( PDF ) Predação e defesa em anuros: revisão, descrição e evolução

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PREDAÇÃO E DEFESA EM ANUROS:

REVISÃO, DESCRIÇÃO E EVOLUÇÃO

LUÍS FELIPE TOLEDO

Tese apresentada ao Instituto de Biociências

da Universidade Estadual Paulista “Julio de

Mesquita Filho”, Campus de Rio Claro,para

a obtenção do título de Doutor em Ciências

Biológicas (Área de Concentração:Zoologia)

Rio Claro

Estado de São Paulo – Brasil

Agosto de 2007

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PREDAÇÃO E DEFESA EM ANUROS:

REVISÃO, DESCRIÇÃO E EVOLUÇÃO

LUÍS FELIPE TOLEDO

Orientador: Prof. Dr. CÉLIO FERNANDO BAPTISTA HADDAD

Tese apresentada ao Instituto de Biociências

da Universidade Estadual Paulista “Julio de

Mesquita Filho”, Campus de Rio Claro,para

a obtenção do título de Doutor em Ciências

Biológicas (Área de Concentração:Zoologia)

Rio Claro

Estado de São Paulo – Brasil

Agosto de 2007

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FEAR OF THE DARK

Tammy Akeo

dapted by

Sombra

In the night, the “cururu frog” runs

Looking back, jump after jump,

Hoping not to see anything.

Its eyes tremble in fear as it slows

Searching the dark for its predators.

The frog watches the dark just as the predator watches the

frog.

The eyes of the predator dance as the frog moves,

Carefully watching each and every motion.

The frog scans the black around him,

Quickly analyzing all that it sees.

The frog is safe as long as its eyes don’t see the predator’s.

Nothing catches the frog eyes, and it lets out a sigh of relief.

Then the frog hears it, the sound of breathing,

Slow and steady it turns around

Wide-eyed with fear

And looks into the eyes that have watched it.

A smile spreads across his face realizing the game is over.

The frog eyes, wide with terror, stare back at his finally.

His eyes gazed deep into the frog

To a place no one is allowed.

Now cornered, the frog turns to the predator with begging eyes,

Longing to be somewhere else, anywhere but here.

And now, if you where the cururu,

what should you do?

AGRADECIMENTOS

Ao prof. Célio Fernando Baptista Haddad a quem devo em muito pelo que hoje sei

sobre anfíbios, pelo suporte, orientação e amizade, principalmente durante os infinitos

cafezinhos que tomamos...

Aos pesquisadores, herpetólogos e colegas de laboratório que contribuíram

constantemente (trazendo bichos, conversando, sugerindo, etc...) para minha formação, seja

no campo, em laboratório ou no bar; principalmente: André Pardal Antunes, Anne d’Heursel e

Flávio Baldisseri, Ariovaldo Cruz Neto, Carlos Jared e Martinha, Cinthia Brasileiro, Cynthia

Prado, Daniel Loebmann, Denis Andrade, Dina, Fausto Nomura, Ingrid, Itamar Martins, Ivan

Sazima, João Kiwi Giovanelli, João Portuga Alexandrino e Maria Guimarães, Julian

Faivovich, Juliana Zina, Kelly Zamudio e Harry Greene, Lorena Guimarães, Luís Giasson,

Márcio Martins, Marcos Grid-Papp, Olívia Araújo, Otávio Marques, Paulo Perereca Garcia,

Ricardo Ribeiro, Ricardo Sawaya, Rodrigo Lingnau, Rogério Bastos, Tiago Gomes, Tiago

Vasconcelos e Vanessa.

Ao pessoal extracurricular que sempre me acompanhou nas horas vagas: Milho

Xangrilá, Fábio Longarina e TC, Prima, Lye, Akio, Cauré, Yara, Sabrina, Ariane, Du

Murakami, Indra Rani e Olívia, Totó, Gaúcho e Jose, Tozetti, Cynthia e Zara, Leandrão e

Priscila, Joana e Luís, Tati Tiemi, Ana Têta, Bomba, Paul, Ganso, Júlia, Natália, Michel,

Thaís Kubick, Alê, Érika, Poli, Ju, Fer, Gabi, Vagninho, Toninho, Vanessa e Daniel,

Marquinhos, Dirceu e a toda a galera do Sujinho’s e de todas as noitadas inimagináveis.

