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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA
UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS – UFAM
BIOLOGIA de Trachemys adiutrix (VANZOLINI, 1995)
(TESTUDINES, EMYDIDAE) NO LITORAL DO
NORDESTE - BRASIL
ALEXANDRE MILARÉ BATISTELLA
MANAUS-AM
2008
Tese apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Biologia Tropical e Recursos
Naturais do convênio INPA/UFAM, como
parte dos requisitos para obtenção do título
de Doutor em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS,
área de concentração em Biologia de Água
Doce e Pesca Interior.
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1
INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA
UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAZONAS – UFAM
BIOLOGIA de Trachemys adiutrix (VANZOLINI, 1995)
(TESTUDINES, EMYDIDAE) NO LITORAL DO
NORDESTE - BRASIL
ALEXANDRE MILARÉ BATISTELLA
ORIENTADOR: Dr. RICHARD CARL VOGT
CO-ORIENTADORA: Dr
a
. LARISSA NASCIMENTO BARRETO
Tese apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Biologia Tropical e Recursos
Naturais do convênio INPA/UFAM, como
parte dos requisitos para obtenção do título
de Doutor em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS,
área de concentração em Biologia de Água
Doce e Pesca Interior.
MANAUS-AM
2008
ads:
i
B333 Batistella, Alexandre Milaré
Biologia de Trachemys adiutrix (Vanzolini, 1995) (Testudines,
Emydidae) no litoral do Nordeste-Brasil / Alexandre Milaré Batistella.---
Manaus : [s.n.], 2008.
x, 82 f. : il. algumas color.
Tese (doutorado)-- INPA/UFAM, Manaus, 2008
Orientador : Richard Carl Vogt
Co-orientador : Larissa Nascimento Barreto
Área de concentração : Biologia e Água Doce e Pesca Interior
1.Testudines. 2. Emydidae.3. Tartarugas – Piauí. 4. Trachemys adiutrix
5. Tartarugas – Lençóis Maranhenses. 6. Ictiofauna. 7. Ecologia de Água
Doce. I. Título.
CDD 19. ed. 597.9209813
ii
A minha esposa Carolina, pela
compreensão e apoio durante todas as
etapas deste projeto.
iii
Agradecimentos
◦ À Carolina pelo inestimável auxilio durante todas as etapas deste projeto;
◦ Ao Giliarde pelo auxilio nas coletas de campo;
◦ Às famílias do Senhor Antonio Jose Marceneiro e do Senhor Negão, moradores da
região dos Pequenos Lençóis Maranhenses que nos acolheram durante o trabalho;
◦ Ao Dick pelo voto de confiança para a realização deste projeto;
◦ À Angela, Carminha e a Elany pela ajuda inestimável com a parte documental do
curso e apoio;
◦ Aos Doutores Augusto Shinya Abe, Christine Strussmann, Flávio de Barros Molina,
Franco Leandro de Souza, Jaime Bertoluci, Jaime Leon de La Ossa Velásquez e Maria
das Neves Silva Viana pelas correções e sugestões da versão preliminar da tese;
◦ À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Capes, pela bolsa
de estudo;
◦ Ao Conselho Nacional de desenvolvimento Científico e Tecnológico - CNPq, pelo
financiamento parcial através do programa Universal;
◦ À Idea Wild, pelo financiamento parcial;
◦ Ao Centro de Conservação e Manejo de Répteis - RAN/IBAMA, pelas licenças de
captura e coleta;
◦ Ao pessoal da CUC/SEMA (Eliani, Fátima, Francisval, Kátia, Margarida, Marcelo,
Nicola, Rosana, Vera e Zita), pelo companheirismo e paciência;
◦ Aos meus chefes imediatos da Secretaria Estadual de Meio Ambiente de Mato Grosso
(Normandes, Elder e Eliani) pela confiança e incentivos.
iv
Resumo
Foram realizados estudos sobre parâmetros da biologia, dinâmica populacional,
distribuição, dimorfismo sexual e dieta da tartaruga de água doce Trachemys adiutrix
(TESTUDINES, EMYDIDAE), no litoral dos estados brasileiros do Maranhão e Piauí
durante os meses junho de 2005 a maio de 2006.
T. adiutrix é aquática e vive tanto em
lagoas de água doce intermitentes como perenes. Em sua área de ocorrência, apresenta
cinco nomes populares: cágado, juraráca, jurará, pininga e capininga. Nas regiões dos
Lençóis Marenhenses, dos Pequenos Lençóis Maranhenses e nas ilhas do Delta do
Parnaíba as T. adiutrix procuraram abrigos terrestres no período de estiagem (estivam).
Este período de repouso durou até sete meses (julho a fevereiro). A razão sexual da
população de T. adiutrix monitorada foi de 1:1,30 a favor dos machos(n = 140), não
sendo estatisticamente significativa (x
2
= 0,60; p > 0,05). A densidade encontrada foi de
0,010 tartarugas por ha, com biomassa de 0,005 kg/ha. Registramos a ocorrência de T.
adiutrix em 25 localidades distribuídas em 11 municípios, sendo duas no Piauí e nove
no Maranhão. As diferenças no Comprimento do plastrão entre machos e fêmeas foram
significativas (ANOVA; F = 81,21; p = < 0,0001; n = 114). Está espécie de tartaruga é
onívora oportunista, não ocorre sobreposição de nicho alimentar entre juvenis e adultos,
a sobreposição alimentar foi observada entre machos e fêmeas adultos.
v
Abstract
In the period of June 2005 and May 2006, we have studied parameters of the biology,
population dynamics and distribution of the fresh water turtles Trachemys adiutrix
(TESTUDINES, EMYDIDAE), in the coast of the States of Maranhão and Piauí. T.
adiutrix is aquatic and lives both in perennial and intermittent fresh water lakes. Five
common names are employed in the occurrence area: cágado, juraraca, jurará, pininga e
capininga. In the Lençóis Maranhenses, Pequenos Lençóis Maranhenses and Delta do
Parnaíba Islands, T. adiutrix seeks terrestrial shelter on the dry season (aestivation).
This inactivity period may last for seven months (July to February). The sexual ratio of
the monitored population was 1:1.30 for males (n=140) which was not statistically
significant (x2 = 0.60; p > 0.05). The density found was 0.010 turtles per ha and the
biomass was 0.005 kg/ha. We registered the occurrence of T. adiutrix in 25 localities of
11 municipalities, two of them in the State of Piauí and nine in the State of Maranhão.
The male and female plastron length differences were statistically significant (ANOVA;
F = 81.21; p = < 0.0001; n = 114). Both turtle populations are opportunistic omnivorous
and there was no superposition of feeding niche between juveniles and adults, but for
males and females.
vi
Lista de Tabelas
Capitulo I:
◦ Tabela 1: Diferença entre o tamanho e massa corporal de machos e fêmeas de
Trachemys adiutrix, T. dorbigni e Mesoclemmys tuberculata. CP = comprimento do
plastrão; t = Teste – t. ................................................................................................... 24
◦ Tabela 2: Tamanho e massa média corporal de machos de Trachemys adiutrix
capturados na região dos Pequenos Lençóis Maranhenses - Maranhão, Brasil, e daqueles
de populações de T. adiutrix no estado do Piauí, T. dorbignyi, em São Paulo e
Mesoclemmys tuberculata, na região dos Pequenos Lençóis Maranhenses. ................. 25
◦ Tabela 3: Tamanho e massa média corporal de fêmeas de Trachemys adiutrix
capturadas na região dos Pequenos Lençóis Maranhenses- Maranhão, Brasil, e daquelas
de populações de T. adiutrix no estado do Piauí, T. dorbignyi, em São Paulo e
Mesoclemmys tuberculata, na região dos Pequenos Lençóis Maranhenses. ................. 26
Capitulo II:
◦ Tabela. 1: Localidades com registros de ocorrência de Trachemys adiutrix nos estados
do Maranhão e Piauí. ..................................................................................................... 41
Capitulo III:
◦ Tabela. 1: Amplitude, média e desvio padrão (mm) de 15 variáveis morfológicas e
massa corpórea (g) de machos e fêmeas aferidos em indivíduos de Trachemys adiutrix
dos Lençóis Maranhenses. Cc- comprimento da carapaça; Lc1- largura do corpo na
altura do nono escudo marginal; Lc2- largura do corpo na altura do terceiro escudo
marginal; Lc3- largura do corpo na altura do quinto escudo marginal; Cp- comprimento
do plastrão; Cpc- comprimento pré-cloacal; Ctc- comprimento total da cauda estendida;
Lpf- largura do plastrão entre os escudos femorais; Lpp- largura do plastrão entre os
escudos peitorais; Ac- altura máxima da carapaça; Cpo- comprimento da ponte; Lce-
vii
largura cefálica; Cg- comprimento da garra do 3º dedo da mão direita; Cf1-
comprimento do focinho e Cf2- comprimento do focinho, desde sua extremidade mais
distal até a borda da sutura dos ossos maxilar e jugal; * = p < 0,0001; SDI= Índice de
dimorfismo sexual. ........................................................................................................ 63
◦ Tabela 2: Valores das relações do comprimento do plastrão (Cp) com as outras
variáveis morfológicas de machos e fêmeas de Trachemys adiutrix. * = p < 0,0001.
Abreviaturas iguais à Tabela 1. ..................................................................................... 64
Capitulo IV:
◦ Tabela 1: Proporção de itens alimentares consumidos por Tachemys adiutrix. Entre
parênteses, número de estômagos analisados. Abreviações: Localidades - Barro
Vermelho (BV), Sobradinho (SO); Dieta/itens alimentares - ninfas de insetos aquáticas
(NIA); Insetos terrestres (IT); Nematelmintos (NE); Moluscos (MO); Peixes (PE);
Vegetação terrestre (VT); Macrófitas de fundo (MAF); Macrófitas de superfície (MAS);
Aranhas (AR); Algas filamentosas (FI). ........................................................................ 81
◦ Tabela 2: Matriz de sobreposição da dieta entre os sexos em duas populações de
Trachemys adiutrix (BV: localidade de Barro Vermelho; SO: localidade de
Sobradinho). Os números são referentes ao Índice de Sobreposição do Nicho de Horn.
........................................................................................................................................ 82
◦ Tabela 3: Valores da aplicação do Índice de Importância Alimentar (IIA) para os itens
alimentares consumidos por Tachemys adiutrix. Células em preto= alimentos principais,
valores em negrito= alimentos adicionais e valores normais= alimentos acidentais. ... 82
viii
Lista de Figuras
Introdução Geral:
◦ Figura 1: Distribuição do gênero Trachemys nas Américas, sendo: 1- T. scripta
scripta; 2- T. s. elegans; 3- T. s. troostii; 4- T. nebulosa nebulosa; 5- T. n. hiltoni; 6- T.
gaigeal gaigeal; 7- T. g. hartwegi; 8- T. yaquia; 9- T. ornata; 10- T. taylori; 11- T.
venusta venusta; 12- T. v. calapila; 13- T. v. grayi; 14- T. emolli; 15- T. calirrostris
calirrostris; 16- T. c. chichiriviche; 17- T. adiutrix; 18- T. dorbigni dorbigni; 19- T. d.
brasiliensis; 20- T. decussata decussata; 21- T. d. angusta; 22- T. terrapen; 23- T.
