = 0,88
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
3,5
4
012345
Comprimento
Altura
A
R = 0,95
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
012345
Comprimento
Largura
B
48
FIGURA 11: Correlação das variáveis merísticas da espécie C. undosa undosa obtidos nas
Coletas 1, 2 e 3 (n = 130). Correlações expressas nos gráficos: A: comprimento x altura; B:
comprimento x largura; C: comprimento x peso; D: altura x largura; E: altura x peso; F:
largura x peso. R= coeficiente de correlação entre as medidas.
R = 0,96
0
2
4
6
8
02468
Comprimento
Altura
R = 0,84
0
50
100
150
02468
Altura
Peso
R = 0,84
0
50
100
150
0246
Largura
Peso
R = 0,83
0
40
80
120
160
02468
Comprimento
Peso
R = 0,95
0
1
2
3
4
5
02468
Altura
Largura
R = 0,94
0
1
2
3
4
5
02468
Comprimento
Largura
A
E
F
D
C
B
49
FIGURA 12: Correlação das variáveis merísticas da espécie D. rotundus gratus obtidos nas
Coletas 1, 2 e 3 (n = 228). Correlações expressas nos gráficos: A: comprimento x altura; B:
comprimento x largura; C: comprimento x peso; D: altura x largura; E: altura x peso; F:
largura x peso. R= coeficiente de correlação entre as medidas.
R = 0,92
0
1
2
3
4
5
6
7
02468
Comprimento
Altura
R = 0,89
0
1
2
3
4
5
02468
Comprimento
Largura
R = 0,85
0
20
40
60
80
100
120
0246
Largura
Peso
R = 0,82
0
20
40
60
80
100
120
02468
Comprimento
Peso
R = 0,92
0
1
2
3
4
5
02468
Altura
Largura
R = 0,87
0
20
40
60
80
100
120
02468
Altura
Peso
A
B
C
D
E
F
50
FIGURA 13: Correlação das variáveis merísticas da espécie A. trapesialis obtidos nas Coletas
1, 2 e 3 (n = 24). Correlações expressas nos gráficos: A: comprimento x altura; B:
comprimento x largura; C: comprimento x peso; D: altura x largura; E: altura x peso; F:
largura x peso. R= coeficiente de correlação entre as medidas.
R = 0,88
0
2
4
6
8
0 5 10 15
Comprimento
Altura
R = 0,94
0
40
80
120
160
02468
Altura
Peso
R = 0,95
0
40
80
120
160
0246
Largura
Peso
R = 0,92
0
50
100
150
0 5 10 15
Comprimento
Peso
R = 0,97
0
1
2
3
4
5
02468
Altura
Largura
R = 0,88
0
1
2
3
4
5
0 5 10 15
Comprimento
Largura
51
4.1.3. Crescimento médio nas populações da associação de bivalves
A Figura 14 ilustra a comprimento médio de cada uma das espécies nativas entre 1982
e 1987. A ANOVA revelou uma alteração significativa deste parâmetro para as espécies D.
rotundus gratus [F (4, 419) = 18,9; p< 0,0001] e A. trapesialis [F (4, 46) = 3,0; p< 0,03]. Para
as demais espécies, a ANOVA não demonstrou alteração significativa.
A análise posterior revelou um aumento em 1986 e 1987 relativo aos demais anos de
coleta para D. rotundus gratus, bem como uma redução entre os anos de 1984 e 1987 para A.
trapesialis, quando comparado a primeira coleta (1982).
A população de D. rotundus gratus apresenta crescimento médio de cerca de 0,6 cm.
Para a espécie A. trapesialis, foram coletados 2 exemplares de cerca de 10 cm em 1982.
Naquele ano, a população era pequena e seus componentes apresentavam tamanho corporal
grande. Nos anos seguintes a população cresceu e o comprimento médio dos indivíduos
aumentou cerca de 2 cm de 1984 a 1987.
Tendo em vista o comprimento médio obtido, acredita-se que as populações de
bivalves estudadas têm ciclo de vida longo, percebidas através do crescimento lento dos
animais adultos. Além disso, as populações que compõem a associação desse banco de
bivalves são todas adultas. Este resultado provavelmente decorra das características do
sedimento. Na região do Pantanal, jovens e adultos são raramente encontrados juntos, aqueles
vivendo principalmente em águas rasas mais sujeitas à dessecação (Callil & Mansur, 2005).
52
F
IGURA 14: Comprimento médio das populações encontradas no rio Pardo de 1982 a 1987. *: diferença significativa relativa aos demais períodos
de coleta. #: nenhum espécime foi encontrado nesta coleta.
C. undosa undosa
0
4
8
12
82 84 85 86 87
Comprimento médio
D. rotundus gratus
0
4
8
12
82 84 85 86 87
*
*
Comprimento médio
D. caipira
0
4
8
12
82 84 85 86 87
###
Comprimento médio
A. trapesialis
0
4
8
12
82 84 85 86 87
*
Comprimento médio
A. trapezeus
0
4
8
12
82 84 85 86 87
##
Comprimento médio
53
4.1.4. Densidades médias
A Figura 15 mostra a densidade relativa das populações de adultos das espécies
encontradas durante cada uma das três coletas da década de 80. Nota-se a baixa
expressividade da família Mycetopodidae e do hiriídeo D. caipira em relação às demais
espécies encontradas, além da queda da densidade populacional da fauna nativa como um
todo durante as coletas ao longo do tempo. A espécie D. rotundus gratus foi a de maior
densidade em 1984 (9,3 ind/m
2
)e em 1985 (7,2 ind/m
2
). A. trapesialis e C. undosa undosa
apresentaram densidades de apenas 0,7 ind/m
2
e 0,6 ind/m
2
, respectivamente em 1985.
F
IGURA 15: Densidade relativa das populações das espécies encontradas na década de 80.
As espécies D. caipira, A. trapesialis e A. trapezeus apresentavam populações
pequenas na área desde o início do estudo. É concenso que populações de pequeno tamanho
estão freqüentemente em maior risco de extinção (Courchamp et al., 1999). Por esse motivo, é
provável que esteja havendo um baixo recrutamento, refletido no pequeno número ou na
ausência de indivíduos de certas espécies nas Coletas 2 e 3. Além disso, em relação à espécie
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
C. undosa
undosa
D rotundus
gratus
D caipira A. trapesialis A. trapezeus
Densidade (ind/m
2
)
Coleta 1 (1982)
Coleta 2 (1984)
Coleta 3 (1985)
54
A. trapesialis, ela é mais vulnerável a alterações ambientais. De fato, esta espécie tem uma
abertura valvar considerável e nunca fecha absolutamente suas valvas. Isso previne que a
espécie se isole na presença de situações ambientais adversas (Callil & Mansur, 2005).
