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UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA
“JÚLIO DE MESQUITA FILHO”
CAMPUS DE BOTUCATU
INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS
RESPOSTAS COMPORTAMENTAIS DO OURIÇO-DO-MAR PRETO A
PISTAS QUÍMICAS QUE INDICAM RISCO DE PREDAÇÃO
Vanessa Rímoli Morishita
Orientador: Prof. Dr. Rodrigo Egydio Barreto
Botucatu
2010
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UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA
“JÚLIO DE MESQUITA FILHO”
CAMPUS DE BOTUCATU
INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS
RESPOSTAS COMPORTAMENTAIS DO OURIÇO-DO-MAR PRETO A
PISTAS QUÍMICAS QUE INDICAM RISCO DE PREDAÇÃO
Vanessa Rímoli Morishita
Orientador: Prof. Dr. Rodrigo Egydio Barreto
Dissertação apresentada ao Instituto de
Biociências de Botucatu – UNESP,
como parte dos requisitos para a
obtenção do Título de Mestre em
Ciências Biológicas, na Área de
Concentração de Zoologia.
Botucatu
2010
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FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA SEÇÃO TÉCNICA DE AQUISIÇÃO E TRATAMENTO
DA INFORMAÇÃO
DIVISÃO TÉCNICA DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - CAMPUS DE BOTUCATU - UNESP
BIBLIOTECÁRIA RESPONSÁVEL: Selma Maria de Jesus
Morishita, Vanessa Rímoli.
Respostas comportamentais do ouriço-do-mar preto a pistas
químicas que indicam risco de predação / Vanessa Rímoli Morishita. –
Botucatu : [s.n.], 2010.
Dissertação (mestrado) – Universidade Estadual Paulista, Instituto
de Biociências, Botucatu, 2010.
Orientador: Rodrigo Egydio Barreto
Assunto CAPES: 20400004
1. Ouriço-do-mar - Predação 2. Zoologia
CDD 591
Palavras-chave: Comportamento Anti-predatório; Comunicação
Química; Invertebrados.
“I’d rather be anything but ordinary”
A.L.
“You can’t always get what you want, but if you try,
sometime you get what you need”
M.J & K.R.
Agradecimentos
Agradeço aos meus pais, Reinaldo e Inês, aos meus irmãos, Júnior,
Raquel e Patrícia, e também a Letícia, Kleber, Muriel, Rodrigo e Izabel, por
todo o apoio, financeiro e emocional, pelos traslados a rodoviárias e aeroportos
nos mais diversos horários e pelas recepções calorosas após as semanas em
que me ausentei...
Ao Rodrigo, meu orientador, por mais dois anos de muita paciência,
pelas inúmeras discussões, correções dos experimentos e mais algumas
infinitas horas tentando me explicar A estatística...
Ao CEBIMar, pelo suporte técnico e logístico; em especial, aos meninos:
Elso, Joseph e Zé, pelas horas de mergulho, conversas e almoços
compartilhados. A Simone, por sua incrível agilidade em resolver toda a
burocracia envolvendo meu projeto. Também agradeço a Maristela, Silvinha,
Glauce e D. Fátima pelas risadas garantidas!!! E não poderia me esquecer do
Carl e as meninas do Beco, pelos jantares e festinhas mais que bem-vindos...
A todos aqueles que me deram abrigo em Botucatu: Tati, D. Edina,
Juliana, Claudia, Baba, Dolly e Bianca; em São Sebastião: D. Fátima, Mogli,
Lud, Nervo e Mutuca...
Aos novos amigos de Mestrado: Grazi e cia. Ltda. pelas conversas e
dicas; Paty (quase doutora), por me acalmar segundos antes da minha
qualificação; Thiago, que assim como eu é um forasteiro em Botucatu...
Ao pessoal da pós-graduação do IBB: Herivaldo e Lu pelas inúmeras
ligações e tira-dúvidas...
Ao Johnny Nojo, pelos desenhos...
E agradeço principalmente aqueles que não acreditaram no meu
sucesso, que de alguma forma tentaram me desanimar e fazer com que eu
desistisse de tudo: C.C., A.F., W.U. e tantos outros... Aqui está o meu MUITO
OBRIGADA, pois a cada palavra de depreciação, eu juntava mais força para
continuar, crescer e melhorar!!!