A todos os alunos das UNESPs de Rio Claro e Jaboticabal pelo que me ensinaram nas

minhas aulas, especialmente com suas dúvidas capciosas.

Aos meus sócios da Fauna Pro, BH e Denis, e outros parceiros, principalmente Marina

e Sueli, que sempre tornaram o campo inusitado e possibilitaram diversas viagens pelo Brasil,

fundamental para minha tese.

Ao povo de sampa, principalmente Alexsandra, Quito, Gus, Raf’s, Amaral, Ivan,

Limão, Evandro e Bel, os quais eternamente farão parte de minhas conquistas.

À Olívia por tudo que me ensinou, pelo companheirismo e amor, os quais parecem ser

infinitos. Por todas as nossas passagens.

A toda minha família, mas essencialmente aqueles sem os quais tudo ficaria muito

mais difícil: Regina, Cris, Neide, Iza, Jair, Eliza e Raphael.

Por fim, à CAPES pela bolsa concedida.

iii

ÍNDICE

Resumo ................................................................................................................

Abstract ................................................................................................................

Introdução Geral ..................................................................................................

Material e métodos ..............................................................................................

Resultados ............................................................................................................

CAPÍTULO 1: Anuran egg predators and the evolution of reproductive modes

CAPÍTULO 2: Predation of juvenile and adult anurans by invertebrates:

current knowledge and perspectives …................................................................

CAPÍTULO 3: Anurans as prey: an exploratory analysis and size relationships

between predators and their prey ……………………………………………….

CAPÍTULO 4: When frogs scream! A review of anuran defensive

vocalizations …………………………………………………………...……….

CAPÍTULO 5: Behavioral defenses of anurans: an overview ………………….

CAPÍTULO 6: Colors and mimicry as defensive strategies of anurans .……….

Considerações Finais ...........................................................................................

001

002

003

006

010

017

051

065

101

151

207

237

RESUMO GERAL

Até a presente tese, a informação sobre predação e estratégias defensivas em anuros

estava fragmentada e desconexa na literatura científica. Na ausência de uma revisão

sobre o tema, algumas especulações foram geradas baseadas nas impressões pessoais de

diversos pesquisadores. Por exemplo, existem muitos ou poucos relatos de anuros sendo

apresados? Um determinado comportamento defensivo já foi descrito em algum lugar,

ou é inédito? Qual a relação entre os predadores e os mecanismos de defesa dos anuros?

Essas e outras perguntas estavam em aberto. Mesmo em livros texto, os quais

geralmente revisam os assuntos abordados de forma abrangente, nota-se o parco

conhecimento sobre o tema, sendo estes sempre os menores capítulos dos livros e de

conteúdo razoavelmente superficial. Todavia, muita informação já foi gerada e muita

ainda está por vir. É nesse sentido que idealizamos e realizamos o presente estudo,

visando reunir grande parte do conhecimento atual e gerar novas previsões e hipóteses

testáveis. Assim, relacionamos os predadores atuais e naturais dos anfíbios anuros

(incluindo as desovas e pós-metamórficos) e revisamos as principais estratégias

defensivas dos adultos (pós-metamórficos). Muitos dados apresentados são inéditos e

outros compilados da literatura, mas ambos analisados de maneira integrada e sempre

dando enfoque evolutivo nas discussões apresentadas. Consideramos este estudo um

ponto inicial para compreendermos mais profundamente as estratégias defensivas dos

anuros e sua relação com os predadores naturais.

ABSTRACT

Until the present moment, the information about defensive strategies and predation

upon anurans was fragmented and disconnected in the scientific literature. In the

absence of an overview of the subject, some speculations have been raised based on

personal points of view of several scientists. For example, are there many or few reports

of predation upon anurans? A specific defensive behavior has already been described or

not? How is the relationship between the defensive strategies and predator mechanisms?