stejnegeri stejnegeri; 24- T. s. vicina; 25- T. s. malonei; 26- T. decorata. Modificado a
partir de Seidel (2002). .................................................................................................... 1
Capitulo I:
◦ Figura 1: Distribuição de freqüências do comprimento do plastrão (mm) encontrados
em 140 indivíduos de Trachemys adiutrix capturados na localidade de Barro Vermelho,
região dos Pequenos Lençóis Maranhenses- Maranhão, Brasil, entre junho de 2005 e
maio de 2006. ................................................................................................................ 27
◦ Figura 2: Distribuição da freqüência da massa corporal (g) encontrados em 140
indivíduos de Trachemys adiutrix capturados na localidade de Barro Vermelho, região
dos Pequenos Lençóis Maranhenses- Maranhão, Brasil, entre junho de 2005 e maio de
2006. .............................................................................................................................. 28
Capitulo II:
◦ Figura 1: Indivíduo sub-adulto de Trachemys adiutrix (11 cm de CP): a) vista lateral;
b e d) detalhe da mancha gular e unhas; c) vista ventral. .............................................. 42
◦ Figura 2: Localidades com registros de ocorrência de Trachemys adiutrix nos estados
do Maranhão e Piauí. Quadrados representam os registros por observação direta;
ix
círculos, os registros provenientes de informantes locais e triângulos, os registros na
literatura. Informações das localidades vide Tabela 1. .................................................. 42
◦ Figura 3: a) Típico sistema de lagoas intermitentes entre dunas na região litorânea dos
Pequenos Lençóis Maranhenses, Maranhão (W 42º32'30'' e S 02º42'25''); lagoa
intermitente na localidade do Barro Vermelho, Maranhão (W 42º37'02'' e S 02º39'30''),
no fim do período chuvoso (b) e no período de estiagem (c). ....................................... 43
Capitulo III:
◦ Figura 1: A-E, vistas: dorsal, ventral, lateral, do membro anterior direito e detalhe da
cabeça de Trachemys adiutrix, mostrando as medidas que foram tomadas neste trabalho
(modificado a partir de Ramo, 1982 e Molina, 1995). .................................................. 61
◦ Figura 2: Trachemys adiutrix: A- vista dorsal: comprimento da carapaça e massa
corpórea, 17.51mm, 620 g (♂) e 17.00mm, 850 g (♀); B- vista lateral da cabeça:
comprimento focinho 1 e 2, 0,80 e 2,50 mm (♂) e 0,69 e 2,17 mm (♀); C- vista ventral:
comp. plastrão, 13,68mm (♂) e 16,17mm (♀); D- comp. da garra, 1,16 mm (♂) e 0,69 e
1,00 mm (♀); E- comprimento da cauda 8,44mm (♂) e F- comprimento da cauda
4,64mm (♀). .................................................................................................................. 62
x
Sumario
◦ Ficha catalográfica i
◦ Dedicatória ii
◦ Agradecimentos iii
◦ Resumo iv
◦ Abstract v
◦ Lista de Tabelas vi
◦ Lista de Figuras viii
◦ Sumario x
◦ Introdução Geral 1
◦ Capitulo I 9
◦ Capitulo II 29
◦ Capitulo III 44
◦ Capitulo IV 65
1
Introdução Geral:
O gênero Trachemys possui ampla distribuição no novo mundo (Fig. 1),
ocorrendo desde a Argentina até o estado norte americano de Michigan (Ernst, 1990).
Há aproximadamente 26 formas conhecidas, distribuídas em 15 espécies (Seidel, 2002).
A taxonomia deste gênero ainda é bastante confusa, sendo que algumas destas espécies
e supostas subespécies só foram descritas recentemente na Mesoamérica (Legler, 1990),
nas Antilhas (Seidel, 1988) e na América do Sul (Pritchard e Trebbau, 1984; Vanzolini,
1995).
Figura 1: Distribuição do gênero Trachemys nas Américas, sendo: 1- T. scripta scripta; 2- T. s.
elegans; 3- T. s. troostii; 4- T. nebulosa nebulosa; 5- T. n. hiltoni; 6- T. gaigeal gaigeal; 7- T. g.
hartwegi; 8- T. yaquia; 9- T. ornata; 10- T. taylori; 11- T. venusta venusta; 12- T. v. calapila;
13- T. v. grayi; 14- T. emolli; 15- T. calirrostris calirrostris; 16- T. c. chichiriviche; 17- T.
adiutrix; 18- T. dorbigni dorbigni; 19- T. d. brasiliensis; 20- T. decussata decussata; 21- T. d.
angusta; 22- T. terrapen; 23- T. stejnegeri stejnegeri; 24- T. s. vicina; 25- T. s. malonei; 26- T.
decorata. Modificado a partir de Seidel (2002).
2
T. adiutrix, a espécie deste gênero descrita mais recentemente, apresenta sua
distribuição conhecida, restrita ao Estado do Maranhão (Vanzolini, 1995). Por se tratar
de espécie com poucas informações sobre sua biologia e ecologia e utilizada como
recurso alimentar pela população local, Vogt et al., (2001), em sua extensa revisão
bibliográfica sobre os répteis da Amazônia, apontam-na como sendo prioritária para
estudos mais detalhados que subsidiem a implantação, em curto prazo, de um plano de
manejo especial.
Segundo lista vermelha de espécies em risco de extinção da União Mundial para
Conservação - IUCN, T. adiutrix está classificada como espécie em perigo de extinção,
com grande risco de desaparecer da natureza num futuro próximo devido a fatores como
área de ocorrência estimada para esta espécie menor que 5.000 km
2
, severa
fragmentação do seu habitat e poucas informações sobre as áreas de vida da espécie.
Esta estimativa baseia-se em observações diretas e projeções do declínio da área e da
extensão de ocorrência e/ou na qualidade do habitat da espécie (categoria: EN b1+2c)
(TFTSG, 2008). T. adiutrix é uma das 212 espécies de quelônios que estão incluídas na
lista vermelha da IUCN (IUCN, 2008).
As principais causas do declínio de quelônios são: a fragmentação de hábitat, a
introdução de espécies de animais exóticos e a exploração humana para alimentação,
medicina e para uso como animais de estimação (Bush et al., 1993, Klemens e
Thorbjarnarson, 1995; Jenkins, 1995; Shrestha, 1997; Gibbons et al., 2000; Mitchell e
Klemens, 2000; Thorbjarnarson et al., 2000).
Frazer (1992) cita que a provável solução para proteger as espécies de quelônios do
excesso de exploração é minimizar o impacto humano sobre suas populações e seus
hábitats. Para atingir este objetivo deve-se buscar entender os padrões de uso e os
valores sócio-econômicos e culturais envolvidos na relação dos humanos com os
3
quelônios, sendo um dos pontos vitais para o desenvolvimento racional de planos de
conservação e manejo para quelônios (Thorbjarnarson et al., 2000). Associado a isso se
deve realizar o acompanhamento da dinâmica populacional da espécie de tartaruga em
questão, estudos da biologia e ecologia das mesmas e a criação de programas de
proteção de áreas de desovas e de vida de adultos (Burke et al., 2000).
O presente trabalho fornece informações sobre a biologia e distribuição de T.
adiutrix, espécie pouco conhecida e que vem sofrendo com a perda de habitat
decorrente do avanço da agricultura, pecuária e especulação imobiliária na região de sua
ocorrência.
4
Bibliografia:
Burke, V. J.; Lovich, J. E.; Gibbons, J. W. 2000. Conservation of freshwater turtles. In:
Klemens, M. W. (ed.). Turtle Conservation. Washington and London. Smithsonian
Institution Press. p. 156-179.
Bush, M.; Beck, B. B.; Montali, R. J. 1993. Medical considerations of reintroduction.
In: M. E. Fowler (ed.). Zoo and Wild Animal Medicine, Current Therapy. W. B.
Saunders. Philadelphia. P. 24-26.
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Smithsonian Institution Press, Washington, Dc. p. 57-67.
Frazer, N. B. 1992. Sea turtle conservation and halfway technology. Conserv. Biology.
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Gibbons, J. W.; Scott, D. E.; Ryan, T. J.; Buhlmann, K. A.; Tuberville, T. D.; Metts, B.
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IUCN 2008. 2008 IUCN Red List of Threatened Species. <www.iucnredlist.org>.
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Traffic International, Cambridge, United Kingdom.
Klemens, M. W.; Thorbjarnarson, J. B. 1995. Retpiles as a food resource. Biodiversity
and Conservation. 4:281-298.
Legler, J. M. 1990. The genus Pseudems in Mesoamerica: taxonomy, distribution and
origins. In: Gibbons, J. W. (ed). Life History and Ecology of the Slader Turtle.
Smithsonian Institution Press. Washington, Dc. p. 82-105.
5
Mitchell, J. C.; Klemens, M. W. 2000. Primary and secundary errects of habitat
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Smithsonian Institution Press. p. 05-32.
Pritchard, P. C. H., Trebbau, P. 1984. The Turtles of Venezuela. Society for the Study of
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Seidel, M. E. 1988. Revision of the West Indian emydid turtles (TESTUDINES).
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Seidel, M. E. 2002. Taxonomic Observations on Extant Species and Subspecies of
Slider Turtles, Genus Trachemys. Journal of Herpetology. 36:285-292
Shrestha, T. K. 1997. Status, biology, conservation, and management of tortoises and
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Conservation, Restoration, and Management of Tortoises and Turtles- an
International Conference, July 1993, State University of New York at Purchase.
New York Turtle Society, New York. p. 278-286.
Thorbjarnarson, J.; Bolze, C. L. D.; Klemens, M. W.; Meylan, A. B. 2000. Human use
of turtles: A worlwide perspective. In: Klemens, M. W. (ed.). Turtle Conservation.
Washington and London. Smithsonian Institution Press. p. 33-84.
Tortoise and Freshwater Turtle Specialist Group 1996. Trachemys adiutrix. In: IUCN
2008. 2008 IUCN Red List of Threatened Species. <www.iucnredlist.org>.
Downloaded on 10 November 2008.
Vanzolini, P. E. 1995. A new species of turtle, genus Trachemys, from the of Maranhão,
Brazil (TESTUDINES, EMYDIDAE). Rev. Brasil. Biol., 55:111-125
6
Vogt, R. C.; Moreira, G. M.; Duarte, A. C. O. C. 2001. Biodiversidade de répteis do
bioma da floresta amazônica e ações prioritárias para a sua conservação. In:
Capobianco, J. P. R; Veríssimo, A.; Moreira, A.; Sawyer, D.; Santos, I.; Pinto, L. P.
(Eds.). Biodiversidade da Amazônia brasileira: avaliação e ações prioritárias para
a conservação, uso sustentável e repartição de benefícios. Ed. Estação Liberdade:
Instituto Socioambiental, São Paulo. p 89-96.
7
CAPITULO I:
Estrutura populacional e densidade de Trachemys adiutrix (TESTUDINES,
EMYDIDAE) nos Pequenos Lençóis Maranhenses, Maranhão, Brasil.
Resumo:
Realizamos estudos sobre alguns parâmetros da biologia populacional de
Trachemys adiutrix VANZOLINI, 1995 (TESTUDINES, EMYDIDAE), de junho de
2005 a maio de 2006, na região dos Pequenos Lençóis Maranhenses que é uma área
com predomínio de formações arenosas, apresentando pouca cobertura vegetal e
inúmeras lagoas intermitentes que se formam durante o verão, localizadas na região
nordeste do estado do Maranhão. A captura das tartarugas foi realizada com armadilhas
do tipo “hoop traps”, busca visual e, durante a seca, com bastões (“chucho”) que eram
estocados nas moitas de vegetação em busca das tartarugas que estivam neste período.
140 T. adiutrix foram capturadas, medindo entre 49,6 e 190,5 mm de Comprimento de
Plastrão, sendo 74 machos, 57 fêmeas e 09 juvenis. A razão sexual foi de 1:1,30, não
sendo estatisticamente significativa (x
2
= 0,60; p > 0,05). A biomassa total de tartarugas
foi de 0,005 kg/ha, sendo 0,003 kg/ha para machos e de 0,002 kg/ha para fêmeas.
8
Abstrat:
In the period of June 2005 and May 2006, we studied parameters of the population
biology of Trachemys adiutrix VANZOLINI, 1995 (TESTUDINES, EMYDIDAE), in
the region of Pequenos Lençóis Maranhenses, an area formed mainly of sand dunes,
with sparse vegetation and a great amount of seasonal lakes that are filled during
summer, located in the Norwest of Maranhão State. The turtles capture was done with
hoop traps and visual searches on the rainy season, and using wood sticks that were
stricken in the shrubs during the dry season when turtles aestivate. We captured 140 T.
adiutryx, among these 74 males, 57 females and 09 juveniles; measuring between 49.6
mm and 190.5 mm plastron length. The sexual rate was 1: 1.30, which was not
statistically significant (x2 = 0.60; p > 0.05). The total T. adiutrix biomass was 0.005
kg/ha, from those 0.003 kg/ha for males and 0.002 kg/ha for females.
9
Introdução:
O conhecimento da estrutura populacional da maioria das espécies de quelônios
de água doce é bastante insipiente (Bury, 1979; Souza, 2004). Entretanto, tratando-se de
espécie susceptível de exploração, é necessário conhecer certos parâmetros
populacionais, tais como estrutura por classes de tamanho e sexo, natalidade, densidade,
biomassa, etc. Estas informações são indispensáveis quando se trata de uma espécie
susceptível de exploração (Ramo, 1982).