A densidade média das espécies encontradas nas coletas de 1982 a 1985 está ilustrada
na Fig. 16. A ANOVA, seguida do teste de post-hoc, revelou que a densidade de D. rotundus
gratus era maior em relação às demais espécies [F(4, 6] = 4,9; p< 0.05].
FIGURA 16: Densidade média das espécies coletadas entre 1982 e 1987. Os dados representam
médias e desvios padrão para cada espécie analisada. *: aumento significativo em relação às
demais espécies. Para os números absolutos, ver figura 15.
Durante todo o período de estudo, as espécies do gênero Anodontites ocorreram em
menor densidade (Figuras 15 e 16).
Bivalves lóticos têm mais sucesso onde a velocidade da água é lenta o suficiente para
permitir estabilidade do substrato, mas rápida o bastante para prevenir assoreamento
excessivo (Vaughn &Taylor, 1999) e que tenham substratos compostos por silte e argila ou
areia estável (Hoke, 2005). Durante o trabalho de campo pôde-se observar que durante os
anos de 1982 e 1985, o local de coleta do estudo apresentava tais características.
0.0
2.5
5.0
7.5
10.0
Castalia
undosa
Diplodon
rotundus
Diplodon
caipira
Anodontites
trapesialis
Anodontites
trapezeus
*
Densidade (indiv./m
2
)
55
Desta forma, o declínio da abundância e o desaparecimento das populações de
bivalves dos ambientes lóticos pode ser atribuído à degradação da qualidade da água, a
destruição de habitats por alteração de suas características e provavelmente, pelo
deslocamento das espécies nativas de peixes hospedeiros de gloquídios, assim com encontrou
Peredo et al. (2005).
4.1.5. Biomassa
A Figura 17 mostra a biomassa de cada uma das espécies encontradas nas coletas e
torna claro o declínio da representatividade dos bivalves bentônicos na cadeia trófica deste
trecho do Rio Pardo ao longo do tempo.
FIGURA 17: Biomassa relativa das espécies encontradas por coleta.
0
50
100
150
200
250
300
350
400
450
C. undosa
undosa
D rotundus
gratus
D caipira A. trapesialis A. trapezeus
Biomassa (g/m
2
)
Coleta 1 (1982)
Coleta 2 (1984)
Coleta 3 (1985)
56
A biomassa média das espécies encontrada na década de 80 está ilustrada na Figura
18. De acordo com a ANOVA, a biomassa não apresenta diferença significativa entre as
espécies analisadas durante o período estudado [F(4, 6] = 1,6; p< 0,30].
FIGURA 18: Biomassa média das espécies coletadas na década de 1980. Os dados representam
médias e desvios padrão. Para os números absolutos, ver figura 17.
A alta densidade relativa de D. rotundus gratus (Figura 16) em relação às demais
espécies não se reflete em biomassa maior (Figura 18). Isto ocorre porque os exemplares da
espécie têm comprimento médio (Figura 14) e peso médio menores que as espécies C. undosa
undosa, A. trapesialis e A. trapezeus. É importante assinalar que a concha de C. undosa
undosa é robusta e pesa cerca de 5 vezes mais que a concha de exemplares de D. rotundus
gratus do mesmo tamanho.
O grande tamanho corporal de A. trapesialis confere à espécie a maior participação na
biomassa, mesmo que sua densidade populacional seja a segunda menor entre as espécies
analisadas.
0
100
200
300
400
500
Castalia
undosa
Diplodon
rotundus
Diplodon
caipira
Anodontites
trapesialis
Anodontites
trapezeus
Biomassa (g/m
2
)
57
4.1.6. Taxa de Recaptura
Observou-se que taxas de recaptura consideráveis para cada espécie eram obtidas
apenas nas duas primeiras recapturas após a marcação. Por esse motivo, a figura 19 apresenta
as porcentagens da primeira e da segunda recaptura para os exemplares de cada espécie.
Não houve alteração significativa da taxa de recaptura 1 entre as espécies analisadas
[F (4, 6)= 1,4; p<0,35], como ilustra a Figura 19.
FIGURA 19: Taxa média de recaptura dos animais da década de 80. *: aumento significativo da
taxa de recaptura 2 da espécie A. trapezeus em relação às demais espécies. Os dados
representam médias e desvios padrão.
Em relação à recaptura 2, a ANOVA seguida de teste post-hoc mostrou que a taxa de
recaptura de A. trapezeus é maior que de todas as outras espécies (Figura 19). Isto se deve à
propensão dos bivalves de tamanho corporal maior serem mais sedentários.
Além disso, foi realizada análise estatística para saber se havia alteração significativa,
aumento ou diminuição, entre as recapturas 1 e 2 para cada uma das espécies encontradas.
Conforme a ANOVA, não foi detectada alteração significativa [F (4, 6) = 0,3; p< 0,87].
0
20
40
60
80
100
1° recaptura
2° recaptura
Castalia
undosa
Diplodon
rotundus
Diplodon
caipira
Anodontites
trapesialis
Anodontites
trapezeus
*
Taxa média de
recapturados
58
As densidades populacionais, diminuídas sobremaneira na última recaptura da
primeira fase (queda de 15 ind/m
2
para 4,2 ind/m
2
), evidenciam sinais da fragilidade dos
bivalves nativos frente às condições ambientais desfavoráveis que podem ter se estabelecido
no rio (Tabela V). O declínio das populações de bivalves na América do Norte começou em
1800 e tem sido atribuída à superexploração, a construção de barragens, a sedimentação, a
navegação, a poluição e a degradação de habitats (Vaughn & Taylor, 1999; Cope et al., 2003).
É provável que a associação de bivalves no aglomerado estudado estivesse sofrendo
influência das barragens de Caconde, Euclides da Cunha e Armando Sales de Oliveira, à
montante no rio Pardo e do impacto da área de recreação instalada no local.
Embora todas as espécies de bivalves sejam afetadas por um distúrbio, as abundâncias mais
baixas das espécies raras podem causar maiores taxas de extinção local. Quanto mais
próximos os fatores que afetam os bivalves, maiores correntezas são necessárias para as
assembléias de bivalves recobrarem os valores de abundância e de riqueza de espécies que
apresentavam anteriormente (Vaughn & Taylor, 1999).