Sumário
Resumo
01
Abstract
02
1. Introdução
03
2. Materiais e métodos
07
07
08
09
09
10
3. Resultados
12
14
4. Discussão
17
18
20
5. Referências bibliográficas
22
- 1 -
Resumo
Ouriços-do-mar são capazes de avaliar o ambiente externo a partir de pistas
químicas, por meio de quimiorreceptores presentes em seus espinhos, pés
ambulacrários e pedicelárias. Neste estudo, utilizamos pistas químicas que
indicam potencialmente o risco de predação de maneira diretas (odor de
predador) ou indiretas (odor de coespecífico injuriado fisicamente) para avaliar
os padrões de resposta de Echinometra lucunter. Num primeiro experimento,
avaliamos a respostas dos ouriços expostos ao odor de estrela-do-mar
equinívora Oreaster reticulatus em 1) jejum, alimentada com 2) E. lucunter, 3)
Lytechinus variegatus ou 4) Perna perna; estrela-do-mar não equinívora
Echinaster brasiliensis alimentada com 5) P. perna ou expostos a 6) água do
mar sintética não condicionada (veículo). Num segundo experimento, os
ouriços foram expostos ao extrato de 1) E. lucunter, 2) L. variegatus, 3) P.
perna e 4) veículo. Esses estudos mostraram que E. lucunter é capaz de
identificar, distinguir e reagir a diferentes extratos de animais, coespecíficos ou
não. A dieta do predador modula a intensidade de resposta do E. lucunter,
sendo mais pronunciadas as respostas frente ao odor de estrela que se
alimentou de presas coespecíficas. Para o extrato, identificamos as respostas
aos extratos de equinóides, sendo a mais forte para os de E. lucunter. Visto
que muitos vertebrados respondem a estímulos similares qualitativamente,
especulamos que esse comportamento anti-predatório possa ter evoluído a
partir dos Echinodermata, grupo basal dos deuterostômios.
Palavras-chave: comportamento anti-predatório, comunicação química,
invertebrados.
- 2 -
Abstract
Sea urchins are able to evaluate chemical information from the environment by
using chemosensory receptors in their spines, tube feet and pedicellariae. In
this study, we used chemical cues that potentially indicate directly (predator
odor) or indirectly (injured conspecific) predation risk to assess antipredator
behavior in the black sea urchin Echinometra lucunter. In a first experiment, the
urchins were exposed to echinivorous starfish Oreaster reticulatus 1) starved,
fed on 2) E. lucunter, 3) Lytechinus variegatus or 4) Perna perna; non-
echinivorous starfish 5) Echinaster brasiliensis fed on P. perna or exposed to 6)
the vehicle, synthetic salt-water (control). In a second experiment, the urchins
were exposed to extract of crushed 1) E. lucunter, 2) L. variegatus, 3) P. perna
and 4) the vehicle (control). This study shows that E. lucunter are able to
identify, distinguish and react to different animals extracts, conspecifics or not.
Predator diet modulates E. lucunter intensity of behavioral responses. The
response to echinivorous starfish odor fed on conspecifics is more pronounced.
For the extract, urchins responded only to echinoids ones, and the response to
extract of E. lucunter was the strongest. Speculatively, since vertebrates
respond to qualitative similar stimuli, this kind of antipredator behavior might
have evolved from the Echinodermata, a basal group of deuterostomes.
Key-words: antipredator behavior, chemical communication, invertebrates.
- 3 -
1. Introdução
Diversos grupos de animais aquáticos utilizam pistas químicas para
encontrar alimentos, para fins reprodutivos ou para o reconhecimento de
predadores (Chivers & Smith 1998; Jacobsen & Stabell, 2004), uma vez que o
ambiente aquático é propício a dissolução e dispersão de substâncias
químicas. A percepção desses fatores químicos é utilizada principalmente em
ambientes com águas turvas, durante a noite ou ainda por indivíduos de
espécies com visão pouco desenvolvida (Wisenden, 2000; Yloden et al, 2007).
No contexto presa-predador, essas pistas químicas podem indicar que
há um predador forrageando em uma área, em dado momento, de maneira
direta ou indireta: pela presença do predador no ambiente (Wisenden, 2000),
ou por presas que, quando ameaçadas (Jordão & Volpato, 2000) ou injuriadas
(Mathis et al, 1995), liberam substâncias que irão alertar outras presas em
potencial. Detectar tais substâncias rapidamente é de extrema importância para
a sobrevivência do animal. Isso porque permite ao animal presa se antecipar
ao ataque do predador, desencadeando uma série de respostas anti-
predatórias (Chivers & Smith, 1998; Kats & Dill, 1998), por exemplo, evitar o
encontro com o predador, mesmo que este esteja afastado da presa em
potencial (Mirza & Chivers, 2003). No presente estudo, abordaremos pistas
diretas (odor de predador) e indiretas (odor de coespecífico injuriado
fisicamente).