Trachemys adiutrix é a espécie do gênero Trachemys descrita mais
recentemente, apresentando sua distribuição restrita à zona litorânea entre os Estados
brasileiros do Maranhão e Piauí (Vanzolini, 1995; Batistella et al., 2008). Por se tratar
de espécie com poucas informações sobre sua biologia e ecologia e utilizada como
recurso alimentar pela população local, T. adiutrix é apontada por Vogt et al., (2001),
em sua extensa revisão bibliográfica sobre os répteis da Amazônia, como sendo
prioritária para estudos mais detalhados que subsidiem a implantação, em curto prazo,
de um plano de manejo especial.
O objetivo deste trabalho foi investigar alguns parâmetros da estrutura
populacional e densidade de uma população da tartaruga de água doce T. adiutrix na
região dos Pequenos Lençóis Maranhenses - Maranhão, Brasil.
Material e métodos:
As coletas foram realizadas mensalmente, entre junho de 2005 a maio de 2006,
na localidade denominada de Barro Vermelho (W 42º37’02” e S 02º 39’30”), região dos
Pequenos Lençóis Maranhenses, litoral oriental do estado do Maranhão – Brasil, entre
os municípios de Paulino Neves e Barreirinhas.
10
Os Pequenos Lençóis consistem em uma área com predomínio de formações
arenosas, apresentando pouca cobertura vegetal, típica de restinga e com inúmeras
lagoas de água doce intermitentes entre as dunas, variando entre 100 a 500 m
2
de
diâmetro, que se formam durante o período das chuvas e com pouca vegetação
submersa e/ou flutuante (D’Antona, 2002).
A vegetação desta região é composta principalmente por “capim-agreste”
(Cyperus sp., Cyperaceae); “vassoura-de-botão” (Borreria verticilata, Rubiaceae);
“vassoura-amarela” (Cassia rotundifolia, Leguminosae-Caesalpinioideae); “vassoura-
embutida” (Cassia sp., Leguminosae-Caesalpinioideae); “salsa” (Ipomoea sp.,
Convolvulaceae) “junco” (Scirpus sp., Cyperaceae) e “aguapé” (Nymphoides sp.,
Menyanthaceae).
O clima da região apresenta temperatura anual média de 26º C, com mínima de
18º C (maio a junho) e máxima de 36º C (setembro a dezembro), com variação média
anual de 6-8º C. A precipitação anual é de 1750-2000 mm, porem chove apenas durante
seis meses por ano, dezembro a junho. A umidade relativa é de 70 a 85% durante o ano
(Serra, 1960; Nimer, 1979; GERCO, 1993).
As coletas foram realizadas em uma área de aproximadamente 3.700 hectares,
com esforço de coleta de 36 horas/3 observadores por coleta.
As capturas foram realizadas com o auxilio de 10 armadilhas do tipo “hoop
traps” (Legler, 1960 [Trachemys], Chessman, 1986, [Emydura], Iverson, 1989
[Kinosternum], Tucker, 1994 [Chelydra], Tucker e Moll, 1997 [Trachemys] e Spencer,
2001 [Emydura]), de fevereiro a junho, período em que as lagoas possuíam
profundidade suficiente para a instalação das armadilhas (em torno de 80 cm), as
armadilhas eram revisadas diariamente às 6:00h e às 18:00h, para coleta de tartarugas e
troca de isca (peixes dos gêneros Tilapia e Aequidens).
11
Também utilizamos para a coleta busca visual, mergulho, cerco com rede de
pesca malha 20 (“bateção”) e durante a seca, utilizamos bastões (“chuchos”) que eram
estocados nas moitas de vegetação em busca das tartarugas que estivavam neste
período.
Para este trabalho utilizamos as medidas em milímetros para o comprimento do
plastrão (CP), desde a borda das suturas dos escudos gulares até a borda das suturas dos
escudos anais; o comprimento da carapaça (CC), desde a borda das suturas dos
primeiros escudos marginais até a borda das suturas dos escudos supracaudais, ambas
tomadas com paquímetro da marca Mitutoyo (2.000mm/8”). Para aferição da massa
corporal (MC), medida em gramas, utilizamos balanças da marca Pesola (com
capacidade para 100g, 1.000g e 2.500g e divisão de 01g, 10g e 20g, respectivamente).
Todas as tartarugas capturadas foram marcadas individualmente através de uma
série de furos nos escudos marginais da carapaça, segundo chave pré-estabelecida
(Cagle, 1939). Em animais adultos, também implantamos marcas plásticas tipo “Floy
Tag”®, a marca foi implantada no casco entre o nono e o oitavo escudos marginais
esquerdos (Moreira, 2002).
Usamos o teste - t (Zar, 1996), para a comparação do tamanho e massa média
corporal entre machos e fêmeas de T. adiutrix e Mesoclemmys tuberculata que ocorrem
em simpatria. Também utilizamos o teste - t para a comparação do tamanho e massa
média corporal das T. adiutrix coletadas na região dos Pequenos Lençóis Maranhenses,
com população de T. adiutrix do lago do Sobradinho (W 41º33’73.6” e S 2º 57’35.8”)
localizado no município de Luis Correia – Piauí e com indivíduos de T. dorbignyi
provenientes de cativeiro (Molina, 1995). Foi utilizado o teste Qui-quadrado para a
comparação da razão sexual de machos e de fêmeas das três espécies (Zar, 1996).
12
A densidade foi calculada para as duas espécies de tartarugas em função de uma
área de 3.700 hectares usando: o número total de tartarugas encontradas, o número de
machos e o número de fêmeas. Similarmente, a biomassa (kg de tartarugas por o
hectare) foi estimada para ambos os sexos separadamente e para todas as tartarugas
capturadas (McMaster e Downs, 2006).
Resultados:
Cento e quarenta T. adiutrix foram capturadas, medindo entre 49,6 e 190,5 mm
de CP, sendo 74 machos, 57 fêmeas e 09 juvenis. A razão sexual foi de 1:1,30, não
diferindo significativamente de 1:1 (x
2
= 0,60; p > 0,05). As fêmeas de T. adiutrix
capturadas durante o trabalho foram significativamente maiores e mais pesadas que os
machos (Tabela 1). As fêmeas e os machos da população de T. adiutrix capturadas nos
Pequenos Lençóis Maranhenses são significativamente menores que machos e fêmeas
de T. adiutrix capturadas na lagoa do Sobradinho no estado do Piauí, e também são
menores que os indivíduos de T. dorbignyi biometrados por Molina (1995) (Tabelas 2 e
3).
Os machos de T. adiutrix capturados nos Pequenos Lençóis Maranhenses foram
significativamente maiores para CP e CC que os machos de M. tuberculata (Tabela 2).
As fêmeas de T. adiutrix capturadas, por sua vez, não apresentaram valores de CP
significativamente maiores que as fêmeas de M. tuberculata, mas apresentaram valores
significativamente maiores para massa média e valores significativamente menores para
a média de CC (Tabela 3).
A maioria das fêmeas de T. adiutrix capturadas nos Pequenos Lençóis
Maranhenses tiveram CP entre 131 e 180 mm (n=39), a maioria dos machos tiveram CP
entre 111 e 130 mm (n=47) e a maioria dos juvenis tiveram CP entre 71 e 80 mm (n=4)
13
(Figura 1). A maioria das fêmeas de T. adiutrix apresentaram massa corporal entre 201 e
1.000 g (n =44), enquanto a maioria dos machos apresentaram massa corporal entre 201
e 500 g (n =54) e a maioria dos juvenis tiveram massa entre 101 e 200 g (n=7) (Figura
2).
A densidade encontrada para T. adiutrix foi de 0,010 tartarugas por ha, sendo
0,006 machos por hectare e 0,004 fêmeas por hectare. A biomassa total de T. adiutrix
foi de 0,005 kg/ha, sendo 0,003 kg/ha para machos e de 0,002 kg/ha para fêmeas.
Discussão:
Em toda a sua distribuição, tartarugas do gênero Trachemys ocorrem em
simpatria com outros gêneros de tartarugas: Chelydra, Chrysemys, Pseudemys,
Deirochelys, Sternotherus, Apalone, Kinosternon, Macrochelys, Graptemys (Cagle,
1942; Cagle e Chaney, 1950; Iverson, 1977; Jackson, 1988; Thomas et al., 1994; Bodie
e Semlitsch, 2000; Bodie et al., 2000; Anderson et al., 2002; Aresco, 2002; Thomas,
2006).
Em sua área de distribuição, T. adiutrix ocorre em simpatria com duas outras
espécies de quelônios: com M. tuberculata na região litorânea do Piauí e nos Pequenos
e Grandes Lençóis Maranhenses (presente estudo) e com Kinosternon scorpioides
scorpioides, nas proximidades da ilha de São Luís e Baixada Maranhense, estado do
Maranhão.
A razão sexual de indivíduos adultos em populações naturais de tartarugas varia
dentro e entre espécies (Bury, 1979). Gibbons (1990) concluiu, a partir de estudos de
longo prazo com espécies do gênero Trachemys, que valores diferentes de 1:1 em
estimativas de razão sexual de populações naturais de quelônios podem ser o resultado
de uma variedade de causas, que incluem época de captura, engano na determinação da
14
maturidade, tamanho amostral, esforço de coleta e utilização de métodos seletivos de
coleta. O mesmo autor identificou quatro fatores demográficos que influenciam
diretamente a razão sexual dentro de uma população de quelônio: (a) razão sexual dos
filhotes ao nascimento, (b) mortalidade diferenciada entre os sexos, (c) diferentes taxas
de emigração e imigração entre os sexos, e (d) diferenças entre os sexos na idade e
tamanho com que atingem a maturidade sexual.
Bury (1979) comparou os dados de proporção sexual encontrados em 39 estudos
com diferentes espécies de tartarugas de água doce (59% deles, com mais de 100
indivíduos capturados). Em 26 (67%) dos trabalhos analisados não foram encontrados
valores diferentes de 1:1 na razão sexual das populações estudadas e em apenas 18%
(desvio para fêmeas) e 15% (desvio para machos) dos estudos apresentaram valores
diferentes de 1:1 na razão sexual Gibbons (1990) comparou os dados de proporção
sexual encontrados em 65 estudos em populações naturais de tartarugas da Família
Emydidae: em 39 (60%) desses estudos a razão sexual das populações estudadas não foi
diferente de 1:1.
Georges et al., (2006), investigando 11 populações da tartaruga Emydura
macquarii emmottii, encontraram valores diferentes de 1:1 na razão sexual em nove das
11 populações estudadas, e em apenas uma destas nove populações o desvio foi em
favor dos machos. Já Aresco (2005) estudando populações de três espécies de tartarugas
de água doce que sofrem mortandade por atropelamento em uma rodovia no noroeste do
estado americano da Flórida, encontrou desvio na razão sexual a favor dos machos para
as três espécies estudadas (4:1 para Pseudemys floridana; 2,7:1 para T. scripta e 1,8:1
para Sternotherus odoratus).
Populações de quelônios que sofrem pressão de captura diferenciada entre os
sexos para o consumo humano podem apresentar razão sexual diferente de 1:1, com
15
desvio para o sexo de menor porte (T. scripta, 1,9:1 [Moll e Legler, 1971]; Podocnemis
vogli, 2,8:1 [Ramo, 1982]; P. sextuberculata, 4,4:1 [Fachín-Terán et al., 2003] e P.
unifilis, 9,8:1 [Fachín-Terán e Vogt, 2004]).
Na região dos Pequenos Lençóis Maranhenses, T. adiutrix é utilizada como fonte
de alimento pelos moradores locais. Mesmo com a preferência pelas fêmeas
(obs.
Pess.), que são maiores que os machos, não observamos o desvio da razão sexual para o
sexo de menor porte, que seria um indicativo de depreciação populacional. Apesar disso
não podemos afirmar que o consumo das tartarugas pelos moradores locais realmente
não oferece risco à integridade da população de T. adiutrix monitorada durante este
trabalho. Para isso será necessário realizar estudos sobre os padrões de imigração e
emigração das tartarugas e também monitorar a pressão de caça nesta população, por
um período não menor que 10 anos.
A razão sexual não diferente estatisticamente de 1:1 observada nos indivíduos
capturados da população de T. adiutrix da região dos Pequenos Lençóis Maranhenses,
corrobora com o esperado para a maioria das espécies de tartarugas de água doce. Já a
razão sexual com desvio de 1:2,27 em favor de fêmeas, para M. tuberculata, pode esta
relacionado ao pequeno número de indivíduos capturados durante o período de coleta
(n= 37). Outra possibilidade é que esta espécie não tenha a determinação sexual
dependente da temperatura de incubação (TSD), como já foi encontrado para Chelodina
longicollis, Chelidae que ocorre na Austrália (Georges, 1988).