These and odder questions were hard to answer. Even in text books, where the subjects

are treated in a broad way we can notice the poor knowledge of the subject and these are

always the shorter and superficial chapters. However, many information is already

available and many is about to come. Therefore, we idealized and did the present thesis,

aiming to joint a large part of the current knowledge and promoting some previsions

and testable hypotheses. So, we related the actual and natural predators of anurans

(including eggs and post-metamorphics) and reviewed the main defensive strategies of

the adults (post-metamorphics). A great amount of the data presented is novel and other

set of data were found in the available literature, but both were analyzed simultaneously

with an evolutive approach. We consider this thesis a starting point of a deeper

comprehension of the anurans’ defensive strategies and their relationship with natural

predators.

INTRODUÇÃO

Anfíbios anuros são apresados por uma série de animais, desde pequenos

invertebrados (e.g., Toledo, 2003) a vertebrados de grande porte (e.g., Martins et al.,

1993; Canale & Lingnau, 2003), provavelmente em decorrência de sua grande

abundância na natureza, tamanho relativamente pequeno e pele macia (Duellman &

Trueb, 1994). Sendo assim, ao longo de sua história evolutiva, a intensa pressão seletiva

causada pela predação, deve estar intimamente relacionada ao surgimento de uma

grande diversidade de estratégias defensivas, observadas nas espécies atuais (e.g.,

Edmunds, 1974; Ryan, 1985; Hödl & Amézquita, 2001). Tais adaptações podem ser

categorizadas como ecológicas, morfológicas, morfofisiológicas e/ou comportamentais.

Como estratégias defensivas ecológicas, destacam-se a utilização de abrigos

durante o repouso (e.g., Stewart & Rand, 1991; Michael, 1997) ou durante a atividade

(e.g., vocalização: Hartmann, 2004) e o fato de que muitas espécies investem em uma

prole numerosa e possuem modos reprodutivos que podem conferir proteção contra

predação (e.g., Heyer, 1969; Haddad & Sawaya, 2000).

Quanto à morfologia, considera-se que o padrão de coloração dos indivíduos

atua como elemento defensivo primário ou secundário e ocorre de diferentes maneiras.

A mais difundida entre os anuros é a camuflagem (Hödl & Amézquita, 2001), a qual

pode imitar o padrão de cores e formas do hábitat em que a espécie ocorre, ou atribui

aos indivíduos um padrão diruptivo (Duellman & Trueb, 1994). Existem também

padrões de coloração que podem confundir os predadores ao dar-lhes a impressão de

que a presa é maior do que seu tamanho real (referências em Duellman & Trueb, 1994).

Ademais, o polimorfismo (e.g., Hoffman & Blouin, 2000; Bourne, 2001), o mimetismo

e/ou o aposematismo (e.g., Symula et al., 2001; Vences et al., 2003) também atuam

como estratégias defensivas contra predadores visualmente orientados (Duellman &

Trueb, 1994). Além do padrão de coloração, algumas características morfológicas

também podem atuar como causadoras de padrões diruptivos ou de camuflagem.

Diversas espécies possuem estruturas dérmicas (e.g., chifres, pregas tarsais e apêndices

calcâneos) que modificam o contorno do corpo dificultando sua localização por

predadores (Sazima, 1978; Duellman & Trueb, 1994).

Dentre os recursos defensivos morfofisiológicos, o mais difundido é a presença

de glândulas epidérmicas (revisão em Toledo & Jared, 1995), as quais podem secretar,

por exemplo, substâncias adesivas (Manzanilla et al., 1998; Kwet & Solé, 2002),

odoríferas (Sazima, 1974; Waye & Shewchuk, 1995; Grant, 2001; Kizirian et al., 2003)

e/ou tóxicas, de irritantes (Jazen, 1962; Powell & Lieb, 2002) a letais (Rabor, 1952;

Daly & Meyers, 1967; Tokuyama & Daly, 1983). Em alguns casos, essas secreções

revelaram-se eficazes contra diversos predadores, tais como anfíbios (Formanowicz Jr.