A detecção direta depende do reconhecimento de odor específico do
predador (Magurran, 1989; Lima & Dill, 1990; Kiesecker et al, 1996). As
respostas ao odor do predador são moduladas pela diluição do estímulo
químico e pela dieta do predador (Chivers et al, 1996). Alguns autores sugerem
que quanto mais concentrado o estímulo, mais intensa será a resposta da
presa ao predador (Hawkins et al, 2007). Por outro lado, em algumas situações
é possível inferir a existência de um limiar, ou seja, a resposta é desencadeada
se a pista química for detectada acima de certo nível, seguindo um padrão
“tudo ou nada” (Brown et al, 2001; Mirza & Chivers 2003; Marcus & Brown
2003b; Barreto & Hoffmann, 2007a). Além disso, conforme descrito por Hagen
et al (2002), quando o predador se alimenta de coespecífico(s) da presa, a
- 4 -
resposta é mais intensa do que a exibida frente ao estímulo do predador
alimentado com algum animal heteroespecífico.
Indiretamente, durante o ataque e captura de uma presa por um
predador, alguns fatores químicos são liberados na água, devido ao trauma
físico de algum órgão do animal atacado (Chivers & Smith 1998; Kats & Dill,
1998; Wisenden & Millard, 2001). Por exemplo, em peixes existem várias
evidências que apontam a importância do trauma físico da epiderme da presa
para sinalizar e alarmar coespecíficos (Pfeiffer, 1977; Chivers & Smith 1998;
Wisenden, 2000; Giaquinto & Volpato, 2001). Isso também acontece com
invertebrados (Kicklighter et al, 2005; Griffiths & Richardson, 2006; Moir &
Weissburg, 2009), embora pouco se saiba sobre quais partes do animal
originam esses fatores químicos. Quando outros indivíduos detectam a
presença dessas substâncias na água, esses imediatamente deflagram
resposta anti-predatória, ou seja, a reação de alarme (Chivers & Smith, 1998).
A percepção química como passo inicial do comportamento
antipredatório tem sido estudada principalmente nos grupos dos animais
vertebrados, como mamíferos (Boyles & Storm, 2007), peixes (Jordão &
Volpato, 2000; Brown et al, 2004; Barreto & Hoffmann, 2007 a, b, c; Speedie &
Gerlai, 2008), anfíbios (Chivers, 1999; Peacor, 2006) e répteis (Dial &
Schwenk, 1988; Martin, 2001). Em menor número, alguns estudos foram
realizados com invertebrados, como em caranguejos (Palmer, 1990),
gastrópodes (Trussel & Nicklin, 2002; Jacobsen & Stabell, 2004) e em alguns
equinodermos (Rosemberg & Selander, 2000; Campbell et al, 2001, Hagen et
al, 2002). Entretanto, pouco se sabe sobre esse tipo de resposta nesses
animais e mais estudos, então, são necessários para esclarecer como esses
organismos lidam com seus predadores. Baseado nisso, nosso interesse incide
especialmente nos equinodermos que, por serem um táxon basal dos
deuterostômios e possuírem certas analogias quanto seus quimiorreceptores
em relação aos vertebrados (Raible et al, 2006), forneceriam evidências da
evolução do comportamento anti-predatório nesses animais.
Nos ouriços-do-mar, a percepção química é a principal modalidade
sensorial utilizada para a localização de alimentos (Hay et al, 1986) e de
- 5 -
predadores (Mann et al, 1984).Os ouriços possuem receptores químicos nos
pés ambulacrários, espinhos e pedicelárias que provavelmente permitem
detectar essas informações químicas (Campbell et al, 2001; Raible et al, 2006).
Atribui-se a capacidade de perceber facilmente as informações químicas da
água o fato desses animais terem movimentação lenta, o que auxiliaria ainda
na diferenciação qualitativa de odores e na concentração do estímulo químico,
conforme hipótese sugerida por Pisut (2004). É provável, portanto, que os
ouriços tenham a capacidade de distinguir entre pistas diretas, indiretas, bem
como variações dessas e, assim, apresentarem respostas distintas quando
inseridas em um desses contextos.
Os ouriços-do-mar são consumidores primários e, devido a esta posição
trófica, devem ter sofrido intensa pressão seletiva de predadores. De fato, os
ouriços-do-mar são predados por vários animais, como peixes (Mann et al,
1984; Sala & Zabala, 1996; McClanahan, 2000), lagostas (Tegner & Levin,
1985; Scheibiling & Hamm, 1991; Andrew & MacDiarmid, 2001; Pederson &
Johnson, 2006), estrelas-do-mar (Duggins, 1983; Freeman, 2005; Clemente et
al, 2007), caranguejos (Mann, 1982; Hagen et al, 2002), gastrópodes (Levitan &
Genovese, 1989; McClanahan, 1999; Sanford, 2002) e, em menor número, por
lontras (Estes & Palmisano, 1974; Duggins, 1983) e aves marinhas (Schneider,
1985; Wotton, 1995). Dessa forma, visto que a quimiorrecepção é o principal
sentido nesses animais, sugerimos a hipótese de que tais animais usam tanto o
odor de predador quanto odor de coespecíficos injuriados para se defenderem.
