( PDF ) Estudo anatômico da relação líquen × substrato em mangues de Itanhaém (SP)

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UNESP – UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA

CÂMPUS BOTUCATU

INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS

ESTUDO ANATÔMICO DA RELAÇÃO

LÍQUEN × SUBSTRATO

EM MANGUES DE ITANHAÉM (SP)

MARCOS JUNJI KITAURA

BOTUCATU – SP

- 2008 -

Dissertação apresentada ao Instituto de

Biociências, Câmpus de Botucatu, UNESP,

para obtenção do título de Mestre em Ciências

Biológicas (Botânica), AC: Anatomia Vegetal

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UNESP – UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA

CÂMPUS BOTUCATU

INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS

ESTUDO ANATÔMICO DA RELAÇÃO

LÍQUEN × SUBSTRATO

EM MANGUES DE ITANHAÉM (SP)

MARCOS JUNJI KITAURA

DR. MARCELO PINTO MARCELLI

ORIENTADOR

BOTUCATU – SP

- 2008 -

Dissertação apresentada ao Instituto de

Biociências, Câmpus de Botucatu, UNESP,

para obtenção do título de Mestre em Ciências

Biológicas (Botânica), AC: Anatomia Vegetal

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FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA SEÇÃO TÉCNICA DE AQUISIÇÃO E TRATAMENTO

DA INFORMAÇÃO

DIVISÃO TÉCNICA DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - CAMPUS DE BOTUCATU - UNESP

BIBLIOTECÁRIA RESPONSÁVEL: Selma Maria de Jesus

Kitaura, Marcos Junji.

Estudo anatômico da relação de líquen x substrato em mangues de Itanhaém

(SP) / Marcos Junji Kitaura. – Botucatu : [s.n.], 2008.

Dissertação (mestrado) – Universidade Estadual Paulista, Instituto de

Biociências de Botucatu, 2008.

Orientador: Marcelo Pinto Marcelli

Assunto CAPES: 20302002

1. Anatomia vegetal 2. Líquen - Anatomia - Itanhaém(SP)

CDD 581.4

Palavras-chave: Anatomia vegetal; Liquens; Manguezal; Periderme; Substrato

Dedico esta dissertação

minha família.

Agradecimentos

Agradeço ao Dr. Marcelo Pinto Marcelli, pelo incentivo nos estudos de liquens e orientação

sobre os mais variados assuntos (Mestrado, carpintaria e culinária);

Tenho enorme gratidão também à Profª. Drª. Agnes Elisete Luchi, que me orientou no início

de minha carreira cientifica, sugeriu diversas alterações e adaptações para o bom

desenvolvimento da dissertação e pela enorme paciência durante os ensinamentos sobre

Anatomia Vegetal;

À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP), pela bolsa de estudo

concedida;

À Drª. Silvia Rodrigues Machado, Profª. Drª. Elizabeth Orika Ono, Profª. Drª. Denise Maria

Trombert de Oliveira, Profª. Drª. Carmen Regina Marcati, que participaram da minha

formação;

Ao Grupo de Estudos Liquenológicos: Michel, Patrícia, Luciana, Adriano, Milton, Iane, Sue,

Suzaninha e Márcia, pelas boas discussões e companhias nas coletas e encontros científicos;

Aos colegas do Laboratório de Anatomia do IBt, principalmente às colegas Andrea, Diana e

Elisa, pelas conversas e auxílio durante a parte prática;

À Profª. Drª. Edenise Segala Alves e à Profª. Drª Solange C. Mazzoni-Viveiros, que

permitiram a utilização do Laboratório de Anatomia;

À Maria, por auxiliar no processamento do material no Laboratório de Anatomia;

Aos colegas da pós-graduação de Botucatu, pelas conversas, dicas e reuniões;

Aos colegas da república: Fausto, Alan, Roberto, Diogo, Rafael, Eloy, e Thiago, que me

acolheram em Botucatu durante as disciplinas;

Aos meus amigos & “agregadas”: Toshio & Daniele, Fábio & Ø, Cláudio & Cássia, Fernando

& Kely e Ricardo & Simone, por nossos momentos preciosos de descontração;

À Sueli Norie Inoue, por fazer parte de minha vida;

À minha família, por estar presente em todos os momentos e por me apoiar em todas as

decisões;

Para todos muito obrigado.