Tabela V: Densidades populacionais encontradas nas coletas e recapturas
1982 1984 1985 1986 1987
Coleta 1 15 ind/m
2
Coleta 2
Recaptura 1
16,6 ind/m
2
3,6 ind/m
2
Coleta 3
Recaptura 2
8,5 ind/m
2
17,3 ind/m
2
Recaptura 3 10,6 ind/m
2
Recaptura 4 4,2 ind/m
2
Total 15 ind/m
2
20,2 ind/m
2
25,8 ind/m
2
10,6 ind/m
2
4,2 ind/m
2
59
4.1.7. Taxa de Mortalidade
A mortalidade dos animais, ilustrada na Figura 20, foi determinada pelo encontro de
conchas vazias contidas na área de coleta, que compreendeu 10 m
2
. Aquelas que
eventualmente tiverem sido predadas e depositadas em outros pontos, ou ainda carregadas
pela correnteza não foram consideradas para a determinação da taxa de mortalidade que,
portanto pode não refletir fielmente a situação.
F
IGURA 20: Taxa de mortalidade específica nas coletas entre 1982 e 1985.
As espécies mais abundantes apresentam taxas de mortalidade mais expressivas. As
altas taxas de mortalidade encontradas em 1985 para A. trapesialis, C. undosa undosa e D.
rotundus gratus se devem à interação de três fatores, cujas proporções de influência são
desconhecidas: a poluição pontual e difusa, o soterramento por sedimento fino e às severas
épocas de seca ocorridas no intervalo.
Antes da construção de estações de tratamento de esgoto em Ribeirão Preto em 2003,
eram despejados no rio Pardo cerca de 30 toneladas de esgotos brutos por dia, o equivalente a
0%
5%
10%
15%
20%
25%
30%
C. undosa D rotundus
gratus
D caipira A. trapesialis A. trapezeus
Taxa de mortalidad
e
Coleta 1 (1982)
Coleta 2 (1984)
Coleta 3 (1985)
60
98% dos esgotos domésticos gerados no município, uma forma de poluição difusa (Bonadio,
2005). A poluição pontual provém da intensificação das práticas de cultivo agrícola na região.
Atividades agrícolas, principalmente o plantio de cana-de-açúcar, soja e milho, requerem
grandes quantidades fertilizantes e herbicidas, que são carreados para os rios ao serem usados
no período de chuvas, contribuindo para aumentar a carga de poluentes no leito (Bonadio,
2005). Lopes et al. (1992) reportaram concentrações dos pesticidas organoclorados aldrin e
diendrin. Há atividade recreativa com barcos de pesca e veraneio aportando a cerca de 50 m
do banco de bivalves estudado. Finalmente, as vazões mínimas no ponto (unidade 4C-001)
estudado chegaram a 74,13 m3/s, refletido na cota de 0,54 m. O baixo nível da água
alcançado na seca de novembro de 1984 expôs ao ar atmosférico porções do banco de
bivalves, causando mortalidade dos indivíduos adultos, os quais apresentam baixa
mobilidade.
A figura 21 ilustra a taxa de mortalidade média para cada uma das espécies durante as
coletas. Com forme a ANOVA realizada, a taxa de mortalidade não apresenta diferença
significativa entre as espécies [F (4, 6)= 1,06; p< 0,45].
FIGURA 21: Taxa de mortalidade média das espécies encontradas na década de 80. Os dados
representam médias e desvios padrão. Para os números absolutos, ver figura 20.
0
10
20
30
Castalia
undosa
Diplodon
rotundus
Diplodon
caipira
Anodontites
trapesialis
Anodontites
trapezeus
Taxa média de
mortalidade
61
É digno de nota que os espécimes de D. caipira e A. trapezeus encontrados na coleta
1, não foram novamente encontrados depois da recaptura 2, tampouco foram detectadas no
estudo da mortalidade (Figura 21), indicando que após 1985 os indivíduos não permaneceram
no local de estudo.
4.2. Segunda fase
A caracterização da fauna de bivalves bentônicos dos rios brasileiros é importante para
o conhecimento e conservação da biodiversidade nacional.
4.2.a) Área Extensiva
As coletas mensais foram realizadas em 2005 nas datas mencionadas na Tabela VI,
que explicita a queda do número de indivíduos das espécies autóctones.
TABELA VI: Abundância relativa das espécies encontradas nas Coletas 1, 2, 3, 4 e 5.
Coleta 1
19/05
Coleta 2
28/06
Coleta 3
28/07
Coleta 4
30/08
Coleta 5
26/10
n
AR
n
AR
n
AR
n
AR
n
AR
C. fluminea
702 100% 658 99,4
%
269 99,6
%
176 98,2
%
27 87%
D. fontaineanus
* 2 0,3% * * *
D. rotundus
gratus
* 2 0,3% 1 0,4% 1 0,6% 4 13%
F. fossiculifera
* * * 2 1,2% *
Total
702 100% 662 100% 270 100% 179 100% 31 100%
Legenda: n: número de indivíduos. AR: abundância relativa. * espécie não encontrada durante
a coleta.
62
Em 1998 a espécie invasora asiática C. fluminea foi detectada pela primeira vez no rio
Pardo, município de Jardinópolis (Avelar, W. E. P, comunicação pessoal). Na primeira coleta
de 2005 a espécie dominou em abundância. Foram capturados 702 espécimes da espécie
invasora e nenhum exemplar de quaisquer das espécies nativas que ocorriam no mesmo local.
Os indivíduos da espécie C. fluminea foram retirados do local de coleta permanecendo a área
livre para o estabelecimento de outros exemplares. Não foram encontrados juvenis em
nenhuma das coletas.
À medida em que os espécimes de C. fluminea eram retirados da área, uma discreta
representatividade de espécies nativas começou a se configurar e se manteve até a última
coleta. As espécies D. fontaineanus e Fossula fossiculifera, que não ocorriam no banco na
primeira fase, foram capturadas em 2005.
Cunha (1997) defende que o sucesso adaptativo da espécie Diplodon fontaineanus está
relacionado aos mecanismos de tomada de alimento e à sua permanência no mesmo local por
longos períodos. Entretanto, um número muito pequeno de exemplares do gênero Diplodon
foi detectado no local em 2005, a despeito de se tratar de uma área de ocorrência natural das
espécies em questão.