Além disso, tais predadores de ouriços-do-mar são na verdade generalistas,
alimentando-se de outras presas também. Alguns ouriços evoluíram co-
habitando o mesmo ambiente que outros animais presas sob a pressão dos
mesmos predadores. Assim, sugerimos também a hipótese de que pistas de
presas heteroespecíficas podem ser importantes indicadores de risco de
predação para os ouriços.
O ouriço-do-mar Echinometra lucunter é predado por estrelas-do-mar,
como a Oreaster reticulatus (Guzman & Guevara, 2002), que por sua vez é
generalista e consome também o ouriço Lytechinus variegatus (Martin et al,
2001) e o mexilhão Perna perna. Essas presas da estrela co-habitam o mesmo
- 6 -
ambiente. Esses sistemas presas-predador são, portanto, adequados para o
presente estudo. O objetivo deste estudo foi avaliar se as respostas
comportamentais do ouriço Echinometra lucunter submetido ao odor de
predador são moduladas pelo tipo de presa ingerida previamente pelo
predador. Num segundo momento, avaliamos as respostas dos ouriços
submetidos a atos simulados de predação, através da exposição dos mesmos
ao extrato de coespecíficos e outras presas simpátricas a esses animais.
Experimentos para avaliar as respostas anti-predatórias dos ouriços-do-
mar contra potenciais predadores compreende diversos comportamentos.
Podemos listar, por exemplo, fuga (Campbell et al, 2001); redução do
movimento e adesão substancial ao substrato (Hagen et al, 2002); agregação
dos animais (Hagen & Mann, 1994; Campbell et al, 2001) e procura de locas,
utilizando-as como refúgio (Neill, 1988). Em ouriços jovens, de menor tamanho,
é possível observar também o comportamento de se cobrir com conchas
(Dayton et al, 1977) e algas coralinas (Dummont et al, 2007).
Operacionalmente, avaliaremos alguns desses padrões comportamentais como
potenciais respostas a estímulos químicos que indicam risco de predação para
a espécie E. lucunter.
- 7 -
2. Materiais e métodos
2.a. Animais e condições de estoque
Espécimes de ouriços-do-mar preto Echinometra lucunter (Linnaeus,
1758), ouriço-do-mar verde Lytechinus variegatus (Lamarck, 1816), mexilhões
Perna perna (Linnaeus, 1758), estrelas do mar Oreaster reticulatus (Linnaeus,
1758) e Echinaster brasiliensis (Müller & Troschel, 1842) foram coletados em
São Sebastião - SP, por meio de mergulho autônomo. Os ouriços e os
mexilhões foram mantidos por uma hora em água do mar corrente, para
eliminar possíveis substâncias químicas presentes em suas carapaças.
Enquanto espécimes de L. variegatus e Perna perna foram colocados em
tanques com água do mar corrente para uso posterior; os de E. lucunter
permaneceram em aquários de vidro (50x20x50cm) com capacidade de 25L e
suprimento contínuo de água do mar (cinco ouriços por caixa) por um período
de 24h para aclimatação. Cada indivíduo de E. lucunter recebeu marcações
numeradas em seus espinhos, permitindo a identificação de cada ouriço, que
foi utilizado somente uma vez durante todo o experimento. As estrelas-do-mar
foram mantidas isoladas individualmente por 7 dias em tanques de 30L com
água do mar corrente, para que qualquer resquício de alimento fosse
eliminado. Os animais foram mantidos sob fotoperíodo de 12h de claro e de
escuro.
2.b.1. Delineamento experimental: odor de predador
Nossa estratégia experimental foi avaliar se o Echinometra lucunter é
capaz de responder a pistas químicas de animais predadores e não
predadores. Para tal, utilizamos odor de estrelas-do-mar equinívora Oreaster
reticulatus alimentadas com ouriço coespecífico (E. lucunter), heteroespecífico
(Lytechinus variegatus), com mexilhões (Perna perna) ou em jejum (1 estrela
por tratamento). Testamos ainda o odor de estrelas-do-mar não equinívoras (27
estrelas) Echinaster brasiliensis, alimentadas com mexilhões (P. perna),
controlando qualquer resposta inespecífica dos E. lucunter ou simplesmente
- 8 -
adicionamos água do mar não condicionada, controlando, assim, os
procedimentos laboratoriais.