Os dados levantados neste trabalho apontam que os indivíduos da população de
T. adiutrix capturados nos Pequenos Lençóis Maranhenses, que apresentam o
comportamento de estivagem durante o período de seca (que pode durar até seis meses)
são significativamente menores que os indivíduos da população de T. adiutrix que não
16
apresentam o comportamento de estivagem e de outros grupos de tartarugas do gênero
Trachemys encontras no território brasileiro (Tabelas 2 e 3).
Diversos estudos têm apontado variações tanto morfológicas como genéticas,
não apenas, entre espécies e subespécies de tartarugas do gênero Trachemys, mas
também dentro da área de distribuição de uma mesma espécie (Scribner et al., 1984;
1986; Ernst, 1990; Legler, 1990; Smith e Scribner, 1990; Daza e Paez, 2007). Estas
diferenças demonstram como fatores ambientais e pressões de seleção podem atuar
sobre as populações naturais gerando adaptações locais a condições especificas
(Schluter, 2000).
Daza e Paez (2007), estudando diferentes populações de T. callirostris
callirostris na Colômbia, encontraram diferenças tanto no tamanho como na forma
corporal entre as populações monitoradas. Estas diferenças foram relacionadas às
características locais dos habitats. Os autores citados acima encontraram fêmeas de
maior tamanho nas áreas com menor intensidade de caça e com maior precipitação.
Close e Siegel (1997) observaram indivíduos de menor tamanho corpóreo em
populações de T. scripta elegans encontradas em áreas com maior pressão de caça.
Aparentemente, o principal fator que influencia no menor porte dos indivíduos
de T. adiutrix encontrados na região dos Lençóis Maranhenses é o comportamento
peculiar de estivagem das populações desta região, que ocorre no período de seca (julho
a fevereiro), decorrente da carência de recursos e falta de habitats aquáticos,
ocasionados pelo déficit hídrico. Neste período, os custos energéticos para manter o
organismo das tartarugas funcionando normalmente são altos, sendo mais econômico
para elas repousar e deixar de investir energia no crescimento corporal durante este
período.
17
Iverson (1982) cita que quelônios apresentam normalmente uma alta biomassa
em ambientes naturais, similar a organismos endotérmicos. O mesmo autor mensiona
que as espécies de tartarugas herbívoras geralmente possuem biomassa maior do que as
espécies onívoras e carnívoras.
A densidade e biomassa de populações naturais de quelônios podem ser afetadas
por vários fatores, tais como: disponibilidade de alimento e de habitat, predação e
recrutamento (Breininger et al., 1994; Dean e Milton, 1999; Freilich et al., 2000;
McMaster et al., 2006).
Os valores da densidade e biomassa das duas tartarugas estudadas na região dos
Lençóis Maranhenses são próximos dos valores encontrados para quelônios de outras
regiões semi-áridas que também apresentam déficit de água e de alimentos (McMaster
et al., 2006).
A densidade encontrada no presente trabalho, equivalente a 0,010 T. adiutrix por
ha, e biomassa total de 0,005 kg/ha, e a densidade de 0,003 M. tuberculata por ha e
biomassa total de 0,001 kg/ha, contrastam com os valores encontrados para outras
espécies de tartarugas de água doce (Clemmys guttata, 0,2-34,4 tartarugas/ha [Milam e
Melvin, 2001; Litzgus e Mousseau, 2004]; Phrynops geoffroanus, 170-230 tartarugas /
ha e 255-345 kg/ha [Souza e Abe, 2000]; Chrysemys picta, 28,3 kg/ha e Sternotherus
odoratus, 13,6 kg/ha [Mitchell, 1988]). Entretanto os estudos com P. geoffroanus, C.
picta e S. odoratus foram realizados em corpos de água em áreas urbanas, onde existe
grande oferta de alimentos proveniente do esgoto domestico, maior disponibilidade de
áreas abertas para postura e a ausência de predadores como citado por Souza e Abe
(2000).
18
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29
CAPITULO. II:
Trachemys adiutrix VANZOLINI, 1995 (TESTUDINES, EMYDIDAE): habitat,
estivagem e mapa de distribuição geográfica.
Resumo:
O objetivo deste trabalho foi de contribuir para o preenchimento da lacuna de dados
sobre distribuição, habitat e descrição do comportamento de estivagem de T. adiutrix,
que ocorre no litoral nordestino do Brasil. Os dados foram coletados entre junho de
2005 e maio de 2006, através de entrevistas e observações em campo nos estados do
Maranhão e Piauí. Registramos a ocorrência de T. adiutrix em 25 localidades
distribuídas em 11 municípios, sendo duas no Piauí e nove no Maranhão. T. adiutrix é
aquática e vive tanto em lagoas de água doce intermitentes como perenes. Em sua área
de ocorrência, apresenta cinco nomes populares: cágado, juraráca, jurará, pininga e
capininga. Nas regiões dos Lençóis Maranhenses, dos Pequenos Lençóis Maranhenses e
nas ilhas do Delta do Rio Parnaíba, indivíduos de T. adiutrix procuram abrigos terrestres
no período de estiagem (estivam). O período de repouso pode durar até sete meses
(julho a fevereiro), dependendo do regime de chuvas, que varia de ano para ano.
30
Abstract:
This research aims to contribute to fill the lack of data about T. adiutrix distribution,
habitat and aestivation behavior descriptions. The data was collected between June 2005
and May 2006 by means of interviews and field investigation in the States of Maranhão
and Piauí. We registered the occurrence of T. adiutrix in 25 localities of 11
municipalities, two of them in the State of Piauí and nine in the State of Maranhão. T.
adiutrix is aquatic and lives in perennial or seasonal freshwater lakes. There are five
common names at the occurrence area: cágado, juraraca, jurará, pininga e capininga. In
the Lençóis Maranhenses, Pequenos Lençóis Maranhenses and Delta do Parnaíba
Islands, T. adiutrix seeks terrestrial shelter on the dry season (aestivation). The
inactivity period may last for seven months (July to February), depending on rain
regime, which may vary from year by year.
31
Introdução:
Os quelônios do gênero Trachemys possuem ampla distribuição no novo mundo,
ocorrendo desde a Argentina até o estado norte americano de Michigan (Ernst, 1990).
Com aproximadamente 26 formas conhecidas, distribuídas em 15 espécies (Seidel,
2002). A taxonomia deste gênero ainda é bastante confusa, sendo que algumas destas
espécies e supostas subespécies só foram descritas recentemente na Mesoamérica
(Legler, 1960); nas Antilhas (Seidel, 1988); e na América do Sul (Pritchard e Trebbau,
1984; Vanzolini, 1995).
Na América do Sul são encontradas três espécies deste gênero: Trachemys
callirostris – Colômbia e Venezuela (Pritchard e Trebbau, 1984); T. adiutrix – Brasil
(Vanzolini, 1995) e T. dorbigni – Argentina, Brasil e Uruguai (Freiberg, 1967). Para
duas destas espécies são descritas subespécies: T. callirostris – T. c. callirostris com
ocorrência na Colômbia e Venezuela e T. c. chichiriviche com ocorrência na Venezuela
(Pritchard e Trebbau, 1984); e T. dorbigni – T. d. dorbigni com ocorrência na
Argentina, Brasil e Uruguai e T. d. brasiliensis com ocorrência no Brasil e Uruguai
(Freiberg, 1969).
Diversos autores citam a ocorrência de populações de tartarugas do gênero
Trachemys nas proximidades da cidade de São Luís, capital do estado do Maranhão
(Moll e Legler, 1971; Pritchard, 1979; Mittermeier et al., 1980; Pritchard e Trebbau,
1984; Iverson, 1986; Ernst e Barbour, 1989; Seidel, 1989; Cei, 1993). Entretanto,
Trachemys adiutrix só foi formalmente descrita em 1995, da cidade de Santo Amaro na
região dos Lençóis Maranhenses, estado do Maranhão, sendo a espécie do gênero
Trachemys descrita mais recentemente (Vanzolini, 1995).
32
Muito pouco se sabe sobre a distribuição, ecologia e habitat desta espécie de
quelônio. As poucas informações existentes foram levantadas a partir de dados
secundários no trabalho em que se descreveu a espécie (Vanzolini, 1995).
O objetivo deste trabalho foi de contribuir para o preenchimento da lacuna de
dados sobre a distribuição, habitat, e descrição do comportamento de estivagem da
espécie T. adiutrix, que ocorre no litoral nordestino do Brasil.
Material e métodos:
Para obtenção das informações quanto à distribuição, ecologia e habitat de T.
adiutrix nos Estados do Maranhão e do Piauí, realizamos entre junho de 2005 e maio de
2006 coletas e observações em campo de T. adiutrix nas regiões do Litoral Ocidental
Maranhense, na Baixada Maranhense, nos Lençóis Maranhenses e no Baixo Parnaíba e
em todo o Litoral do estado do Piauí.
Na análise da distribuição, as localidades de registro da espécie T. adiutrix foram
plotadas em mapa da região litorânea dos estados do Maranhão e Piauí (escala
1:25.000), e utilizado o termo localidade como um ponto definido pela latitude e
longitude (Heyer e Vanzolini, 1988).
Em cada localidade visitada, inicialmente mostrávamos fotos de um individuo
subadulto (Figura 1) de T. adiutrix para moradores locais e perguntávamos se eles
conheciam aquele animal. Se a resposta era afirmativa, perguntávamos qual o nome
dado a T. adiutrix localmente e onde poderíamos encontrá-las na região.
Quando possível, as T. adiutrix foram capturadas com armadilhas do tipo “hoop
traps” (Legler, 1960, Chessman, 1986, Iverson, 1989, Tucker, 1994, Tucker e Moll,
1997, Spencer, 2001). Também utilizamos para a coleta busca visual, mergulho, cerco
com rede de pesca malha 20 (“bateção”) e na região dos lençóis maranhenses, durante o
33
período de seca utilizamos bastões de madeira (“chuchos”) que eram estocados nas
moitas de vegetação em busca das tartarugas que estivavam neste período.
Durante o estudo monitoramos, mensalmente, uma população de T. adiutrix na
localidade do Barro Vermelho (S 02º39'30'' e W 42º37'02'') na região dos Pequenos
Lençóis Maranhenses no município de Paulino Neves, Maranhão.
Resultados:
Ao todo, registramos a ocorrência de T. adiutrix em 25 localidades distribuídas
em 11 municípios, sendo dois no estado do Piauí e nove no Maranhão (Figura 2 e
Tabela 1). Todas as localidades de ocorrência estão ou em áreas de vegetação de
restinga entre dunas ou em área de campos abertos.
Confirmamos as observações de Vanzolini (1995), de que T. adiutrix é aquática
e vive tanto em lagoas de água doce intermitentes como perenes (Figura 3). Durante a
estação chuvosa, T. adiutrix realiza pequenas migrações entre uma lagoa e outra, em
busca de alimento e para reprodução.
Em sua área de ocorrência encontramos cinco nomes populares diferentes para
T. adiutrix, sendo eles: cágado na região litorânea do estado do Piauí. Na localidade
denominada Lago do Sobradinho no município de Luís Correia alem de cágado, T.
adiutrix também é conhecido nesta região pelo nome de juraráca. Na região dos
Pequenos Lençóis Maranhenses a espécie é conhecida como jurará. No interior do
Parque Nacional dos Lençóis Maranhenses e ao oeste deste é chamada de pininga e
capininga nas regiões da Baixada Maranhense, no Litoral Ocidental Maranhense e nas
proximidades de São Luís.
Nas regiões dos Lençóis Marenhenses, dos Pequenos Lençóis Maranhenses e nas
ilhas do Delta do Parnaíba. Com predomínio de formações arenosas, com pouca
34
cobertura vegetal, típica de restinga e com inúmeras lagoas de água doce intermitentes
entre as dunas, variando entre 100 a 500 m
2
de diâmetro, que se formam durante o
período das chuvas e com pouca vegetação submersa e/ou flutuante (Figura 3). As T.
adiutrix existentes nestas áreas procuram abrigos terrestres no período de estiagem
(estivam). Este período de repouso pode durar até sete meses, dependendo do regime de
chuvas, que varia de ano para ano. Normalmente o período de estivagem das tartarugas
nestas regiões inicia-se em julho e se estende até fevereiro, quando as lagoas começam a
encher de água novamente.
Também encontramos o mesmo comportamento em Mesoclemmys tuberculata
(Chelidae) que ocorre nestas áreas em simpatria com T. adiutrix.