Marcos

iii

KITAURA, M.J. ESTUDO ANATÔMICO DA RELAÇÃO DE LÍQUEN × SUBSTRATO

EM MANGUES DE ITANHAÉM (SP). 2008. 91P. DISSERTAÇÃO (MESTRADO),

INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS, UNESP – UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA,

BOTUCATU.

RESUMO – Liquens são abundantes sobre árvores de mata tropicais e sua instalação depende

de fatores físicos e químicos da casca, bem como de parâmetros ambientais. Entretanto,

praticamente não existem trabalhos que estudem a relação anatômica dos liquens com as

peridermes sobre as quais crescem.

Visando estudar a relação dos liquens com a periderme em espécies tropicais, foi

necessário o estudo preliminar das cascas dos mangues de Itanhaém, para se conhecer os

tecidos que estão em contato com as hifas liquênicas. A casca de Rhizophora mangle

apresenta um novo tipo de ritidoma, que foi descrito e denominado de ritidoma granular.

Foram coletadas amostras de sete espécies de fungos liquenizados sobre as três

espécies de forófitas que ocorrem no manguezal de Itanhaém, litoral Centro-Sul do Estado de

São Paulo. Todos os corpos de prova originados das amostras foram fixados com FAA em

etanol 50%, infiltrados e incluídos em polietilenoglicol 2000 e seccionados no micrótomo de

rotação. As secções foram coradas com azul de toluidina e com azul de astra e safranina 9:1 e

as lâminas montadas com resina sintética Permount.

Os fungos liquenizados crostosos Arthothelium macrothecium, Opegrapha vestita e

Porina rudiuscula se fixam no substrato através das hifas da camada de algas. Algumas algas

estão em contato com as células da camada superficial do ritidoma e chegam penetrá-las.

Brigantiaea leucoxantha adere à superfície do substrato pelas hifas da medula ou por uma

estrutura dela diferenciada, aqui denominada manto.

Os fungos liquenizados foliosos se fixam ao substrato através de rizinas. Parmotrema

cristiferum e P. clavuliferum apresentam rizinas e estratégias de fixação diferentes.

Em Usnea baileyi, fruticosa, as hifas do córtex penetram os espaços celulares da

camada mais externa da periderme e destroem as células, facilitando a penetração do eixo,

que se dá através da força mecânica. O eixo penetra e se ramifica dentro do substrato, de

acordo com a idade do fungo liquenizado e com a degradação das células pelas hifas do

córtex.

Hifas liquênicas não foram encontradas nos tecidos vivos da casca em nenhuma das

forófitas e, apesar da estrutura diferente da periderme das espécies de mangues, a estratégia de

fixação das espécies de fungos liquenizados não variou com o hospedeiro.

Palavra-chave: Anatomia vegetal; Liquens; Manguezal; Periderme; Substrato

KITAURA, M.J. ANATOMICAL STUDIES OF THE RELATIONSHIP IN LICHENS ×

SUBSTRATUM IN MANGUES OF ITANHAÉM (SP). 2008. 91P. DISSERTAÇÃO DE

MESTRADO, INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS, UNESP – UNIVERSIDADE ESTADUAL

PAULISTA, BOTUCATU.

ABSTRACT – Lichens are abundant about trees of the tropical woods and your presence

depends of the physical and chemical factors of the bark, as well as of ambient parameters.

However, works that study the anatomical relationship of lichens to the periderm on which

they grow are practically absent.

Aiming the stud of relationship of the lichens with periderm of tropical species, they

were necessary preliminary studies on the bark of the Itanhaém's mangrove trees, which are in

contact with lichenized hyphae. The bark of Rhizophora mangle revealed a new type of

rhytidome that was descript and denominated grainy rhytidome.

Seven species of lichenized fungi were collected about three species of the threes in

mangrove of Itanhaém, coast Center-South of the São Paulo State. All the samples were fixed

in FAA in ethanol 50%, infiltrates and included in polyethylene 2000 and cut in the

microtome of rotation. The sections were stained with toluidine blue, and blue-astra and

safranina 9:1 and the slides mounted with resin synthetic Permount.