O aporte de C. fluminea para a área limpa foi menor a cada coleta, sugerindo haver um
estoque limitado de indivíduos da população nas imediações. Os indivíduos, tanto de C.
fluminea quanto de espécies autóctones, que migraram para a área limpa, provavelmente
buscavam fugir da competição intra e interespecífica que certamente ocorre nas áreas
adjacentes ao estudo.
É evidente a mudança no perfil de espécies encontrado na associação deste banco de
bivalves. Outrora composta apenas por espécies nativas, a associação encontra-se totalmente
reestruturada. As abundâncias relativas das espécies autóctones somadas não alcançaram
63
0,6% em 2005. Da mesma forma, a riqueza de espécies nativas foi reduzida. Das cinco
espécies que ocorriam anteriormente na aglomeração, apenas D. rotundus gratus se manteve,
mas em abundância relativa muito baixa. Outras duas espécies nativas do rio Pardo, de
ocorrência detectada em outros bancos, foram encontradas no Clube de Regatas (Tabela VI).
Na maioria dos casos, não são apenas as espécies raras de bivalves que estão diminuindo, mas
também as comuns (Vaughn & Taylor, 1999). A espécie C. undosa undosa era comum na
aglomeração e não ocorreu no trabalho de campo em 2005. No estudo de Schloesser (1998) a
subfamília Anodontinae foi significativamente impactada em relação a outros unionídeos
norte-americanos nativos com o estabelecimento de outro bivalve invasor, Dreissena
polymorpha. As raras e sensíveis espécies do gênero Anodontites que ocorriam na
aglomeração podem ter sofrido com a invasão por C. fluminea.
Segundo Vaughn & Taylor (1999), os bivalves de água doce possuem muitas
características que os tornam especialmente vulneráveis aos distúrbios no habitats, como
longo tempo de vida, maturidade sexual tardia, dispersão reduzida, baixa sobrevivência de
juvenis, longo tempo de renovação da população, sedentaridade, contar com poucos refúgios
para a mudança de condições do habitat e o estabelecimento de jovens sendo alterado por
perturbações ambientais. A dispersão das larvas através dos peixes parasitados é outro aspecto
importante a ser analisado na biologia dos Unionaceae nativos, de forma que o sucesso no
povoamento dos habitats depende também da presença desses hospedeiros obrigatórios (Graf
& Ó Foighil, 2000). O baixo recrutamento de bivalves nativos encontrado num lago dos EUA
deve-se ao alto número de C. fluminea presente, que pode impactar bivalves juvenis através
de competição por recursos (McMurray, et al., 1999).
A introdução de C. fluminea e sua dispersão muito rápida indicam que enquanto o
homem continuar alterando a ecologia dos rios, mudanças adicionais acontecerão com a fauna
64
original de bivalves. É provável que a assembléia natural possa sofrer até o ponto do seu
extermínio (Bates, 1962).
Ao contrário das espécies autóctones, a espécie invasora C. fluminea apresentou
abundância relativa superior a 99% durante o estudo. Há muita variabilidade nas
particularidades de histórico de vida de C. fluminea; a maior parte é fenotípica e contribui
grandemente para o sucesso da invasão dessa espécie (Hornbach, 1992).
Para Moyle & Light (1996), em ecossistemas aquáticos que sofrem perturbação
humana, uma espécie com as características fisiológicas e morfológicas adequadas pode ser
invasora especialmente quando assembléias nativas de organismos tenham sido
temporariamente desfeitas ou exauridas.Os moluscos têm o maior número de extinções
documentadas dentre qualquer grupo taxonômico (Lydeard, et al., 2004).
Por causa de sua abundância, os moluscos invasores se tornaram um item importante
na dieta de treze espécies de peixes nos rios da Argentina, o que torna impróprio o uso destes
peixes na alimentação humana por poderem conter metais traço adquiridos através da
predação de bivalves contaminados (García & Protogino, 2005).
4.2.a.1. Correlações entre medidas morfométricas e peso
Todas as correlações das variáveis morfométricas e de peso testadas foram
significativas para C. fluminea (Figura 22). Não foram feitas análises de correlação para as
espécies nativas por terem sido encontrados em abundâncias relativas muito baixas.
65
FIGURA 22: Correlação das variáveis merísticas da espécie dos espécimes de C. fluminea
obtidos nas coletas da área extensiva (n = 1832). Correlações expressas nos gráficos: A:
comprimento x altura; B: comprimento x largura; C: comprimento x peso; D: altura x largura;
E: altura x peso; F: largura x peso. R = coeficiente de correlação entre as medidas.
R = 0,8
0
1
2
3
4
01234
Comprimento (cm)
Altura (cm)
R = 0,94
0
1
2
3
01234
Comprimento (cm)
Largura (cm)
R = 0,94
0
4
8
12
16
01234
Comprimento (cm)
Peso (g)
R = 0,94
0
1
2
3
01234
Altura (cm)
Largura (cm)
R = 0,94
0
4
8
12
16
01234
Altura (cm)
Peso (g)
R = 0,92
0
4
8
12
16
0123
Largura (cm)
Peso (g)
A
B
C
D
E
F
66
A Figura 23 mostra a média dos parâmetros analisados nas coletas de 2005 na área de
coletas extensivas. O comprimento médio de concha dos animais capturados na área
apresentou diferença significativa através da ANOVA [F (4, 1854 ) = 2,56; p< 0,04]. Embora
a ANOVA tenha detectado o efeito da coleta, o post hoc detectou apenas uma tendência de
aumento no comprimento médio da concha nas últimas duas coletas realizadas em 2005. Não
há diferença significativa na altura média da concha [F (4, 1854) = 2,02, p< 0,09] e nem na
largura média da concha [F (4, 1854) = 1,79, p< 0,13]. A ANOVA seguida de análise post hoc
revelou um aumento significativo no peso médio dos indivíduos nas coletas 2, 3 e 4 quando
comparados à primeira coleta [F (4, 1854) = 13,59, p< 0,00001].
FIGURA 23: Comprimento, altura, largura e peso médios dos exemplares de C. fluminea
obtidos durante as cinco coletas realizadas na área extensiva em 2005. * Diferença
significativa em relação à Coleta 1.