& Brodie Jr., 1979), répteis (Brodie Jr., 1978; Manzanilla et al., 1998), aves (Brodie Jr.

& Nussbaum, 1987) e mamíferos (Brodie Jr. & Formanowicz Jr., 1981; Pearl & Hayes,

2002). Contudo, em muitas outras situações, as toxinas secretadas parecem não conferir

proteção aos anuros, sendo estes apresados por insetos, peixes, anfíbios, répteis e aves

(ver Cardoso & Sazima, 1976; Haddad & Bastos, 1997; Cochran & Cochran, 2003).

Ademais, alguns predadores apresentam estratégias comportamentais e fisiológicas

especializadas para a dieta de anuros potencialmente venenosos (ver Frazer, 1973).

Todos os mecanismos defensivos mencionados acima podem ou devem ser

executados através de comportamentos simples ou elaborados. Alguns comportamentos

estão associados à morfologia, como direcionar as glândulas e/ou regiões com coloração

aposemática em direção ao possível predador (Hanson & Vial, 1956; Sazima &

Caramaschi, 1986; Torr, 1991; Williams et al., 2000), ou realizar posturas em que

padrões diruptivos se acentuem (Sazima, 1978; Rocha et al., 1998; Garcia, 1999).

Caracteres morfológicos como espinhos e dentes, além de suas funções normais (e.g.,

estímulo sexual e alimentação, respectivamente), também podem ser utilizados contra

predadores em potencial (Vaz-Ferreira & Gehrau, 1975; Hartmann et al., 2003).

Algumas das estratégias defensivas são comuns a muitas espécies, como

tanatose (Zamprogno et al., 1998; Abbadié-Bisogno et al., 2001; Gramapurohit et al.,

2001), inflar o corpo (Hödl & Amézquita, 2001) e emitir gritos de agonia (Sazima,

1975; Hödl & Gollmann, 1986; Azevedo-Ramos, 1995; Williams et al., 2000). Outras

estratégias talvez sejam comuns a todas as espécies de anuros, como, por exemplo, o

comportamento de fuga (Duellman & Trueb, 1994; Williams et al., 2000). Por outro

lado, existem estratégias que são conhecidas apenas para algumas espécies (ver

Channing & Howell, 2003; Hartmann et al., 2003).

Além de variar de maneira interespecífica, alguns comportamentos defensivos

podem variar de maneira intraespecífica. Neste último caso podem variar ao longo da

distribuição geográfica da espécie (Bjager, 1980; Williams et al., 2000) ou conforme a

lateralidade dos indivíduos (Robins et al., 1998). Alguns comportamentos estão

relacionados ao posicionamento das glândulas secretoras de veneno (Sazima &

Caramaschi, 1986; Williams et al., 2000), outros estão relacionados à filogenia dos taxa

envolvidos (Summers & Colugh, 2001; Hödl & Amézquita, 2001) e outros consistem de

convergências etológicas entre espécies ecologicamente semelhantes (Sazima, 1975;

Garcia, 1999). A execução de comportamentos defensivos pode estar ainda relacionada

a condições momentâneas, como condições fisiológicas (Gomes et al., 2002), durante o

cuidado parental (Vaz-Ferreira & Gehrau, 1975; Giaretta & Cardoso, 1995; Toledo et

al., 2004) ou durante as agregações reprodutivas (Tuttle et al., 1982).