The crustose lichenized fungi Arthothelium macrothecium, Opegrapha vestita and

Porina rudiuscula fixes in the substratum by the hyphae of the layer algae. Some algae are in

contact with the cells of the rhytidome superficial layer and arrive penetrate them.

Brigantiaea leucoxantha adheres to the surface of the substrate by hyphae of medulla or a

structure it differently, here called mantle.

The foliose lichenized fungi are fixed in the substrate through rizinas. Parmotrema

cristiferum and P. clavuliferum have rhizines and strategies for setting different.

In Usnea baileyi, fruticose, hyphae of the cortex penetrate the cellular spaces of the

layer of periderm most external and destroy the cells, facilitating the penetration of the axis,

that if gives through the force mechanics. The axis penetrates and if ramifies inside of the

substratum, in accordance with the age of liquenized fungi and with the degradation of the

cells for hyphae of the cortex.

Lichenized fungi were not found in living tissues of the bark in any of the species of

threes and, despite the different structure of the periderm species of mangroves, the strategy

for setting species of fungi liquenizados not varied with the host.

Key words: Plant anatomic; Lichens; Mangrove; Periderm; Substrate

SUMÁRIO

Revisão Bibliográfica......................................................................................................... 1

1. Liquens............................................................................................................................ 1

1.1. Talo crostoso..................................................................................................... 1

1.2. Talo folioso....................................................................................................... 2

1.3. Talo fruticoso.................................................................................................... 4

2. Fatores que influenciam a ocorrência dos liquens nos substratos................................... 4

2.1. Fatores químicos............................................................................................... 4

2.2. Fatores físicos................................................................................................... 5

2.3. Fatores ambientais............................................................................................. 5

3. Manguezal....................................................................................................................... 6

3.1. Manguezais brasileiros...................................................................................... 6

3.2. O manguezal no Estado de São Paulo............................................................... 7

3.3. Os mangues como forófitas............................................................................... 8

4. Casca................................................................................................................................ 9

4.1. Periderme.......................................................................................................... 10

4.1.1. Fatores que influenciam a origem da periderme....................................... 10

4.2. Ritidoma............................................................................................................ 11

5. A relação dos fungos liquenizados com o substrato........................................................ 12

Capítulo 1

Um novo tipo de ritidoma e a origem das peridermes em Rhizophora mangle L........ 18

Capítulo 2

Origem e desenvolvimento da periderme de Avicennia schaueriana Stapf &

Leechman........................................................................................................................... 29

Capítulo 3

Desenvolvimento do ritidoma anelar de Laguncularia racemosa Gaertner e a origem das

peridermes................................................................................................................... 38

Capítulo 4

A relação anatômica entre quatro fungos liquenizados crostosos e os mangues de

Itanhaém, São Paulo, Brasil............................................................................................. 48

Capítulo 5

Estratégia de fixação de duas espécies de Parmotrema A. Massal. (Ascomycota

Liquenizados) em mangues paulistas............................................................................... 66

Capítulo 6

Estratégia de fixação de Usnea baileyi (Stirt.) Zahlbr. em Laguncularia racemosa

Gaertn................................................................................................................................. 76

Considerações finais.......................................................................................................... 83

Referências bibliográficas................................................................................................. 86

Revisão Bibliográfica

1. Liquens

Líquen é uma associação entre um fungo com uma alga ou cianobactéria, que resulta

em um talo (Ahmadjian 1993), com características morfológicas distintas dos organismos

associados. O talo liquênico é a parte vegetativa da planta e apresenta uma extraordinária

complexidade, devido à interação entre os dois organismos (Hale 1983). O micobionte

geralmente pertence ao filo Ascomycota em alguns ao filo Basidiomycota, já o fotobionte

podem pertencer tanto as Chlorophyta quanto as Cyanobacteria (Benatti & Marcelli 2007).

A associação do micobionte com o fotobionte pode resultar, de acordo com a espécie,

em diferentes tipos de talos liquênicos, que são distinguidos e separados em grupos

morfológicos. Os tipos morfológicos mais comuns são os crostosos, os foliosos e os

fruticosos.