O comportamento de estivagem de T. adiutrix e M. tuberculata nas áreas citadas
acima tem inicio assim que as lagoas de água doce secam. As tartarugas, então,
enterram-se parcialmente na areia, entre moitas de vegetação nativa (capim-agreste-
Cyperus sp., Cyperaceae; vassoura-de-botão- Borreria verticilata, Rubiaceae; vassoura-
amarela- Cassia rotundifolia, Leguminosae-Caesalpinioideae; vassoura-embutida-
Cassia sp., Leguminosae-Caesalpinioideae; e junco- Scirpus sp., Cyperaceae), e assim
permanecem até o inicio do período chuvoso.
A altura média das moitas utilizadas como abrigo pelas T. adiutrix na região dos
Pequenos Lençóis Maranhenses foi de 0,47 ± 0,10 m (com intervalo entre 0,25-0,67 m;
n = 79), o diâmetro médio foi de 3,37 ± 1,27 m (com intervalo entre 1,98-8,10 m; n =
79).
A temperatura média no interior das moitas foi de 32,2 ± 2,1ºC (intervalo entre
28,4-35,9ºC; n = 79); enquanto a média da temperatura do ambiente foi de 36,6 ± 4,1ºC
(intervalo entre 30,3-46,0ºC; n = 79). A média da temperatura cloacal das T. adiutrix
que estava estivando foi de 31,3 ± 1,8ºC (intervalo entre 28,2-35,4ºC; n = 79). Já no
35
período de atividade a temperatura média da água onde as T. adiutrix foram capturas foi
de 27,2 ± 2,2ºC (intervalo entre 24,5-32,0ºC; n = 61); enquanto a média da temperatura
do ambiente foi de 31,0 ± 3,0ºC (intervalo entre 25,6-37,8ºC; n = 61); e a média da
temperatura cloacal das T. adiutrix foi de 27,7 ± 1,8ºC (intervalo entre 25,2-32,3ºC; n =
61).
Discussão:
As outras duas espécies do gênero Trachemys que ocorrem na América do sul
também são encontradas associadas a áreas abertas com predomínio de vegetação de
pequeno porte, a exemplo de T. adiutrix. T. callirostris ocorre nos Llanos no noroeste
da América do Sul (Pritchard e Trebbau, 1984) e T. dorbigni ocorre nos Campos
Sulinos no Sudeste da América do Sul (Freiberg, 1969).
Moll e Legler (1971) observaram que populações de T. venusta no Panamá
preferem lagoas livres de vegetação marginal e se beneficiam de áreas antropizadas.
Aparentemente, esta preferência por áreas abertas com maior incidência solar
observada para as tartarugas do gênero Trachemys pode ser a razão de T. adiutrix
ocorrer apenas na região litorânea dos estados do Maranhão e Piauí e não colonizar as
áreas de Cerrado e Floresta Amazônica.
Os padrões de atividade das tartarugas estão intimamente associados às
condições climáticas: a precipitação pluviométrica e a temperatura do ar e da água são
os principais fatores ambientais que definem o ritmo do comportamento das espécies de
quelônios, de forma geral (Souza, 2004).
Ricklefs (1993) comenta que, em situações extremas, alguns animais podem
diminuir sua taxa metabólica até atingir a taxa metabólica basal ou de reposo (BMR –
basal metabolic rate) por um determinado período. A BMR representa o nível mais
36
baixo de energia liberada sob condições normais. Nessa taxa basal, o indivíduo
consome energia suficiente apenas para manter suas atividades orgânicas essenciais.
Vanzolini (1995) comenta que seus informantes relataram que na região dos
Lençóis Maranhenses T. adiutrix se enterra na areia durante a estação seca, e emerge
com o retorno das chuvas. Existem registros deste comportamento para outras espécies
de quelônios que ocorrem no Brasil: Mesoclemmys gibba (Mittermeier et al., 1978) e
Hydromedusa tectifera (Lema e Ferreira, 1990).
Buhlmann e Gibbons, (2001), estudando oito espécies de quelônios de água doce
que vivem em simpatria em uma região da Carolina do Sul, Estados Unidos,
observaram que, com exceção de Trachemys scripta e Pseudemys floridana, todas as
outras espécies procuram abrigos terrestres no verão (estivam). Spotila et al., (1990)
afirmaram que T. scripta pode, muito eventualmente, hibernar em algumas regiões de
baixa temperatura.
Na Austrália existem registros de varias espécies de quelônios de água doce da
família Chelidae (Chelodina longicollis, C. novaeguineae, C. steindachneri, C. rugosa,
Pseudemydura umbrina, e Emydura krefftii) que apresentam o comportamento de
estivagem em situações extremas decorrente da carência de recursos e falta de habitats
(Cann, 1998).
O comportamento de estivagem observado em T. adiutrix e M. tuberculata na
região dos Pequenos Lençóis Maranhenses ocorre no período de estiagem, decorrente da
carência de recursos e falta de habitats, em que os custos energéticos para manter o
organismo das tartarugas funcionando normalmente são altos, sendo assim, mais
econômico as tartarugas repousarem.
37
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44
CAPITULO III:
Dimorfismo sexual de Trachemys adiutrix (TESTUDINES, EMYDIDAE) nos
Pequenos Lençóis Maranhenses- Maranhão, Brasil
Resumo:
Testamos a hipótese de existência de dimorfismo sexual em uma população de T.
adiutrix com base em dados morfométricos e coloração. Ao todo analisamos 114
indivíduos (50 fêmeas e 64 machos) de T. adiutrix, capturados entre junho de 2005 e
maio de 2006, na localidade denominada Barro Vermelho (W 42º37’02” e S 02º
39’30”) na região dos Pequenos Lençóis Maranhenses, localizada no litoral oriental do
estado do Maranhão – Brasil. As diferenças no Comprimento do plastrão entre machos
e fêmeas foram significativas (ANOVA; F = 81,21; p = < 0,0001; n = 114). As fêmeas
apresentaram valores médios para as variáveis morfológicas 1,2 vezes maiores que os
machos com exceção dos valores médios do comprimento pré-croacal e do
comprimento total da cauda, que foram maiores nos machos 0,49 e 0,82 vezes,
respectivamente. A massa média corpórea das fêmeas foi o dobro da massa média dos
machos. O índice do dimorfismo sexual encontrado para a população estudada de T.
adiutrix foi de 1,22. As medidas do comprimento do focinho e do comprimento da garra
não apresentaram diferença estatisticamente significativa entre os sexos. Encontramos
diferenças estatisticamente significativas entre machos não melânicos e melânicos (t=
4,13 com 62 g.l. para comprimento do plastrão e t= 3,51 com 62 g.l. para o
comprimento pré-cloacal).
45
Abstrat:
We tested the hypothesis of sexual dimorphism on a population of T. adiutrix, based on
morphometric data and color pattern. We analized 114 individuals of T. adiutrix (50
females and 64 males), captured between June 2005 and May 2006, at a locality called
Barro Vermelho (W 42º37’02” e S 02º 39’30”), in the region of the Pequenos Lençóis
Maranhenses, located in the cost of the State of Maranhão – Brazil. Differences between
male and female plastron length (Cp) were significant (ANOVA; F = 81.21; p = <
0.0001; n = 114). Morphological variables in females were 1.2 times higher than males,
except for pre-cloacae length and total tail length which were 0.49 and 0.82 times bigger
on males, respectively. Female mean body mass was double the mean mass of males.
Sexual dimorphism index found for the T. adiutrix studied population was 1.22. Snout
and claw length showed no statistical significant difference between sexes. We found
statistical significance difference between melanic and not melanic males (t= 4.13 with
62 g.l. for plastron length, and t= 3.51 with 62 g.l. for precloacal length).
46
Introdução:
A maioria das espécies de tartarugas de água doce apresenta algum grau de
dimorfismo sexual entre os sexos (Gibbons e Greene, 1990). Estas diferenças
geralmente são mais visíveis nos machos e se expressam através de caracteres
secundários que surgem, normalmente, no início da maturidade sexual e se intensificam
com a idade (Dunham et al., 1988).
No gênero Trachemys (EMYDIDAE), os principais caracteres secundários que
podem ocorrer nos machos são: maior comprimento da cauda (pré-cloacal e total),
menor massa corpórea e das medidas do plastrão e da carapaça em relação às fêmeas,
garras alongadas das mãos dos membros anteriores, focinho alongado e ocorrência de
melanismo a partir do início da maturação sexual do plastrão, da carapaça, dos membros
e da cabeça (Cagle, 1950, Moll e Legler, 1971, Pritchard e Trebbau, 1984, Seidel, 1988,
Legler, 1990, Lovich, et al., 1990, Molina, 1995, Seidel, 2002, Moll e Moll, 2004,
Thomas, 2006). Estes caracteres secundários, entretanto, não se expressam
simultaneamente na maior parte das 26 formas de Trachemys conhecidas, distribuídas
entre as 15 espécies que ocorrem no novo mundo, desde a Argentina até o estado norte
americano de Michigan (Ernst, 1990, Seidel, 2002). Ocorre uma grande variação no
grau de desenvolvimento destes, tanto entre as espécies como entre populações distintas
de uma mesma espécie de Trachemys (Gibbons e Lovich, 1990).
Legler (1990) com base nos caracteres secundários relacionados com o
dimorfismo sexual e as diferenças no comportamento de acasalamento, separou as
espécies de Trachemys em três grandes grupos: USASCRIP (grupo formado pelas
espécies e subespécies norte americanas), ANTISCRIP (formado pelas espécies e
subespécies das Antilhas), MESOSCRIP (grupo formado pelas espécies e subespécies
que ocorrem na região continental das Américas Central e do Sul, abaixo do rio Grande,
47
ao norte do México). Diversos estudos demonstram, entretanto, que algumas espécies
não se encaixam no padrão de caracteres secundários definidos para esses três grupos
(Pritchard e Trebbau, 1984, Molina, 1995, Vanzolini, 1995, Stuart e Miyashiro, 1998,
Seidel, et al., 1999 e Seidel, 2002), o que ocorre, com maior freqüência, nas espécies de
Trachemys de regiões tropicais (Seidel, 2002).
Das três espécies de tartarugas do gênero Trachemys que são encontradas na
América do Sul: Trachemys callirostris – Colômbia e Venezuela (Pritchard e Trebbau,
1984); T. adiutrix – Brasil (Vanzolini, 1995) e T. dorbigni – Argentina, Brasil e Uruguai
(Freiberg, 1967), apenas para T. adiutrix não são apresentados, na literatura, dados
sobre dimorfismo sexual.
Este trabalho teve como objetivo testar a hipótese de existência de dimorfismo
sexual em uma população de T. adiutrix com base em dados morfométricos e
coloração.
Material e métodos:
Ao todo analisamos 114 indivíduos (50 fêmeas e 64 machos) de T. adiutrix,
capturados entre junho de 2005 a maio de 2006, na localidade denominada Barro
Vermelho (W 42º37’02” e S 02º 39’30”) na região dos Pequenos Lençóis Maranhenses,
localizada no litoral oriental do estado do Maranhão – Brasil, entre os municípios de
Paulino Neves e Barreirinhas.
Os indivíduos capturados foram pesados (em g) com o auxílio de balanças
(dinamômetros de mão) da marca Pesola
®
(com capacidade para 100g, 1.000g, e 2.500g
e divisão de 01g, 10g e 20g respectivamente) e medidos (em cm) com paquímetro da
marca Mitutoyo
®
(2.000mm/8”).
48
Em cada indivíduo foram aferidas 15 medidas (Figura 1): Cc- comprimento da
carapaça, desde a borda das suturas dos primeiros escudos marginais até a borda das
suturas dos escudos supracaudais; Lc1- largura do corpo na altura do nono escudo
marginal; Lc2- largura do corpo na altura do terceiro escudo marginal; Lc3- largura do
corpo na altura do quinto escudo marginal; CP- comprimento do plastrão, desde a borda
das suturas dos escudos gulares até a borda das suturas dos escudos anais; Cpc-
comprimento pré-cloacal, desde as suturas dos escudos anais até a borda anterior da
cloaca, estando a cauda estendida; Ctc- comprimento total da cauda estendida; Lpf-
largura do plastrão entre os escudos femorais; Lpp- largura do plastrão entre os escudos
peitorais; Ac- altura máxima da carapaça; Cpo- comprimento da ponte; Lce- Largura
cefálica, medida em linha reta de uma membrana timpânica à outra; Cg- Comprimento
da garra do 3º dedo da mão direita, medida em linha reta da base até a extremidade.
Quando esta garra estiver gasta ou quebrada foi medida a do 3º dedo da mão esquerda;
Cf1- Comprimento do focinho, desde a borda da sutura dos ossos maxilar e frontal até a
extremidade mais distal do focinho e Cf2- Comprimento do focinho, desde a borda da
sutura dos ossos maxilar e jugal até a extremidade mais distal do focinho.