0
1
2
3
4
C1 C2 C3 C4 C5
Comprimento médio
0
1
2
3
4
Altura média
C1 C2 C3 C4 C5
0
1
2
3
Largura média
C1 C2 C3 C4 C5
0
3
6
9
Peso médio
C1 C2 C3 C4 C5
*
*
*
67
4.2.a.2. Densidade e taxa de repovoamento
É oportuno ressaltar que a área de coletas extensivas foi isentada de todos os
exemplares da espécie invasora a cada coleta. Apenas os nativos foram devolvidos.
As praticamente inexpressivas densidades relativas de cada uma das espécies
autóctones encontradas nas coletas da área extensiva foram somadas a fim de compor a Figura
24.
F
IGURA 24: Densidades relativas de espécies invasora e nativas durante as coletas.
A densidade máxima encontrada no Clube de Regatas foi inferior a 8 ind/m
2
, cem
vezes menor que os 873 ind/m
2
encontrados por Vianna (2004) no município de Serrana/SP,
numa pequena baía no rio Pardo, à montante do ponto deste estudo. Essa diferença se deve,
provavelmente, à velocidade de correnteza, que diminui a disponibilidade de alimento, e à
interferência antrópica no ponto.
Mansur & Garces, (1988) encontraram densidade máxima de 5191 ind/m
2
na Lagoa
do Taim/RS e Cataldo & Boltovskoy (1999) encontraram 10.000 ind/m
2
no rio Paraná.
8
7,5
3,4
2
0,3
0
0,05
0,01
0,37
0,05
0
2
4
6
8
10
Coleta 1 Coleta 2 Coleta 3 Coleta 4 Coleta 5
Densidade (ind/m
2
)
C fluminea
Nativos
68
Uma espécie invasora pode ser localizada e numericamente rara, ou dispersa e rara,
localizada e dominante ou ainda dispersa e dominante. Fatores ambientais, taxas de dispersão
e fatores relacionados à comunidade determinam o espectro e a severidade da invasão
(Colautti & MacIsaac, 2004).
Corbicula fluminea domina a comunidade de bivalves bentônicos no rio Pardo tanto
numericamente quanto em termos de biomassa (Vianna, 2004). A espécie apresenta densidade
inferior àquela suficiente para causar problemas com macrofouling reportada por Mansur &
Garces (1988). Porém, pode ser considerada dispersa regionalmente e dominante localmente
no ponto de estudo, pois apresenta densidade e biomassa superiores às das espécies nativas
(Figuras 24 e 25).
A taxa mensal de repovoamento da área por C. fluminea (Tabela VII) foi menor a cada
coleta. O aumento do peso médio dos indivíduos ingressantes na área evidenciado na Figura
23 dá idéia da competição interespecífica nas áreas adjacentes e corrobora o dogma central da
seleção natural de que os mais aptos se beneficiam de pequenas alterações nas condições
adversas do ambiente. Neste caso, os animais de maior peso se deslocaram para a área
extensiva menos povoada, onde a competição era menos acirrada.
T
ABELA VII: Taxa de repovoamento encontrada nas Coletas 2, 3, 4 e 5.
C. fluminea
Coleta 2 Coleta 3 Coleta 4 Coleta 5
N
658 269 176 27
% de repovoamento 94% 42% 25% 4%
Legenda: n: número de indivíduos ingressantes na área. % de repovoamento: porcentagem de
indivíduos em relação aos 702 exemplares de C. fluminea capturados na primeira coleta. A
taxa de repovoamento não inclui espécies autóctones. Elas foram devolvidas à área extensiva
após cada coleta.
69
4.2.a.3. Biomassa
FIGURA 25: Biomassa das espécies invasora e nativas durante as coletas de 2005.
A queda da biomassa (Figura 25) acompanha a queda da densidade populacional
apresentada anteriormente. A tendência de a biomassa acompanhar a queda observada na
densidade era esperada, uma vez que a aglomeração de bivalves analisada foi composta
basicamente de uma única espécie.
A biomassa dos bivalves está linearmente relacionada com a respiração da
comunidade, com as concentrações de amônia, nitrato e fósforo na coluna d’água e com as
taxas de consumo de algas (Vaughn et al., 2004). A integração da espécie invasora pode
causar alterações nas teias alimentares, raramente investigadas em detalhe (Moyle & Light,
1996).
36,6
37,1
17,0
10,7
1,6
0,0
1,2
0,0 0,1
0,2
0,0
10,0
20,0
30,0
40,0
Coleta 1 Coleta 2 Coleta 3 Coleta 4 Coleta 5
Biomassa (g m
-2
)
C. fluminea
Nativos
70
4.2.b) Quadrado
As amostragens na área do quadrado foram quinzenais. Os animais marcados na coleta
foram devolvidos ao local e, de acordo com a taxa de recaptura no trabalho de campo
posterior, foram percebidas as mudanças na distribuição de C. fluminea, a espécie mais
abundante.
TABELA VIII: Abundância relativa das espécies encontradas na área do quadrado durante as
amostragens.
Coleta
28/07
Recaptura 1
18/08
Recaptura 2
01/09
Recaptura 3
13/09
Recaptura 4
26/10
n
AR
n
AR
n
AR
n
AR
n
AR
C. fluminea
17 100% 20 100% 24 100% 25 96% 22 100%
D. rotundus gratus
* * * 1 4%
Total
17 100% 20 100% 24 100% 26 100% 22 100%
Legenda: n: número de indivíduos. AR: abundância relativa. * espécie não encontrada durante
a coleta.
Entre as recapturas 3 e 4 a cheia no rio Pardo não permitiu acesso à área do quadrado
nas datas previstas.
4.2.b.1. Correlações entre medidas morfométricas e peso
Todas as correlações testadas foram significativas para os exemplares de C. fluminea
encontrados no quadrado (Figura 26). Não foram feitas análises de correlação para as espécies
nativas da área do quadrado por terem sido encontrados em abundâncias relativas muito
baixas.
71
FIGURA 26: Correlação das variáveis merísticas da espécie C. fluminea obtidas durante o
estudo da área do quadrado (n = 33). Correlações expressas nos gráficos: A: comprimento x
altura; B: comprimento x largura; C: comprimento x peso; D: altura x largura; E: altura x
peso; F: largura x peso. R= coeficiente de correlação entre as medidas.