Algumas das estratégias defensivas possuem nomes específicos, como tanatose

(Hartmann et al., 2003; McCallum et al., 2003), comportamento de fuga (McCallum et

al., 2003) ou mordidas (Giaretta & Cardoso, 1995; Hartmann et al., 2003). Todavia,

muitos dos comportamentos defensivos registrados ainda não possuem nomes

específicos, havendo necessidade de realizar uma descrição sucinta toda vez que nos

referimos a estes. Este é, por exemplo, o caso do comportamento de esticar as pernas

traseiras para trás e manter o corpo achatado rente ao solo (e.g., Sazima, 1975; Garcia,

1999), o comportamento de entrelaçar as pernas e erguê-las, mantendo as costas em

contato com o solo (Channing & Howell, 2003), ou o comportamento manter a porção

anterior do corpo em contato com o solo e erguer a porção posterior do corpo (Sazima

& Caramaschi, 1988; Kizirian, 2003). Ademais, poucos são os estudos que avaliaram a

eficácia das estratégias defensivas utilizadas pelos anuros (Sazima, 1974; Formanowicz

& Brodie, 1979; Manzanilla et al., 1998; Rödel & Braun, 1999; Pearl & Hayes, 2002) e

quase nada se conhece sobre a evolução dos diferentes comportamentos defensivos

(e.g., Williams et al., 2000).

Neste contexto, o presente estudo realiza uma revisão dos comportamentos

defensivos conhecidos para diferentes famílias de anuros; descreve comportamentos

inéditos; sugere nomes categóricos (em Inglês a princípio) apropriados a cada um dos

comportamentos abordados; realiza um mapeamento dos comportamentos sobre árvores

filogenéticas atuais (e.g., Faivovich et al., 2005; Frost et al., 2006; Grant et al., 2006)

para inferir sobre a origem dos comportamentos defensivos (e.g., origem filogenética vs.

convergência ecológica); e levanta hipóteses sobre a real eficiência dos comportamentos

na presença de predadores em potencial.

MATERIAL & MÉTODOS

Área de Estudo

Para a realização do presente estudo, além de informações extraídas da literatura,

de relatos de inúmeros pesquisadores (mencionados nos respectivos capítulos) e de

animais vivos encaminhados ao laboratório de herpetologia, foram realizadas diversas

coletas em campo, de acordo com a disponibilidade de recursos financeiros e tempo. Os

56 municípios visitados (em 14 Estados) estão listados a seguir. Entre parênteses estão

algumas localidades específicas.

ALAGOAS

: Passo de Camarajibe; AMAZONAS: Manaus e Presidente Figueiredo;

BAHIA

: Caraíva, Feira de Santana, Ilhéus, Una, Uruçuca, Salvador (capital e praia do

forte) e Sooretama; ESPÍRITO SANTO

: Anchieta, Aracruz, Conceição da Barra e

Jaquaré; GOIÁS

: Alto Paraíso (Vale da Lua e Chapada dos Veadeiros) e São João

D’Aliança; MINAS GERAIS

: Camanducaia (Monte Verde), Grão Mogol, Pirapora, São

Roque de Minas (Serra da Canastra), Santana do Riacho (Serra do Cipó) e São Tomé

das Letras; MATO GROSSO DO SUL

: Três Lagoas; PARÁ: Belém; PARANÁ: São

José dos Pinhais e Tijucas do Sul; PERNAMBUCO

: Fernando de Noronha e

Tamandaré; RIO GRANDE DO SUL

: São Francisco de Paula; SANTA CATARINA:

Angelina, Itapema, Lages, Mafra, Rancho Queimado e Treviso; SERGIPE

: Itabaiana;

SÃO PAULO

: Apiaí e Iporanga (PETAR), Barra do Turvo (PEJ), Bertioga, Botucatu,

Campinas (Barão Geraldo), Campos do Jordão, Cananéia (PEIC), Cotia, Iguape (PEJ),

Itirapina (EEI), Pilar do Sul, Piracicaba, Ribeirão Branco, Rio Claro (FEENA, MSJ e

Itapé), Santa Rita do Passa Quatro, São Luiz do Paraitinga (PESM-NSV), São Sebastião

(Maresias), Sorocaba, Ubatuba (PEIA e PESM-NP).

Coleta de dados

A cada encontro com anfíbios anuros na natureza foram registrados dados

gerais, como: I) a localidade e data; II) bioma e microambiente ocupado; III) período da

observação (diurno ou noturno); IV) temperatura do ar; V) espécie; VI) comprimento

rostro-cloacal (CRC: medido com paquímetro de 0,05 mm de precisão); VII) sexo e

classe de idade do indivíduo (juvenil ou adulto) (ver ficha de campo).