O estímulo do predador foi preparado através da imersão de uma
estrela-do-mar em um aquário com água do mar corrente. Cada estrela
recebeu o equivalente a 5% de seu peso em alimento, de acordo com cada
tratamento (Tabela 1). O alimento foi mantido no aquário das estrelas por 24h.
Ao término deste período, as estrelas foram retiradas do tanque, lavadas em
água do mar corrente e colocadas em novos aquários com água do mar
sintética, evitando-se a presença de qualquer odor vindo do suprimento de
água do mar do ambiente. Como houve diferença de tamanho entre as
estrelas, estabelecemos a razão de 300g de massa corpórea para cada 2L de
água, para evitar possíveis diferenças na ‘concentração’ dos odores (Tabela 1).
As estrelas foram mantidas em água do mar sintética por 24h, sob aeração
constante e sem sistema de filtragem ou renovação de água, para que as
substancias químicas liberadas pelas estrelas não fossem eliminadas. Após
este período, a água do aquário foi filtrada com lã de vidro (Chivers & Smith,
1994), distribuída em alíquotas de 500ml e congelada para uso posterior
(Hagen et al, 2002).
Tabela 1. Produção dos odores experimentais
Estrela do
mar
Peso total da
estrela (g)
5% peso da estrela
(g) em alimento
Água
artificial (L)
O. reticulatus
1245
62,25
E. lucunter
8,30
O. reticulatus
1285
64,25
L. variegatus
8,57
O. reticulatus
1750
87,5
P. perna
11,67
O. reticulatus
2150
107,5
água do mar
14,33
E. brasiliensis
755
37,75
P. perna
5,03
Controle
0
0
água do mar
5,00
As estrelas foram alimentadas com gônadas de ouriços e com mexilhões sem conchas.
2.b.2. Delineamento experimental: extrato das presas
Para avaliar se o Echinometra lucunter responde a pistas químicas de
animais fisicamente injuriados por um potencial ataque de predador, utilizamos
extrato de ouriço coespecífico E. lucunter, heteroespecífico Lytechinus
- 9 -
variegatus, de mexilhões Perna perna e água do mar sintética não
condicionada (controlando, assim, os procedimentos laboratoriais).
O extrato dos animais foi preparado utilizando 100g de massa corpórea
total do animal macerado diluído em 500ml de água marinha sintética. Dessa
solução, 80ml foram diluídos em 5L de água marinha sintética, separados em
alíquotas de 500ml e congeladas para uso posterior (Hagen et al, 2002).
2.b.3. Delineamento experimental: aspectos gerais
Os ouriços foram mantidos em grupos de cinco animais por aquário com
água do mar corrente. Para que o odor não fosse eliminado do aquário antes
do tempo total de observação, o sistema de água corrente era desligado e os
aquários eram mantidos com aeração constante com 1h de antecedência do
início dos experimentos. As alíquotas de estímulos (odores ou extratos) foram
então descongeladas e colocadas nos aquários dos ouriços. O comportamento
dos ouriços foi observado durante 5 minutos antes e 15 minutos após a adição
de algum estímulo químico nos tanques. Nossa unidade amostral foi um grupo
de 5 ouriços, dez réplicas foram realizadas em cada tratamento.
2.c. Observação comportamental
Utilizamos uma classificação binária para quantificação do estiramento
dos pés ambulacrários e movimento dos espinhos, ou seja, atribuímos valor 1
quando o comportamento ocorria e zero em sua ausência:
1) Estiramento dos pés ambulacrários: os pés ambulacrários podem
estar retraídos (0) ou estirados (1).
2) Movimento dos espinhos: o animal pode não apresentar (0) ou
apresentar (1) movimentação dos espinhos.
No caso da agregação dos ouriços, considerada apenas quando os
espinhos de dois ou mais animais intercalavam-se, a quantificação foi realizada
da seguinte forma (Tabela 2):
3) Agregação: animais separados (0), em dupla (2), em trio (3), quatro
(4) ou cinco (5) animais.
- 10 -
Tabela 2. Quantificação do comportamento de agregação do ouriço E. lucunter.
Agrupamento de ouriços
Valor individual
Valor total por aquário
0
0
2+2
4
2+2, 2+2
8
3+3+3
9
2+2, 3+3+3
12
4+4+4+4
16
5+5+5+5+5
25
Além desses comportamentos, foi quantificada a dispersão, que
representa o nível de deslocamento no espaço em relação ao baricentro de
cada animal. Para tal, o fundo do aquário foi dividido em quadrantes de 10 cm
e a posição no espaço foi estimada pela presença da maior porção do ouriço
em um dado quadrante. Esses dados foram dispostos em eixo X-Y. A posição
média de cada ouriço no eixo X e no eixo Y são as coordenados do baricentro
médio (calculada a cada 10 min). Esse procedimento foi adaptado do trabalho
anterior de Jordão & Volpato (2000).