R = 0,97
0
3
6
9
12
15
01234
Altura (cm)
Peso (g)
A
R = 0,97
0
3
6
9
12
15
01234
Altura (cm)
Peso (g)
E
R = 0,98
0
3
6
9
12
15
0123
Largura (cm)
Peso (g)
F
R = 0,97
0
1
2
3
01234
Altura (cm)
Largura (cm)
D
R = 0,97
0
1
2
3
01234
Comprimento (cm)
Largura (cm)
C
R = 0,98
0
3
6
9
12
15
0123
Largura (cm)
Peso (g)
B
72
Na Figura 27, o gráfico A mostra o comprimento médio de concha de C. fluminea
encontrados no quadrado no ano de 2005. A ANOVA demonstrou que não há diferença
significativa neste parâmetro [F (4, 103)= 0,18, p<0,95] entre a coleta e as todas as recapturas.
Também não há diferença significativa na altura média da concha [F (4, 103)= 0,29, p<0,88],
na largura média da concha [F (4, 103)= 0,14, p<0,97] e nem no peso médio da concha [F (4,
103)= 0,17, p<0,95].
FIGURA 27: Comprimento, altura, largura e peso médios dos exemplares de C. fluminea
obtidos durante as cinco amostragens realizadas na área do quadrado em 2005. C: coleta, R1 –
R5: recapturas 1 a 5.
0
1
2
3
4
C R1 R2 R3 R5
Comprimento médio
0
1
2
3
4
C R1 R2 R3 R5
Altura média
0
1
2
3
C R1 R2 R3 R5
Largura média
0
4
8
12
C R1 R2 R3 R5
Peso médio
AB
CD
CORBICULA - QUADRADO
73
Ao contrário da área extensiva, de onde eram retirados os bivalves invasores a cada
nova coleta, o quadrado recebe de volta os animais marcados. A densidade populacional e a
biomassa (Figura 28) apresentaram discreto aumento ao longo dos meses no quadrado. A cada
nova recaptura, 4 indivíduos não marcados entraram na área do quadrado. Dezessete
indivíduos foram coletados inicialmente. Houve um aporte de 16 animais ao longo dos três
meses de amostragem na área. O número de indivíduos marcados ao final do trabalho era 33
exemplares de C. fluminea e um exemplar de D. rotundus gratus.
FIGURA 28: Densidade populacional e biomassa dos exemplares encontrados na área do
quadrado durante o trabalho de campo em 2005.
112,51
128,87
149,37
155,23
137,04
0
30
60
90
120
150
180
Captura Recaptura 1 Recaptura 2 Recaptura 3 Recaptura 4
Biomassa (g/m
2
)
17
20
24
25
22
0
5
10
15
20
25
30
Captura Recaptura 1 Recaptura 2 Recaptura 3 Recaptura 4
Densidade (ind/m2)
74
A taxa de recaptura dos animais pode ser observada na Figura 29. A queda acentuada
na taxa de recaptura 4 em relação às demais se deve à cheia muito intensa que ocorreu no
final do mês de setembro. A força da correnteza deve ter deslocado alguns indivíduos para
fora da área demarcada pelo quadrado.
FIGURA 29: Taxa de recaptura dos exemplares marcados na área do quadrado durante o
trabalho de campo em 2005.
4.2.c. Sedimento
A análise do sedimento revelou ser composto por 71% de silte e argila e 3,47% de
matéria orgânica. O ponto onde Vianna (2004) encontrou a maior densidade de C. fluminea
apresentava 60% de silte e argila e 5,35% de matéria orgânica. A preferência por sedimento
foi proposta por outros autores (Vianna, 2004; Vaughn, et al. 2004; Vaughn & Hakenkamp,
2001 e Vaughn & Taylor, 1999) e é notada no estudo. Sedimento composto por alta
porcentagem de partículas finas, ao ser revolvido, pode entupir a cavidade do manto e impedir
tanto a respiração quanto a tomada eficaz de alimento a partir da coluna d’água. Uma pesada
camada de silte pode causar o sufocamento de um aglomerado inteiro de bivalves e o aporte
de silte tem contribuído para a massiva extirpação de moluscos de rios (Vaughn & Taylor,
1999).
0
20
40
60
80
100
Recaptura 1 Recaptura 2 Recaptura 3 Recaptura 4
% recapturados
75
Outro fator importante é o teor de matéria orgânica do sedimento, prontamente
utilizada por C. fluminea através da alimentação podal. Além da composição do sedimento e
do seu teor de matéria orgânica, a disponibilidade de alimento na coluna d’água é maior no
ponto do rio Pardo estudado por Vianna (2004) por se tratar de área de correnteza fraca.
4.2.d. Fatores abióticos
A Figura 30 ilustra médias dos fatores abióticos analisados em três períodos distintos:
em 1980 (período anterior ao início do estudo), e em 1987 (final da primeira fase) e em 2005.
Os dados de 1980 e 1987 foram obtidos pela CETESB (1980, 1987).
A condutividade apresentou aumento significativo [t (1, 9) = 11,4; p> 0,04] em 2005
se comparado a 1987. É digno de nota que este aumento de 30% pode ter sido
supervalorizado em decorrência da indisponibilidade dos dados de 1980.
Não foi detectada diferença significativa entre os períodos para a temperatura da água
[F (2, 14) = 0,68; p> 0,53], oxigênio dissolvido (OD) [F (2, 14) = 0,58; p> 0,58] e potencial
hidrogeniônico (pH) [F (2, 13) = 0,38; p> 0,69]. Assim, o rio Pardo apresenta características
físico-químicas pouco variáveis.
As temperaturas registradas apresentam um ciclo característico do tipo climático da
região, com altas temperaturas médias no verão, de fevereiro a abril, e menores médias no
inverno, de junho a agosto (Bonadio, 2005 e CETESB, 2003).
O rio Pardo apresenta bom nível de oxigênio dissolvido no ponto do Clube de Regatas
(Bonadio, 2005). A melhoria da qualidade das águas do Rio Pardo, em termos de oxigênio
dissolvido, é reflexo do tratamento dos esgotos domésticos já realizados (CETESB, 2003). O
relatório da CETESB (2003) aponta que 100% de amostras de águas do rio Pardo são
classificadas como regulares para a manutenção da vida aquática.
76
FIGURA 30: Valores médios para os dados abióticos de três períodos distintos: os anos de
1980, 1987 e 2005. #: parâmetro não disponível. *: aumento significativo em relação a 1987.
Em geral, há grande probabilidade de invasão em ambiente com pouca variabilidade
nas suas condições físico-químicas. É muito provável que invasores extirpem espécies nativas
de ambientes aquáticos com variabilidade extremamente baixa (Moyle & Light 1996).