Com relação ao comportamento foram registrados: I) a atividade do anuro no

momento do encontro; II) a reação do anuro à aproximação do pesquisador; III) a reação

durante a tentativa ou captura efetiva do indivíduo; e IV) a reação do indivíduo

capturado a estímulos provocados pelo pesquisador. Estes estímulos variaram de caso a

caso sendo os mais comuns a: sacudida, pressão nas pernas, toques na cabeça no corpo

ou próximos à boca, virar o anuro de barriga para cima, realizar movimentos bruscos

com as mãos ou objetos em direção aos indivíduos, embora sem tocá-los. Essas formas

de estímulo já foram utilizadas anteriormente e costumam gerar bons resultados (e.g.,

Hödl & Gollmann, 1986; Toledo et al., 2005). Nenhum desses estímulos causou injúrias

aos anuros, os quais foram libertados (na maioria dos casos) em ambiente natural após a

estimulação. Em seguida foram observados por mais cerca de três minutos, período em

que ainda podem desempenhar comportamentos defensivos (Bajger, 1980).

Foram também provocados encontros em laboratório entre os anuros e serpentes

não peçonhentas, predadores em potencial. Para tanto, serpentes encontradas nos

ambientes estudados foram apresentadas aos anuros dentro de viveiros, sendo

registrados os comportamentos realizados pelos anuros frente ao encontro, ataque

(quando houver) e subjugação (quando houver). Foram também registradas as reações

das serpentes frente ao repertório defensivo apresentado pelos anuros. Os experimentos

foram realizados no laboratório de Herpetologia e Jacarezário, vinculados ao

Departamento de Zoologia da UNESP em Rio Claro, nos quais já são mantidas diversas

espécies de serpentes que se alimentam de anuros em ambiente natural (e.g., Chironius

spp. e Liophis spp.).

Somente foram coletados, transportados, anestesiados, fixados e depositados na

coleção de anuros CFBH do Departamento de Zoologia da UNESP de Rio Claro, os

indivíduos que necessitaram de confirmação de identificação. Autorizações de captura e

transporte de anfíbios e répteis foram concedidas pelo Centro de Conservação e Manejo

de Répteis e Anfíbios do IBAMA (processo número: 02010.001495/04-32).

Durante a aproximação ou manipulação dos anuros, tanto por parte do

pesquisador como por parte de predadores, podem ser emitidas vocalizações, tais como

cantos de soltura (que aparentemente não possuem caráter defensivo), gritos de agonia e

gritos de alarme. Nestes casos as vocalizações serão gravadas com gravador cassete

Marantz PMD222 e microfone externo direcional Audiotecnica AT835b. As análises de

som foram realizadas através do programa Raven 1.2.1 configurado a 16 bits de

resolução, 44,1 kHz de freqüência de amostragem e “FFT” e “frame length” a 256. As

vocalizações serão descritas e as terminologias utilizadas seguirão as adotadas por

Duellman & Trueb (1994).

Coletores: L. F. T. & ________________________________; Data: ____ / ____ / ____

Localidade: _________________________________________ Temp. ar: ________ ºC

Espécie: ____________________________________________ Sexo/ Idade: ________

CRC: ___________mm; Peso:_________g; Microambiente:______________________

Atividade: _____________Coloração: Aposmtc Camufld outro: ____________

Reação à aproximação: Imóvel Fuga outro:____________________________

______________________________________________________________________

Reação ao manuseio: ____________________________________________________

______________________________________________________________________

Teste para Tanatose: não sim – Tipo: I (qq jeito) II (fechadinho)

Olho: Fechado aberto – OBS: _________________________________________

Teste para Grito Agonia: não sim – Boca aberta fechada.

Teste para _______________: não sim: _______________________________

Toques em _______________ (parte do corpo): Reação: ______________________

Tipo de Secreção: Odor Grudenta Tóxica Mucosa outra: _____________

OBS: _________________________________________________________________