2.d. Análise estatística
Os dados analisados foram as médias de cada grupo de 5 ouriços para
cada parâmetro. Os valores pós-estímulo foram subdivididos em períodos de
5min, para que o valor pré-estimulo (5 min) fosse subtraído dos mesmos,
permitindo que cada indivíduo atuasse como seu próprio controle; e utilizamos
esse tempo total corrigido em nossas análises.
Para comparar os valores entre os tratamentos, utilizamos o teste de
Kruskal-Wallis e, quando necessário, esses testes foram complementados pelo
- 11 -
teste de Newman-Keuls. Diferenças estatísticas foram consideradas quando
p<0,05.
- 12 -
3. Resultados
3.a. Odor do predador
O teste de Kruskal-wallis revelou diferenças estatísticas entre os
diferentes odores para o estiramento dos pés ambulacrários (p=0,0012). O
perfil de estiramento dos pés ambulacrários (Figura 1) em E. lucunter não
apresentou diferenças entre os odores de O. reticulatus alimentada com E.
lucunter, L. variegatus e P. perna, mas diferiu dos odores em jejum, de
Echinaster e do controle.
Figura 1. Perfil de estiramento dos pés ambulacrários (média ± d.p.) de Echinometra lucunter
para cada tratamento. Médias que não compartilham a mesma letra são estatisticamente
diferentes (Kruskal-Wallis, p<0,05; n=10).
A movimentação dos espinhos (Figura 2) não diferiu entre os odores de
Oreaster reticulatus em jejum ou alimentada com E. lucunter, mas diferiu entre
estes e os demais odores de Oreaster, Echinaster e do controle (Kruskal-
Wallis, p=0,0136).
- 13 -
Figura 2. Movimentação dos espinhos (média ± d.p.) de Echinometra lucunter para cada
tratamento. Médias que não compartilham a mesma letra são estatisticamente diferentes
(Kruskal-Wallis, p<0,05; n=10).
Não houve diferença estatística na agregação (Figura 3) ou na dispersão
(Figura 4) dos ouriços entre os tratamentos (Kruskal-Wallis, p>0,05).
Figura 3. Agregação (média do número de ouriços ± d.p.) de Echinometra lucunter para cada
tratamento. Médias que não compartilham a mesma letra são estatisticamente diferentes
(Kruskal-Wallis, p<0,05; n=10).
- 14 -
Figura 4. Dispersão (média ± d.p.) de Echinometra lucunter para cada tratamento. Médias que
não compartilham a mesma letra são estatisticamente diferentes (Kruskal-Wallis, p<0,05;
n=10).
3.b. Extrato das presas
O estiramento dos pés ambulacrários de Echinometra lucunter (Figura 5)
não apresentou diferença entre os extratos de E. lucunter e Lytechinus
variegatus. Porém, o perfil de estiramento de E. lucunter foi maior quando
comparado ao extrato de mexilhão e ao controle (Kruskal-Wallis, p=0,0187).
Figura 5. Perfil de estiramento dos pés ambulacrários (média ± d.p.) de Echinometra lucunter
para cada tratamento. Médias que não compartilham a mesma letra são estatisticamente
diferentes (Kruskal-Wallis, p<0,05; n=10).
- 15 -
A movimentação de espinhos dos ouriços do mar (Figura 6) foi
significativamente menor para o controle, quando comparado aos extratos de
E. lucunter, L. variegatus e mexilhão (Kruskal-Wallis, p=0,0004).
Figura 6. Movimentação dos espinhos (média ± d.p.) de Echinometra lucunter para cada
tratamento. Médias que não compartilham a mesma letra são estatisticamente diferentes
(Kruskal-Wallis, p<0,05; n=10).
O número de ouriços agregados (Figura 7) no extrato de E. lucunter foi
maior quando comparado ao número de ouriços nos extratos de mexilhão e
controle, mas não diferiu do valor de L. variegatus (Kruskal-Wallis, p=0,0313).
Figura 7. Agregação (número de ouriços ± d.p.) de Echinometra lucunter para cada tratamento.
Médias que não compartilham a mesma letra são estatisticamente diferentes (Kruskal-Wallis,
p<0,05; n=10).
- 16 -
Não houve diferença nos valores de dispersão dos ouriços (Figura 8)
entre os tratamentos (Kruskal-Wallis, p=0,7813).