Foram calculados a amplitude, média e desvio padrão para as 15 variáveis
morfológicas e massa corpórea de machos e fêmeas de T. adiutrix, separadamente.
Usamos o teste t (Zar, 1996) para a comparação dos valores das variáveis entre machos
e fêmeas. As possíveis diferenças no Cp entre machos e fêmeas foram comparadas pelo
teste da análise de variância ANOVA – “One-way”(
Zar, 1996).
Também utilizamos o índice de dimorfismo sexual (SDI) proposto por Gibbons
e Lovich (1990), que consiste na razão entre as somas das médias das variáveis
morfológicas de machos e fêmeas, considerando-se como numerador o sexo de maior
porte. Para testar as correlações entre as medidas e a biomassa das T. adiutrix foram
49
feitas regressões lineares simples, calculadas para cada sexo separadamente. Na análise
de regressão, Cp foi a variável explanatória (independente) e Cc, Lc1, Lc2, Lc3, Cpc,
Ctc, Lpf, Lpp, Ac, Cpo, Lce, Cg, Cf1 e Cf2, as variáveis dependentes. A comparação
entre as retas das regressões foi feita através do teste t (Zar, 1996). O mesmo teste foi
utilizado para a comparação dos valores do comprimento do plastrão e do comprimento
pré-cloacal entre machos não melânicos e melânicos.
Resultados:
As diferenças no Cp de machos e fêmeas foram significativas (ANOVA; F =
81,21; p = < 0,0001; n = 114). A amplitude, média, desvio padrão, valores do teste t e
índice de dimorfismo sexual para as 15 variáveis morfológicas e para a massa corpórea
dos machos e fêmeas de T. adiutrix são apresentados na Tabela 1. Os machos
apresentaram valores maiores para o comprimento pré-cloacal Cpc (0,49 vezes maior
que nas fêmeas) e, consequentemente, para o Ctc (0,82 vezes maior que nas fêmeas). As
medidas de focinho (Cf1, Cf2) e garras (Cg) não apresentaram diferença
estatisticamente significativa entre os sexos. As fêmeas apresentaram valores 1,2 vezes
maiores que dos machos nas variáveis Cc, Lc1, Lc2 e Lc3, Cp, Lpf, Lpp, Ac, Cpo e
Lce.
A massa média corpórea das fêmeas foi o dobro da massa média dos machos. O
índice do dimorfimo sexual encontrado para a população estudada de T. adiutrix foi de
1,22 (Tabela 1).
Para os machos de T. adiutrix, com exceção das relações entre o Cp e Cf1 e
entre Cp e Cpc, todas as outras variáveis morfológicas apresentaram valores das
regressões estatisticamente positivas. Para as fêmeas, todas as regressões entre as
50
variáveis morfológicas (com exceção do Cpc) e o Cp apresentaram valores
estatisticamente positivos, (Tabela 2).
Na comparação entre as retas das regressões entre as 15 variáveis e o Cp de
machos e fêmeas, oito delas apresentaram diferenças estatisticamente significativas
entre os sexos: Cp/Cc; Cp/ largura do corpo na altura do nono escudo marginal;
Cp/largura do corpo na altura do quinto escudo marginal; Cp/comprimento do focinho,
desde a borda da sutura dos ossos maxilar e jugal até a extremidade mais distal do
focinho; Cp/comprimento pré-cloacal; Cp/comprimento total da cauda estendida;
Cp/comprimento da garra do 3º dedo da mão direita; e Cp/Log
10
da massa corpórea
(Tabela 2).
Os valores médios para os comprimentos do plastrão e pré-cloacal dos machos
não melânicos de T. adiutrix foram, respectivamente, de 11,19 ± 1,09 cm (com intervalo
entre 8,87-13,04 cm; n = 42) e 2,26 ± 0,61 cm (com intervalo entre 0,76-3,3 cm; n =
42). Em machos melânicos, os valores médios para os comprimentos do plastrão e pré-
cloacal foram, respectivamente, 12,32 ± 1,06 cm (com intervalo entre 9,74-14,33 cm; n
= 22) e 2,98 ± 0,60 cm (com intervalo entre 1,65-4,24 cm; n = 22). As diferenças entre
machos não melânicos e melânicos são estatisticamente significativas (t= 4,13 com 62
g.l. para comprimento do plastrão e t= 3,51 com 62 g.l. para o comprimento pré-
cloacal).
Discussão:
Na maioria das espécies de tartarugas de água doce, as fêmeas são maiores que
os machos, podendo chegar a extremos, como no caso dos gêneros norte-americanos
Graptemys e Apalone e do gênero asiático Kachuga (Moll e Moll, 2004). Machos com o
51
mesmo tamanho ou maiores que as fêmeas ocorrem, com maior freqüência, em espécies
de tartarugas semi-aquáticas e terrestres (Berry e Shine, 1980; Gibbons e Lovich, 1990).
Gibbons e Lovich (1990) encontraram variação no SDI em quelônios, de -1,45
(a favor de machos) a 2,10 (a favor das fêmeas). Os mesmos autores encontraram
variação entre 1,09 a 1,61 nos valores do SDI para diferentes populações de tartarugas
de água doce do gênero Trachemys. Para duas das espécies que ocorrem na América do
Sul, T. callirostris e T. dorbigni, foram registrados, respectivamente, valores de SDI
(calculados a partir do comprimento máximo da carapaça) de 1,18 a 1,19 (Medem,
1975, Marin, et al., 2003) e de 1,20 (Molina, 1995), todos a favor das fêmeas. Esses
valores são inferiores, porém muito próximos, ao que encontramos para T. adiutrix.
Berry e Shine (1980) citaram três hipóteses que podem explicar o maior porte
das fêmeas das tartarugas de água doce em relação aos machos: 1- Fêmeas maiores
produzem ninhadas com maior quantidade de ovos, com ovos maiores, e podem desovar
uma maior quantidade de ninhadas por período reprodutivo, maximizando-se assim o
sucesso reprodutivo; 2- Machos menores possuem mais mobilidade, assim sendo,
contam com maiores chances de encontrar fêmeas para acasalamento; e 3- Os machos
são menores porque investem grandes quantidades de energia na busca de fêmeas e,
com isso, sobra pouca energia para o crescimento.
Das três hipóteses acima, levantadas por Berry e Shine (1980), apenas a primeira
não foi contestada. Vários autores demonstraram, em diferentes gêneros de quelônios, a
existência de uma relação positiva entre o tamanho das fêmeas e o número de ninhadas
por período, tamanho da ninhada e maior volume dos ovos: em Podocnemis (Vanzolini,
1977, Ramo, 1982, Bernhard, 2001, Batistella e Vogt, 2008), Phrynops (Molina, 1989 e
1991, Souza e Abe, 2001), Mesoclemmys (Moreira, 2002, Corazza e Molina, 2004),
Rhinemys (Lamar e Medem, 1982, Alvarenga, 2006), Sternotherus (Tinkle, 1961,
52
Gibbons, 1970a), Clemmys (Ernst, 1970), Kinosternon (Gibbons, 1983, Iverson, 1991),
Macroclemys (Dobie, 1971), Chelydra (White e Murphy, 1973, Galbraith et al., 1989),
Graptemys (Shealy, 1976, Vogt, 1980), Chrysemys (Tucker, 1978, Congdon e Tinkle,
1982, Lindeman, 1996a, 1996b), Deirochelys (Congdon, et al., 1983) e Trachemys
(Cagle e Chaney, 1950, Gibbons, 1970b, 1982, Congdon e Gibbons, 1983, Moll e
Legler, 1971, Vogt, 1990, Mitchell e Pague, 1990, Molina, 1995, Tucker e Moll, 1997).
Os machos de T. adiutrix apresentaram valores maiores para Cpc e,
consequentemente, para o Ctc (Tabela 1). Este dimorfismo é decorrente da presença do
pênis, com isso as caudas dos machos tendem a ser mais compridas e mais grossas que
as das fêmeas (Gibbons e Lovich, 1990). Vogt (1980) e Moll (1980) comentam que este
dimorfismo é uma adaptação que os machos desenvolveram ao longo do tempo para
auxilio na copula. Gibbons e Lovich (1990) citam que este dimorfismo sexual ocorre
em todas as espécies de quelônios.
Não encontramos relação positiva entre o Cpc e o comprimento do corpo, nem
para os machos nem para as fêmeas da população estudada. Entretanto, nos dois sexos
observamos relação positiva entre o comprimento do corpo e o comprimento total da
cauda (Ctc). O contrário foi registrado para machos de T. dorbignyi, cujas caudas não
crescem mais após a maturidade sexual (Molina, 1995).
As garras alongadas dos membros anteriores estão associadas ao ritual de corte,
tanto em espécies de Trachemys como de Chrysemys (Moll e Legler, 1971). Já quanto
ao alongamento do focinho, não foi comprovado nenhum papel durante a corte
(Gibbons e Lovich, 1990).
Garras alongadas nos membros anteriores e focinho alongado aparecem com
bastante evidencia em indivíduos do sexo masculino de algumas espécies de Chrysemys
e de Trachemys, mas existem casos em que estes dois caracteres aparecem apenas
53
ligeiramente, ou seja, não são perceptíveis, embora estatisticamente demonstráveis,
segundo Moll e Legler (1971). Os mesmos autores afirmaram que machos adultos de
todas as espécies de Trachemys e Chrysemys que ocorrem nos Estado Unidos da
América, com exceção de T. gaigeae, possuem garras alongadas, mas não apresentam o
focinho alongado. Em todas as outras espécies de Trachemys que ocorrem no México e
América Central, os machos adultos possuem o focinho alongado, mas não apresentam
as garras alongadas. Já os machos adultos das espécies de Trachemys das Antilhas
possuem tanto o focinho como as garras alongadas, embora o grau de alongamento do
focinho seja muitas vezes menor que o encontrado nos machos das espécies que
ocorrem nos países da América Central (Moll e Legler, 1971).
Na população de T. adiutrix estudada em Barro Vermelho, não foram registradas
diferenças estatisticamente significativas no tamanho das garras dos membros anteriores
e nem no comprimento do focinho dos machos, em relação às fêmeas (tabela 1). As
outras duas espécies de Trachemys que ocorrem na América do Sul também não
apresentam alongamento do focinho ou das garras dos membros anteriores, nos machos
adultos (T. callirostris – Colômbia e Venezuela Pritchard e Trebbau, 1984; Marín et al.,
2003; Daza e Páez, 2007; T. dorbigni – Molina, 1995).
Na descrição original da espécie T. adiutrix, realizada por Vanzolini (1995), a
tendência de não ocorrência de melanismo nos machos adultos é apontada como uma
das características da espécie. Os dados que coletamos sobre T. adiutrix contradizem
estes resultados, sendo que dos 64 machos que capturamos durante este trabalho 22
eram melânicos. Os maiores valores médios dos comprimentos do plastrão e pré-croacal
de machos melânicos de T. adiutrix, em relação aos não melânicos, indicam que o
melanismo encontrado na população de T. adiutrix estudada é do tipo ontogenético,
como proposto por Lovich et al., (1990). O mesmo tipo de melanismo encontrado para
54
T. dorbigni (Molina, 1995) e para T. callirostris (Marín et al., 2003; Daza e Paez,
2007).
O baixo número de exemplares analisados (cinco) na descrição da espécie T.
adiutrix por Vanzolini (1995) pode explicar por que este autor não identificou a
existência de melanismo nos machos adultos. Outra possibilidade é a procedência dos
cinco indivíduos que foram analisados, todos provenientes de cativeiro. Na região dos
Lençóis Maranhenses, moradores costumam manter indivíduos de T. adiutrix no interior
de cisternas de água (poços), sem luz solar direta e nem área fora da água para descanso,
o que altera o padrão de coloração das tartarugas. Uma terceira possibilidade é a
variação fenotípica que ocorre entre populações distintas de uma mesma espécie de
tartaruga (Gibbons e Lovich, 1990; Lovich et al., 1990).
Apesar de existirem registros da ocorrência de melanismo em fêmeas de
algumas espécies de tartarugas do gênero Trachemys (T. scripta – Ward, 1984; T.
elegans e T. venusta – Moll e Legler, 1971; T. taylori – Legler, 1960 e T. vicina –
Seidel, 1988), não observamos a ocorrência de melanismo nas fêmeas da população
estudada de T. adiutrix. Para as outras duas espécies do gênero que ocorrem na América
do Sul (T. dorbigni e T. callirostris), também não é registrado o melanismo em fêmeas
adultas (Pritchard e Trebbau, 1984, Molina, 1995, Marín et al., 2003 e Daza e Paez,
2007).