0
10
20
30
1980 1987 2005
Temp. média da água
0
25
50
75
1980 1987 2005
Condutividade (
μ
S)
*
#
0
3
6
9
1980 1987 2005
O
2
dissolvido (mg/L)
0
3
6
9
1980 1987 2005
pH
77
4.3. Comparação entre as duas fases de estudo
4.3.1. Densidade comparada
A Figura 31 ilustra a comparação da densidade de espécies nativas e de C. fluminea
nos períodos de estudo (1982-1987 e 2005). A ANOVA revelou uma diferença significativa
na densidade das espécies em relação ao período de coleta [F (1,12)= 41,3, p<0,0003]. De
acordo a análise posterior com o teste de Tukey HSD, observou-se uma redução na densidade
de espécies nativas em 2005 relativo ao período 1982-1987.
FIGURA 31: Densidades médias comparadas entre as duas fases do estudo. *: diferença
significativa comparada ao período 1982-1987 no grupo de nativos #: espécie não encontrada
no período.
Prováveis mudanças no ecossistema do rio Pardo podem ter influenciado a
composição de espécies da associação de peixes hospedeiros e na de moluscos bivalves,
diminuindo a diversidade no ecossistema e facilitando a invasão por C. fluminea. Tais
mudanças no microhabitat são difíceis de apontar, mas podem ser percebidas a intensificação
do uso do solo, a urbanização crescente de Ribeirão Preto, a interferência antrópica da área
estudada dentro de um clube, a poluição pontual, o aporte de silte proveniente de áreas
agricultáveis do entorno, as pontes construídas nas proximidades e as barragens construídas à
montante com conseqüente regulação do regime do rio. Alguns desses impactos à fauna
0
7
14
21
1982-1987 2005
Nativos
Corbicula
Densidade (indiv./m
2
)
*
#
78
nativa de bivalves são mencionados por Lydeard et al. (2004) e Schneider et al. (1998). É em
escala local e regional que as ações humanas e a biodiversidade colidem (Pimm et al., 2001).
Estudos do estado de conservação de moluscos dulceaqüícolas realizados por Williams
et al. (1993) foram conclusivos a esse respeito para a América do Norte. De acordo com os
autores, acrescenta-se hoje a invasão por moluscos exóticos como C. fluminea, concorrendo
para a dizimação de muitas populações de remanescentes de bivalves nativos. Segundo
McMahon (1982), logo após o estabelecimento de uma nova população de C. fluminea, sua
taxa de crescimento e capacidade reprodutiva permitem que a espécie alcance altas
densidades.
É provável que a espécie invasora tenha encontrado no Clube de Regatas, um nicho
vago para o seu estabelecimento. Existe a probabilidade de que não só os micetopodídeos,
mas toda a associação de bivalves que vivia no aglomerado estudado entre 1982 e 1987 tenha
sofrido com a prováveis alterações ocorridas no habitat. A expansão da espécie invasora pode
ser explicada pela extinção da fauna autóctone numa escala local, que reduz a competição
interespecífica e libera nichos ecológicos, os quais podem ser posteriormente colonizados por
espécies exóticas (Piscart et al., 2005).
O nível de ameaça aos moluscos é pobremente documentado e quase certamente
subestimado (Lydeard et al., 2004).
79
4.3.2. Biomassa comparada
A Figura 32 ilustra a comparação da biomassa de espécies nativas e de C. fluminea
nos períodos de estudo (1982-1987 e 2005). A ANOVA revelou uma diferença significativa
da biomassa das espécies em relação ao período de coleta [F (1,12) = 12,2, p< 0,005]. De
acordo a análise posterior com o teste de Tukey HSD, observou-se uma redução na biomassa
de espécies nativas em 2005 relativa ao período 1982-1987.
A diminuição da biomassa de bivalves nativos torna claro seu declínio na
representatividade na cadeia trófica deste trecho do Rio Pardo. Certamente está havendo uma
substituição dos bivalves nativos pela espécie invasora no desempenho do papel chave no
ecossistema, o que provavelmente é nocivo à cadeia trófica em função das diferenças espécie-
específicas de filtração e de excreção de nutrientes. É importante conhecer a relação entre a
biomassa de bivalves e os processos do ecossistema para predizer como tais perdas de
biomassa poderão impactar a função do rio (Vaughn et al., 2004).
FIGURA 32: Biomassa média comparando as duas fases de estudo. *: diferença significativa
comparado ao período 1982-1987 de nativos. #: espécie não encontrada no período.
Adicionalmente a essa constatação, espécies que colonizaram recentemente um
ecossistema podem impactar seus processos se elas se tornarem abundantes e dominarem o
0
200
400
600
1982-1987 2005
Nativos
Corbicula
Biomassa (g/m
2
)
*
#
80
recurso (Hakenkamp & Palmer, 1999). Para Simberloff & Von Holle (1999) parte substancial
do impacto de espécies introduzidas vêm de situações nas quais uma invasora auxilia outra.
Algumas espécies invasoras podem se beneficiar de interações com outras mesmo que elas
não tenham coevoluído juntas. Tais interações facilitam o aumento da sobrevivência e/ou do
tamanho da população e podem aumentar o impacto ecológico da invasão.
É importante e oportuno alertar para a eminência de invasão pela espécie Limnoperna
fortunei (Dunker 1856), bivalve causador de drásticas perdas para a biota e para a economia
das Américas. A referida espécie de amplo espectro de invasão e alta taxa de dispersão, ocupa
locais antes invadidos por C. fluminea e sua ocorrência já foi reportada em 2004 no rio
Paraná, município de Rosana, SP (Avelar, et al. 2004).
O restabelecimento da fauna nativa de bivalves acontece a longo prazo. Bivalves de
longo ciclo de vida e de reprodução lenta devem ser incapazes de recolonizar sítios afetados
em 25 anos desde o começo da interferência (Vaughn & Taylor, 1999). Peredo et al. (2005)
apresenta estudos sobre a realocação de bivalves da espécie D. chilensis como estratégia de
conservação e manejo.
A erradicação segundo Myers et al. (2000), é a remoção de todo indivíduo
potencialmente reprodutor de uma espécie ou a redução de sua densidade populacional abaixo
de níveis sustentáveis, o que é difícil de se realizar com espécies de alta fecundidade. A
descoberta rápida da ocorrência da invasão pode permitir sua eliminação com maior
probabilidade de sucesso enquanto sua escala é relativamente pequena.