Figura 8. Dispersão (média ± d.p.) de Echinometra lucunter para cada tratamento. Médias que
não compartilham a mesma letra são estatisticamente diferentes (Kruskal-Wallis, p<0,05;
n=10).
- 17 -
4. Discussão
4.a. Odor do predador
O padrão de estiramento dos pés ambulacrários em E. lucunter, para
diferentes odores de predadores, indica que os ouriços reconhecem o
predador, desde que esse tenha se alimentado, independentemente da presa
que ele consumiu. A resposta frente ao predador que não se alimentou foi mais
variável, sendo estatisticamente similar aos grupos controles (sem odor e odor
de estrela não equinívora) e aos odores de predador. Isso indica que o
predador é reconhecido quimicamente se este se alimentou, mas quando em
jejum, a resposta sugere que ele pode ser reconhecido ou não. Por outro lado,
os ouriços são capazes de diferenciar estrelas equinívoras de não equinívoras,
similar ao experimento de Scheibling & Hamm (1991), onde ouriços da espécie
Strongylocentrotus droebachiensis responderam ao odor do caranguejo
equinívoro Cancer irroratus, mas não ao odor de Carcinus maenas, que não
utiliza o ouriço-do-mar como alimento.
Enquanto metade dos ouriços Strongylocentrotus droebachiensis
expostos ao odor de peixe-lobo (Anarhichas lupus, alimentado com
coespecífico) cessaram movimento (Hagen et al, 2002); E. lucunter não
respondeu alterando sua atividade locomotora. Contudo, eles aumentaram o
movimento dos espinhos para o odor de predador alimentado com coespecífico
e apresentaram um padrão de resposta variável para o predador em jejum.
Durante a predação, peixes e caranguejos retiram os ouriços do substrato e
começam a se alimentar pela região oral, enquanto as estrelas-do-mar evertem
seu estômago para o interior dos ouriços pelo orifício anal e, portanto, não
precisam retirá-los do substrato. Assim, diferentes padrões de respostas
tornam-se necessários, e são dependentes do tipo de predador forrageando
num determinado local. Então, a movimentação dos espinhos dos ouriços é
eficiente para evitar a aproximação da estrela-do-mar, mas não de outros
potenciais predadores, como peixes e caranguejos, explicando a diferença de
resultados entre esse experimento e de Hagen et al (2002).
Conforme descrito por Hagen et al (2002), os padrões de respostas ao
odor do predador são modulados pela dieta do mesmo, ou seja, quando o
- 18 -
predador se alimenta de coespecífico da presa, a resposta é mais intensa do
que a exibida frente ao estímulo do predador alimentado com algum animal
heteroespecífico. Neste experimento, E. lucunter apresentou o mesmo padrão,
ou seja, respostas mais pronunciadas quando exposto ao odor de estrela-do-
mar equinívora alimentada com coespecifico, quando comparadas aos demais
odores. Isto mostra que E. lucunter foi capaz de reconhecer Oreaster
reticulatus como potencial predador (Guzman & Guevara, 2002), desde que
alimentada, e tal capacidade de reconhecimento depende da dieta do
predador, modulando a intensidade da resposta, sendo maior frente aos
predadores que se alimentaram de coespecíficos.
4.b. Extrato das presas
Neste estudo, observamos que E. lucunter estirou os pés ambulacrários
frente aos extrato de E. lucunter e L. variegatus, enquanto que retraiu para o
extrato de mexilhão e para o controle (água do mar sintética). Em relação ao
movimento dos espinhos, qualquer um dos extratos contendo odor animal
(extrato de E. lucunter, L. variegatus ou mexilhão) induz aumento de
movimentação, porém, na ausência de odor não há movimentação dos
espinhos. Em ouriços-do-mar, tanto os pés ambulacrários quanto os espinhos
possuem receptores químicos e mecânicos (Sloan & Campbell, 1982). Porém,
os pés ambulacrários são mais sensíveis a pistas químicas, uma vez que
apresentam a função de localizar o alimento, enquanto os espinhos oferecem
maior proteção ao animal. Assim, o perfil de resposta dos pés ambulacrários
mostra que E. lucunter distingue pistas químicas de ouriços coespecíficos e
heteroespecíficos, mas não a pistas químicas liberadas por outro animal
simpátrico filogeneticamente distante, neste caso, o mexilhão. Já para o perfil
de movimentação dos espinhos, tal resposta sugere que pelos espinhos os
ouriços distinguem odor de presas coespecíficas e heteroespecíficas e
respondem a esses estímulos na mesma magnitude.