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61
Figura 1: A-E, vistas: dorsal, ventral, lateral, do membro anterior direito e detalhe da
cabeça de Trachemys adiutrix, mostrando as medidas que foram tomadas neste trabalho
(modificado a partir de Ramo, 1982; e Molina, 1995).
62
Figura 2. Aspectos do dimorfismo sexual em indivíduos de Trachemys adiutrix, Maranhão, Brasil
Trachemys adiutrix: A- vista dorsal: comprimento da carapaça e massa corpórea, 17,51cm, 620 g
(♂) e 17,00cm, 850 g (♀); B- vista lateral da cabeça: comprimento do focinho 1 e 2, 0,80 e 2,50 cm
(♂) e 0,69 e 2,17 cm (♀); C- vista ventral: comprimento do plastrão, 13,68cm (♂) e 16,17cm (♀); D-
comprimento da garra, 1,16 cm (
♂) e 1,00 cm (♀); E- Comprimento da cauda 8,44cm (♂) e F-
Comprimento da cauda 4,64cm (♀).
65
CAPITULO IV:
Variação na dieta de duas populações de Trachemys adiutrix Vanzolini, 1995
(TESTUDINES, EMYDIDAE) no litoral dos estados do Maranhão e Piauí - Brasil
Resumo:
Identificamos e comparamos a dieta de duas populações de Trachemys adiutrix
na natureza, testamos a hipótese de existência de sobreposição da dieta entre os sexos e
determinamos a importância dos diferentes itens alimentares da dieta das tartarugas de
duas populações. Coletadas entre junho de 2005 e maio de 2006, nas localidades de
Barro Vermelho (W 42º37’02” e S 02º 39’30”), região dos Pequenos Lençóis
Maranhenses, litoral oriental do estado do Maranhão, e na lagoa do Sobradinho (W
41º33’73,6” e S 2º 57’35,8”), localizada no município de Luis Correia – Piauí.
Analisamos o conteúdo estomacal de 65 indivíduos de T, adiutrix (37 fêmeas, 26
machos e 2 juvenis). Os indivíduos das duas populações são onívoros oportunistas, os
juvenis tiveram preferência por material de origem animal, machos e fêmeas
apresentaram a mesma estratégia de forrageamento, alimentando-se no fundo, Ocorreu
sobreposição de nicho alimentar entre machos e fêmeas, em ambas as populações (0,889
e 0,765 em Barro Vermelho e lagoa do Sobradinho, respectivamente), Ninfa de odonata
foi o principal alimento consumido, tanto pelos machos como pelas fêmeas, em Barro
Vermelho. Na lagoa do Sobradinho, a macrófita de fundo Najas marina L, foi o
alimento principal para ambos os sexos.
66
Abstract:
We analyzed stomach content of 65 T. adiutrix (37 female, 26 male e 2 juvenile)
collected and analized between June 2005 and May 2006, at Barro Vermelho, located at
Pequenos Lençóis Maranhenses, oriental coast of Maranhão and in the lake Sobradinho,
located in Luís Correia, Piauí. We identified and compared the diet of two Trachemys
adiutrix population in nature, tested the hypothesis of niche superposition of diet
between sexes and determined the importance of different alimentary items for the diet
of both populations. Individuals in both population are opportunistic omnivorous;
juveniles prefer material of animal origin; and males and females have the same
foraging strategy, feeding on the bottom. There was superposition of feeding niche
between males and females in both population (0.889 and 0.765 at Barro Vermelho and
at Lagoa do Sobradinho respectively). Odonata nymphs were the main alimentary item
for males and females at Barro Vermelho. The bottom macrophyte Najas marina was
the main food source for individuals of both sexes at Sobradinho Lake.
67
Introdução:
Estudos sobre a dieta de quelônios indicam que mudanças na composição da
alimentação ocorrem, comumente, pela disponibilidade de alimento em função do
hábitat, com a idade, sexo e através de interações interespecíficas (Mahmoud e Klicka,
1979). Os mesmos autores comentam que a idade, que não é facilmente separada do
tamanho quando os quelônios ainda não alcançaram a maturidade sexual, e o tamanho
desigual entre os sexos ao atingirem a maioridade, são fatores que devem ser
considerados, pois qualquer diferença na dieta entre os sexos, provavelmente, deve estar
relacionada com o tamanho do animal.
A idade influencia na alimentação por causa de mudanças nas exigências
fisiológicas das tartarugas ao longo do seu desenvolvimento, resultando em,mudanças
no consumo de matéria animal para matéria vegetal. Filhotes de tartarugas precisam
assimilar matéria animal rica em cálcio e proteínas para sustentar seu rápido
crescimento (Hart, 1983). À medida que as tartarugas vão aumentando de tamanho,
restrições energéticas podem explicar porque elas diminuem o consumo de proteína
animal. Quelônios pequenos, tendo menor massa, gastam menos energia na busca de
presas em relação a adultos e o retorno energético obtido de itens pequenos não
compensa o gasto para obtê-los, por parte de animais maiores (Georges, 1982,
Parmenter e Avery, 1990).
Moll e Moll (2004) demonstraram que, em quelônios, a tendência à carnivoria
ou a herbivoria tende a seguir uma linha filogenética. Por exemplo, espécies das
famílias Chelidae, Pelomedusidae, Kinosternidae e Trionychidae possuem forte
tendência a serem carnívoras, enquanto que Bataguridae, Dermatemydidae,
Podocnemidae são predominantemente herbívoras. Os mesmos autores ressaltam que
68
apesar do importante papel da filogenia na determinação da preferência alimentar,
vários outros fatores podem influenciar a preferência alimentar em quelônios.
Comparando a preferência alimentar de 32 espécies de quelônios da família
Emydidae (Moll e Moll, 2004) identificaram que 40% delas eram carnívoras, 28% eram
onívoras e 32% herbívoras.
A maioria dos estudos sobre a dieta das espécies de tartarugas do gênero
Trachemys apontam para uma dieta onívora, com tendência carnívora para os juvenis e
herbívora para os adultos (Cagle, 1950, Webb, 1961, Moll e Legler, 1971, Avalos,
1975, Parmenter, 1980, Schubauer e Parmenter, 1981, Pritchard e Trebbau, 1984,
Horland, 1985, Lema e Ferreira, 1990, Molina, 1997, Thomas, 1993, Ernst et al., 1994,
Chen e Lue, 1998, Dreslik, 1999, Johnston e Johnston, 2003, Moll e Moll, 2004, Hahn,
2005, Thomas, 2006, Bujes et al., 2007).
O conhecimento da dieta de uma espécie de quelônio auxilia na conservação
in-situ e ex-situ (Balensiefer e Vogt, 2006), fornecendo informações sobre os recursos
que são utilizados pela tartaruga e levando, assim, ao conhecimento das relações da
espécie com o ambiente e com outras espécies (Souza e Abe, 1998).
Este trabalho teve como objetivo identificar e comparar a dieta de duas
populações de Trachemys adiutrix na natureza, bem como testar a hipótese de existência
de sobreposição da dieta entre os sexos e determinar a importância dos diferentes itens
alimentares para as tartarugas das duas populações estudadas.
Material e métodos:
Analisamos o conteúdo estomacal de 65 indivíduos de T. adiutrix (37 fêmeas, 26
machos e dois juvenis), coletados entre junho de 2005 e maio de 2006 em duas
localidades: Barro Vermelho (W 42º37’02” e S 02º 39’30”), região dos Pequenos
69
Lençóis Maranhenses, litoral oriental do estado do Maranhão, entre os municípios de
Paulino Neves e Barreirinhas, e na lagoa do Sobradinho (W 41º33’73.,6” e S 2º
57’35.8”), localizado no município de Luis Correia – Piauí.
As duas áreas apresentam formações arenosas, com pouca cobertura vegetal,
típica de restinga. A principal diferença entre as duas áreas de estudo reside no caráter
intermitente das lagoas de água doce da região de Barro Vermelho, as quais variam
entre 100 e 500 m
2
de diâmetro e possuem pouca vegetação submersa e/ou flutuante.
Durante o período das chuvas, formam-se dunas entre as lagoas. A lagoa do Sobradinho
é perene, com extensão de aproximadamente 20 km, e apresenta grande quantidade de
macrófitas de fundo.
As tartarugas capturadas foram biometradas com o auxilio de um paquímetro da
marca Mitutoyo
®
(2.000mm/8”), tendo sido aferidos o comprimento do plastrão (Cp),
desde a borda das suturas dos escudos gulares até a borda das suturas dos escudos anais
e a largura cefálica (Lce), medida em linha reta, de uma membrana timpânica à outra.
O conteúdo dos estômagos foi coletado através de lavagem estomacal (Legler
1977). Para isto utilizamos uma sonda uretral nº 10 e um pulverizador de compressão
média manual da marca Guarany
®
com capacidade de 1,25 litros. As coletas dos
conteúdos estomacais ocorreram até cinco horas depois de as tartarugas terem sido
capturadas e foram conservadas em álcool 70%. Após a lavagem estomacal, as
tartarugas foram liberadas no mesmo local da captura.
Medimos o volume dos itens alimentares contidos no interior de cada estômago
com o auxilio de seringas graduadas, com precisão de 0,01 ml. Também foi calculada a
área média de cada item, com auxílio de papel milimetrado (Balensiefer e Vogt, 2006).
Os itens alimentares foram separados com auxílio de lupa e agrupados em 10
categorias, sendo elas: Ninfas de insetos aquáticas (NIA), apenas ninfas de odonata;
70
Insetos terrestres (IT), coleópteros e homópteros; Nematelmintos (NE), apenas
nematelmintos; Moluscos gastrópodes (MO): Pomacea lineata (Spix, 1827),
Biomphalaria glabrata (Say, 1818) e Leiostracus sp.,; Peixes (PE), Astyanax sp.,
(Characidae), Tilapia sp., e Aequidens sp., (Cichlidae); Vegetação terrestre (VT),
sementes e folhas de monocotiledôneas; Macrófitas de fundo (MAF), Najas marina
(Najadaceae); Macrófitas de superfície (MAS), Nymphoides humboldtiana
(Menyanthaceae); Aranhas (AR) e Algas filamentosas (FI).
Utilizamos o teste t (Zar, 1996) para a comparação da quantidade de itens
consumidos por machos e fêmeas e daqueles consumidos por indivíduos nas duas
populações de T. adiutrix.
Possíveis diferenças das larguras cefálicas dos machos e fêmeas nas duas
localidades, foram comparadas pelo teste da análise de variância ANOVA – “two-way”
(Zar, 1996).
Testamos a relação entre o comprimento do plastrão (Cp) e o volume do
conteúdo estomacal de cada indivíduo de T. adiutrix através de regressão linear. Os
valores de ambos os dados foram transformados em escala logarítmica.
Calculamos o grau de herbivoria e de carnivoria entre as duas populações e entre
os sexos através do teste Mann-Whitney (U), utilizando os volumes totais de materiais
vegetais e animais (Hahn, 2005).
Para determinar a existência ou não de sobreposição da dieta entre os sexos das
duas populações utilizamos o índice de Horn (Horn, 1966) como recomendado por
Krebs (1999).
Estabelecemos um índice de importância alimentar (IIA) para os itens ingeridos
pelas tartarugas (Granado-Lorencio e Garcia-Novo, 1981), baseado em uma escala de
abundância semi-quantitativa, de acordo com o número de ocorrências de cada item
71
alimentar em relação ao montante total de itens. Foi adotada a seguinte escala: 3 - muito
abundante (representando mais de 50% dos itens); 2 - abundante (de 25 a 50%); 1 -
escasso (menos de 25%). Segundo Guillen e Granado (1984), considerou-se alimento
principal aqueles com valores de IIA acima de 0,3; alimento adicional de 0,3 a 0,15; e
alimento acidental com valores inferiores a 0,15.
Resultados:
O comprimento médio do plastrão das fêmeas de T., adiutrix analisadas em
Barro Vermelho foi de 14,69 ± 2,49 cm (com amplitude entre 10,12-19,70 cm; n = 22) e
na lagoa do Sobradinho, 17,47 ± 2,3 cm (com intervalo entre 12,73-20,16 cm; n = 15).