As espécies em geral estão desaparecendo mais rápido que nunca, numa taxa mil vezes
maior que em tempos pré-humanos. Até agora foram descritas menos de dois milhões das dez
a cem milhões de espécies existentes. Nas taxas atuais de exploração e extinção não
poderemos nunca fazer mais do que aproximações. Neste ritmo de extinções, a humanidade
81
habitará um planeta bioticamente empobrecido por muitos milhões de anos antes que a
evolução possa gerar espécies repositoras para preencher as lacunas na variedade e
abundância atuais (Myers, 2002). A ameaça real à biodiversidade baseia-se primariamente na
expansão das populações humanas e no aumento do consumo humano de recursos naturais
(Alonso, et al., 2001).
Em resumo, os principais resultados obtidos nesse estudo foram o declínio acentuado
das populações nativas de bivalves e a mudança do perfil das espécies com estabelecimento
da espécie exótica C. fluminea.
Os dados obtidos pelo estudo são os primeiros a demonstrar que a fauna nativa está em
declínio neste ponto do rio Pardo. As proporções em que invasão por C. fluminea influenciam
neste declínio ainda estão por ser investigadas.
82
5. CONCLUSÕES
A análise temporal realizada no presente estudo resultou em três blocos de conclusões:
dois blocos relativos aos períodos estudados e o terceiro, relativo à comparação dos resultados
obtidos em cada um dos blocos.
No primeiro bloco, referente aos resultados do período entre 1982 e 1985, cinco
pontos conclusivos surgiram:
• Instalam-se apenas populações adultas no banco de bivalves estudado. Deve haver nas
proximidades uma espécie de berçário, um sítio de crescimento e dispersão onde os
bivalves jovens se desenvolvem.
• As espécies nativas A. trapezeus e C. undosa undosa apresentaram crescimento médio
da concha praticamente nulo nos cinco anos de amostragem evidenciando seu ciclo de
vida longo.
• As espécies A. trapezeus e A. trapesialis, micetopodídeos de maior volume corporal e
peso, são mais sedentárias que as demais espécies estudadas, da família Hyriidae.
• As espécies mais abundantes, C. undosa undosa e D. rotundus, apresentaram maiores
taxas de mortalidade.
• A associação de bivalves bentônicos da aglomeração estudada sofreu redução em
densidade, biomassa e riqueza de espécies desde meados da década de 1980.
A análise dos resultados de 2005 permite concluir no segundo bloco que:
• A espécie Corbicula fluminea invadiu o ambiente, passando a compor a associação
local de bivalves no rio Pardo. O declínio ou completo desaparecimento das
populações de espécies nativas da associação gerou um nicho vago resultante, que foi
prontamente ocupado pela espécie asiática invasora.
83
• Na aglomeração de bivalves estudada, C. fluminea é dispersa e dominante.
Especificamente neste trecho do rio, C. fluminea supera em densidade e biomassa as
espécies autóctones somadas. Porém, a densidade obtida no estudo não corresponde à
densidade máxima já reportada para o rio.
• Há um estoque limitado de bivalves nas adjacências da área extensiva estudada,
evidenciada pela queda mensal do repovoamento por C. fluminea.
• Além do componente nicho ecológico aberto para a invasão, o rio Pardo apresenta
pouca variabilidade nas suas propriedades físico-químicas, outro fator que aumenta
sua invasividade.
A comparação dos resultados obtidos nos dois blocos anteriores permite concluir que a
associação de bivalves bentônicos presente no rio Pardo, Clube de Regatas, município de
Ribeirão Preto, SP, foi totalmente reestruturada. A nova estrutura consiste
predominantemente da espécie asiática invasora, C. fluminea. Das espécies autóctones, a
representatividade é muito baixa, ocorrendo raros exemplares de D. rotundus gratus, F.
fossiculifera e D. fontaineanus.
84
6. CONSIDERAÇÕES FINAIS
Além dos pontos conclusivos, o presente estudo levanta questões relativas a
parâmetros não explorados, que merecem ser investigados para melhor caracterizar a biologia
das raras e pouco densas populações de bivalves autóctones, a história de vida de C. fluminea
e a influência de fatores ambientais na severidade da invasão.
Para tanto, a comparação da fauna atual de peixes com a presente anteriormente no
local merece futuras investigações aprofundadas, na busca de caracterizar a presença e
abundância dos hospedeiros obrigatórios das larvas de hiriídeos e micetopodídeos.
Estudos, também comparativos temporalmente, da cobertura vegetal no entorno do rio,
do histórico de uso do solo na região, das práticas na agricultura e das construções ao longo
do seu leito, são importantes para quantificar a mudança na sua sedimentologia.
É importante quantificar a disponibilidade de alimento presente na coluna d’água para
conhecer os níveis de competição entre as espécies presentes no aglomerado pelo recurso.
A investigação detalhada das preferências de C. fluminea pelo ambiente que integre
diferentes níveis de teor de matéria orgânica disponível no sedimento, de partículas filtráveis
na coluna d’água, de sedimentologia, de nível de água (cota) e de fluxo de correnteza é
importante para prever os sítios de alta densidade do molusco invasor. A partir disso, áreas
primordiais de preservação (hotspots) de bivalves límnicos poderiam ser determinados.
Parece que competição interespecífica da espécie invasora com a impactada fauna
autóctone tem intensificado o declínio das populações de bivalves nativos. As proporções em
que invasão por C. fluminea e a ação antrópica no meio influenciam neste declínio ainda estão
por ser investigadas.
85
7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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Dissertação (Mestrado) – Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto,
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VILLAR, C.; STRIPEIKIS, J.; D'HUICQUE, L.; TUDINO, M.; TROCCOLI, O. &
BONETTO, C. 1999. Cd, Cu and Zn concentrations in sediments and the invasive
bivalves Limnoperna fortunei and Corbicula fluminea at the Río de la Plata basin,
Argentina. Hydrobiologia, 416: 41-49.
WENTWORTH, C. K. 1922. A scale of grade terms for classic sediments. Journal of
Geology, 130: 337-392.
WILLIAMS, J. D.; WARREN, L. W.; CUMMINGS, K. S; HARRIS. J. L. & NEVES, R. J. 1993. Conservation status of freshwater mussels
of the United States and Canada. Fisheries, 18 (9): 6-22.
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