Considerando conjuntamente tanto as respostas dos pés ambulacrários
quanto dos espinhos, observamos um aumento de respostas induzidas pelos
odores conforme aumenta a proximidade filogenética da presa. Essa
- 19 -
possibilidade parece plausível, pois um estímulo vindo de coespecíficos ou de
um animal simpátrico filogeneticamente próximo ou não tende a ter diferentes
significados, em termos de relevância em indicar risco de morte.
Provavelmente, isso deve ocorrer vindo exatamente dos processos associados
à evolução destes sistemas sinalizador-receptor, ou seja, o primeiro sistema
selecionado deve ter sido entre presas coespecíficas e os outros surgiram
posteriormente. Além disso, os extratos de ouriço devem possuir alguma(s)
substância(s) que o de mexilhão não possui, ou apresenta concentração
diferencial das mesmas substâncias, levando a diferentes intensidades de
respostas.
Uma vez que as informações do ambiente são captadas pelos espinhos
e pés ambulacrários, a reposta motora é efetivada. As principais respostas anti-
predatórias em ouriços são fuga (Campbell et al, 2001); redução do movimento
(Hagen et al, 2002) e agregação dos animais (Hagen & Mann, 1994; Campbell
et al, 2001). Para testar estes parâmetros, observamos a locomoção dos
animais, por meio da avaliação da dispersão dos mesmos em relação a seu
baricentro, e ao nível de agregação dos ouriços. Enquanto neste experimento,
não detectamos resposta locomotora frente ao odor de presas injuriadas,
Campbell et al (2001) evidenciaram alta taxa de locomoção para ouriços
Echinus eculentus e Psammechinus miliaris expostos a extratos de
coespecíficos, assim como L. variegatus e Tripneustes ventricosus (Vadas &
Elner, 2003). Por outro lado, os ouriços E. lucunter apresentaram maior taxa de
agregação para os estímulos de E. lucunter e L. variegatus quando
comparados aos estímulos de mexilhão e do controle sem odor, respondendo
somente ao extrato de ouriços. Similarmente, Strongylocentrotus
droebachiensis também se agregam quando expostos a extrato de
coespecíficos (Hagen et al, 2002; Mann et al, 1984).
Avaliando a resposta comportamental dos ouriços expostos a extratos
de presas em potenciais, podemos observar o seguinte padrão: o estiramento
dos pés ambulacrários faz com que os ouriços se agreguem; uma vez
agregados, os animais diminuem a movimentação dos espinhos e sem a
necessidade de ampla locomoção, permanecem em grupos num determinado
- 20 -
local. Dessa forma, a resposta anti-predatória torna-se eficiente, pois ouriços
agrupados dificultam a manipulação por potenciais predadores (Mann, 1982;
Bernstein et al, 1983).
4.c. Comentários gerais
Considerando as respostas induzidas pelos odores de predador e de
presas injuriadas, podemos dizer que os ouriços pretos devem ser capazes de
utilizar essas duas fontes de informações sensoriais químicas para se
defenderem das estrelas equinívoras. Quando o predador se alimentou, o
ouriço o reconheceu provavelmente pelo processo de marcação química
(‘labelling’) do predador, facilitando as ações defensivas. Além disso, alguns
estímulos são mais relevantes do que outros, como no caso dos predadores
que se alimentaram de coespecíficos. Por outro lado, quando o predador está
em jejum, ele não possui a marcação química e, de fato, seu reconhecimento
não foi tão evidente. Um predador em jejum obviamente está mais propício a
se alimentar e, portanto, é o que oferece maior risco para as presas. Como se
defender nessa situação? Nesse caso, os odores vindos de presas injuriadas
devem ser as principais pistas. De fato, os E. lucunter foram eficientes em
distinguir e responder a esse tipo de pista química, sendo as mais relevantes
aquelas vindas de outros ouriços coespecíficos ou heteroespecíficos. O odor
de mexilhão injuriado fisicamente induz resposta mais fraca, sugerindo uma
relação filogenética em respeito às substâncias (tipo ou concentração)
presentes em tais fatores químicos.
Um último comentário remete a possível evolução desses mecanismos
de reconhecimento dos predadores por pistas químicas nos vertebrados. Este
estudo mostra que ouriços-do-mar Echinometra lucunter são capazes de
identificar potenciais predadores, além de distinguir e reagir a diferentes
extratos de animais, coespecíficos ou não. Essas respostas, já documentadas
em peixes (Giaquinto & Volpato, 2001; Brown et al, 2004; Barreto & Hoffmann,
2007 a, b, c; Speedie & Gerlai, 2008), mamíferos (Boyles & Storm, 2007) e
outros vertebrados (Chivers, 1999; Martin, 2001), indicam que possivelmente
- 21 -
sua evolução nos vertebrados possui uma base nos Echinodermata, táxon
basal dos deuterostômios.
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