O comprimento médio do plastrão dos machos foi de 12,29 ± 1,2 cm (com intervalo
entre 9,73-14,77 cm; n = 23) em Barro Vermelho e 18,75 ± 0,5 cm (com intervalo entre
18,19-19,24 cm; n = 3) na lagoa do Sobradinho. O comprimento médio do plastrão dos
dois juvenis capturados em Barro Vermelho foi de 7,73 ± 0,2 cm (com intervalo entre
7,60-7,85 cm).
Ao todo identificamos 10 categorias de itens alimentares consumidos pelos
indivíduos de T. adiutrix analisados durante este trabalho. As tartarugas de Barro
Vermelho consumiram maior variedade de itens (oito) do que as da lagoa do
Sobradinho (cinco). Em ambas as populações, as fêmeas consumiram uma variedade
um pouco maior de itens que os machos. Os juvenis consumiram apenas três categorias
de itens alimentares (Tabela 1).
Matéria de origem animal representou 75,91% do volume total de alimento
consumido (65,43% nas fêmeas e 75,08% nos machos) enquanto 24,09% desse volume
correspondeu a material de origem vegetal (34,57% nas fêmeas e 24,92% nos machos),
material de origem animal representou 97,89% dos itens consumidos pelas fêmeas
72
capturadas no Barro Vermelho e 32,94% nas capturadas na lagoa do Sobradinho. Para
os machos de Barro Vermelho, matéria de origem animal representou 85,38% da dieta e
para os da lagoa do Sobradinho, apenas 4,28%. Materiais de origem animal
representaram 100% da dieta dos juvenis.
Os graus de herbivoria e de carnivoria não foram estatisticamente significativos
ao analisarmos todos os conteúdos estomacais de T. adiutrix (U = 11,00; p = 0,4156).
Não houve diferença, também, entre o grau de carnivoria e herbivoria entre machos (U
= 47,00; p = 0,9385) e fêmeas (U = 43,00; p = 0,6997) e nem entre as populações (U =
36,50; p = 0,2404 para carnivoria e U = 24,00; p = 0,4008 para herbivoria). Já os
juvenis consumiram apenas itens de origem animal (U = 2,00; p = 0,0416).
A diferença na largura cefálica de machos e fêmeas das duas populações de T.
adiutrix foi estatisticamente significativa, (ANOVA; F = 22,73, p = <0,0001, N= 64).
Entretanto as diferenças da Lce não foram significativas quando comparadas entre as
duas populações (ANOVA; F = 0,93, p = 0,588, N= 64). O comprimento do plastrão
não se relacionou com o volume dos estômagos analisados (r
2
= 0,0398, F = 3,65, P =
0,0573).
Sobreposição de nicho alimentar entre machos e fêmeas ocorreu em ambas as
populações (0,889 e 0,765 para Barro Vermelho e lagoa do Sobradinho
respectivamente), mas não foi registrada entre juvenis e adultos da população de Barro
Vermelho (0,343 e 0,341 para fêmeas e para machos, respectivamente) (Tabela 2).
Ninfas de inseto aquático (Odonata) foram o alimento principal, tanto para os
machos como para as fêmeas de T. adiutrix capturadas em Barro Vermelho. Os
moluscos Pomacea lineata e Biomphalaria glabrata foram alimentos adicionais. Já na
lagoa do Sobradinho, a macrófita de fundo Najas marina foi o alimento principal para
ambos os sexos e o peixe Tilapia sp. (família, mesmo caso acima) e vegetação terrestre
73
(Monocotiledôneas) foram os alimentos adicionais, apenas, para as fêmeas de T.
adiutrix. Os juvenis, só capturados em Barro Vermelho, apresentaram insetos terrestres
(Coleópteros e Homópteros) como alimentos principais (Tabela 3).
Discussão:
Em T. dorbigni no Rio Grande do Sul, Hahn (2005) encontrou machos mais
generalistas que fêmeas. Esta autora atribuiu o consumo de maior número de itens pelos
machos ao menor porte destes, em relação às fêmeas. Souza e Abe (1998), em estudo
com Hydromedusa maximiliani, também relacionaram a maior quantidade de itens
consumidos pelos machos ao menor porte destes em relação às fêmeas. Nas duas
populações de T. adiutrix estudadas no presente trabalho, entretanto, as fêmeas, apesar
de também serem maiores que os machos, consumiram quantidade um pouco maior de
itens que os machosestes, sendo a diferença no número de itens consumidos não
significativa. Adicionalmente, indivíduos de T. adiutrix da população do Barro
Vermelho apresentaram dieta mais variada que as da população da lagoa do Sobradinho.
Estas diferenças demonstram como fatores ambientais e pressões de seleção
podem atuar sobre as populações naturais, gerando adaptações locais a condições
especificas (Schluter, 2000). No caso de T. adiutrix estas pressões estão relacionadas ao
déficit hídrico que ocorre na região da localidade de Barro Vermelho, levando as
tartarugas desta população a apresentarem o comportamento de estivagem durante o
período de seca (junho a janeiro). Aparentemente, na lagoa do Sobradinho, a pressão
maior é o processo de salinização sazonal que vem ocorrendo, desde a implantação de
uma barragem a jusante da lagoa.
A maioria dos répteis são essencialmente carnívoros; dietas herbívoras e
onívoras ocorrem apenas em algumas espécies de lagartos e quelônios (Zimmerman e
74
Tracy, 1989). Para estes últimos, existem dúvidas se a opção por uma dieta herbívora é
vantajosa nos trópicos ou desvantajosa em latitudes elevadas, ou se ocorre uma
combinação de ambas as possibilidades (Moll e Moll, 2004). Os dados coletados neste
trabalho indicam que os indivíduos de T. adiutrix das duas populações estudadas são
onívoras oportunistas.
A dieta onívora encontrada em T. adiutrix, também é observada com Trachemys
congêneres neotropicais, T. callirostris de regiões mais setentrionais da América do Sul
(Pritchard e Trebbau, 1984) e com T. dorbigni distribuição mais meridional que ocorre
na Argentina, Brasil e no Uruguai (Hahn, 2005). Os resultados encontrados para outras
espécies do gênero Trachemys também apontam uma dieta onívora oportunista (Cagle,
1950, Webb, 1961, Moll e Legler, 1971, Avalos, 1975, Parmenter, 1980, Schubauer e
Parmenter, 1981, Horland, 1985, Lema e Ferreira, 1990, Molina, 1997, Thomas, 1993,
Ernst et al., 1994, Chen e Lue, 1998, Dreslik, 1999, Johnston e Johnston, 2003, Moll e
Moll, 2004, Thomas, 2006, Bujes et al., 2007).
Os juvenis de T. adiutrix analisados tiveram tendência a uma dieta por material
de origem animal (ninfas de odonatas, coleópteros e homópteros), fato previamente
registrado em várias outras espécies de tartarugas de água doce da família Emydidae, as
quais também apresentam mudanças ontogenéticas na dieta: de fundamentalmente
carnívora, quando filhotes, para principalmente herbívora, quando adultas (McCauley e
Bjorndal, 1999). Bouchard e Bjorndal (2006) concluíram, com base em estudos com T.,
scripta em cativeiro, que embora tartarugas juvenis possam processar material vegetal,
uma dieta rica em material animal permite crescimento mais acelerado. Por sua vez, este
crescimento em tartarugas está relacionado a maiores chances de sobrevivência e ao
aumento futuro do sucesso produtivo (Bouchard e Bjorndal, 2006).
75
Os valores encontrados para o Índice de Importância Alimentar indicam que
tanto os machos como as fêmeas de T. adiutrix possuem a mesma estratégia de
forrageamento: em ambas as populações, indivíduos dos dois sexos alimentam-se no
fundo. Isto pode ser comprovado pelos alimentos principais consumidos por ambos:
ninfas de odonatas e macrófitas de fundo. Já para T. dorbigni, Harn (2005) encontrou
diferença na estratégia de forrageamento entre machos e fêmeas: machos alimentam-se
no fundo e fêmeas, na superfície. A diferença encontrada na estratégia de forrageamento
entre tartarugas do gênero Trachemys do Rio Grande do Sul e do Nordeste relaciona-se
às diferenças dos habitats, que consequentemente revertem a disponibilidade de
recursos. Nas duas áreas do Nordeste há indisponibilidade de quantidades significativas
de macrófitas de superfície e, consequentemente, de toda a fauna associada, que poderia
servir de alimento para as T. adiutrix.
Bury (1986) encontrou mudança de dieta em relação ao sexo em indivíduos de
Clemmys marmorata com mesmo tamanho, sendo que os machos consumiam mais itens
de origem animal e itens maiores que as fêmeas. Podocnemis unifilis na Reserva de
Desenvolvimento Sustentavel de Mamirauá no Amazonas não apresentou diferenças na
dieta entre machos e fêmeas (Balensiefer e Vogt, 2006), enquanto que no rio Guaporé
(Rondônia, Brasil) esta espécie apresentou dieta distinta entre os sexos (Fachín et al.,
1995).
A grande sobreposição no nicho alimentar observada nas duas populações de T.,
adiutrix ocorreu, provavelmente, devido à baixa variedade de itens alimentares
disponíveis nas duas áreas, porém grande oferta na quantidade destes. Com isso, não
ocorre competição direta pelo recurso alimentar.
Tartarugas ajustam seu comportamento de forrageamento à disponibilidade de
alimento, maximizando assim a obtenção de energia (Schoener, 1971). Mudanças de
76
dieta podem ocorrer de acordo com a disponibilidade de alimento. Em locais onde
macrófitas aquáticas são escassas e insetos são abundantes, quelônios adultos
herbívoros podem mudar para uma dieta rica em insetos (Hart, 1983). Além da
modificação da disponibilidade do alimento de um local para outro, outro fator que
pode influenciar na mudança de dieta entre populações da mesma espécie é a
competição interespecífica. G. pseudogeographica em Wisconsin, Estados Unidos,
alimenta-se de moluscos, apenas, em locais onde G. geographica, especialista em
moluscos, não ocorre (Vogt, 1981). Vogt e Guzman (1988), estudando comunidades de
tartarugas neotropicais, encontraram alta sobreposição alimentar entre espécies em uma
mesma localidade (Kinosternon leucostomum, Staurotypus triporcatus e T. scripta). Os
mesmos autores observaram plasticidade na dieta de uma mesma espécie em populações
diferentes. S. triporcatus foi especialista em moluscos em uma determinada área e em
outra localidade teve preferência por material vegetal (sementes).
Plasticidade na dieta também foi encontrada para T. adiutrix nas duas
populações que estudamos. Apesar de esta espécie ter sido classificada como onívora,
ela demonstrou-se extremamente oportunista no consumo do alimento principal, nas
duas populações o alimento principal coincidiu com o recurso visualmente mais
abundante na área. Sendo ninfas de odonata no Barro Vermelho, que eram encontradas
em grandes quantidades entre o substrato das lagoas intermitentes. Já na lagoa do
Sobradinho o alimento principal foi a macrófita de fundo do gênero Naja, preenchendo
áreas imensas no interior da lagoa.
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82
Tabela 2: Matriz de sobreposição da dieta entre os sexos em duas populações de
Trachemys adiutrix (BV: localidade de Barro Vermelho e SO: localidade de
Sobradinho). Os números são referentes ao Índice de sobreposição de nicho de Horn.
Fêmeas BV
Machos BV
Juvenis BV
Fêmeas SO
Machos SO
Fêmeas BV
1
Machos BV 0,889
1
Juvenis BV
0,343 0,341 1
Fêmeas SO
0,478 0,601 0,598 1
Machos SO
0,524 0,734 0,562
0,765
1
Tabela 3: Valores da aplicação do Índice de Importância Alimentar (IIA) para os itens
alimentares consumidos por Trachemys adiutrix em duas localidades no Nordeste
brasileiro. Células em preto= alimentos principais, valores em negrito= alimentos
adicionais e valores normais= alimentos acidentais.
Índice de Importância Alimentar (IIA)
Barro Vermelho
Sobradinho
Itens
Fêmeas Machos
Juvenis
Fêmeas Machos
Ninfas aquáticas de insetos
0,41
0,46
0,01
0,00
0,00
Insetos terrestres 0,00
0,00
0,50
0,00
0,00
Nematelmintos 0,00
0,01
0,00
0,00
0,02
Moluscos
0,18
0,16
0,00
0,00
0,00
Peixes 0,04
0,00
0,00
0,21
0,00
Vegetação terrestre 0,00
0,01
0,00
0,16
0,00
Macrófitas de fundo 0,00
0,00
0,00
0,69
0,50
Macrófitas de superfície 0,00
0,06
0,00
0,00
0,00
Aranhas 0,05
0,00
0,00
0,00
0,00
Algas filamentosas 0,00
0,00
0,00
0,00
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