Os fungos liquenizados podem ser caracterizados de acordo com o tipo de substrato

onde crescem. Os liquens que desenvolvem nas rochas são denominados de saxícolas; quando

o substrato é uma folha são chamados de folícolas; se crescem sobre os musgos, muscícolas;

se vivem sobre a terra são chamados de terrícolas; e, quando crescem na superfície das cascas

de árvores, são denominados corticícolas (Perez-LLano 1944).

Em algumas espécies o talo é primitivo e consiste em um micélio do fungo, que

envolve alguns grupos de algas espalhadas pelo substrato. Este tipo de talo simples e

anatomicamente menos estruturado (Fig. 1) é chamado homômero (Hale 1983).

Entretanto, os talos da maioria dos fungos liquenizados possuem uma estrutura

estratificada e são denominados heterômeros (Fig. 1), já que apresentam a camada de

fotobionte distinta das demais camadas que compõem o talo (Jahns 1973).

1.1. Talo crostoso

Os liquens crostosos são as formas mais aderidas ao substrato. Devido ao seu hábito

peculiar, podem apresentar variações e modificações de sua estrutura interna, (Perez-LLano

1944). A camada de fotobionte pode se desenvolver acima da superfície da cascas das árvores

(Fig. 1), quando o talo é denominado crostoso epifloidal, ou ainda, se desenvolver abaixo das

primeiras camadas das cascas das árvores (Fig. 1) e ser denominado crostoso endofloidal

(Hale 1983).

O talo crostoso heterômero, que cresce sobre a superfície do substrato, pode apresentar

três camadas distintas. A camada mais externa composta hifas firmemente compactadas é o

córtex, que proporciona a proteção do talo e cobre a camada de fotobionte, a qual, por sua

vez, está acima de uma camada frouxa de hifas com espessuras variadas, que penetram no

substrato (Hale 1983, Purvis 2000, Marcelli 2006).

A fixação de um talo crostoso homômero endofloidal no substrato é feita pela própria

camada em que está inserido o fotobionte, que fica imersa no substrato (Smith 1921), abaixo

das primeiras camadas de células.

1.2. Talo folioso

O talo folioso se diferencia do crostoso por apresentar um córtex superior e outro

inferior, além de serem livres do substrato e presos por estruturas denominadas rizinas (Hale

1983), por hápterons (Cunha 2007) ou por apenas um umbigo central (Ozenda 1963).

O talo folioso heterômero geralmente é constituído por quatro camadas: um córtex

superior denso, uma camada onde aloja o fotobionte, uma medula de hifas frouxas e um

córtex inferior denso, o qual projeta estruturas que fixam o talo no substrato (Fig. 1) (Hale

1983).

A maior parte de um talo folioso consiste da camada medular, com aproximadamente

500 μm de espessura, composta por hifas com grande lúmen e fracamente compactadas, em

comparação com as camadas corticais. A medula possui a capacidade de armazenamento de

água e de substâncias liquênicas (Jahns 1973), entre elas ácidos e cristais de oxalato de cálcio.

Em uma mesma espécie de fungo liquenizado, a anatomia do córtex inferior pode

diferir daquela encontrada no córtex superior (Jahns 1973). O córtex inferior pode apresentar

diferentes padrões, como na orientação, espessura e pigmentação das hifas (Purvis 2000) ou

até mesmo estar ausente, como em algumas espécies de Heterodermia (Martins 2007).

A morfologia dos talos foliosos é muito variável quanto à dimensão, a consistência e o

grau de relacionamento com o substrato (Ozenda 1963).

As rizinas são formadas por prolongamentos de hifas compactadas do córtex inferior

(Purvis 2000), à vezes com participação de hifas medulares (Barbosa 2005), que ancoram o

talo no substrato (Fig. 1), e podem ou não possuir seu próprio córtex (Barbosa 2005). As

rizinas podem ser: simples, como em Cetraria, Physcia e em muitas Parmeliaceae;

ramificadas esquarosas, como visto em algumas espécies de Heterodermia (Martins 2007) e

Parmelia; ou com ramificação dicotômica, como é característico nas espécies de

Hypotrachyna (Hale 1983).

C D

pm lm

Figura 1. -- A: Talo homômero de Leptogium phyllocarpum. -- B: Talo heterômero de

Parmelinella sp. -- C: Esquema de talo crostoso epifloidal. -- D: Esquema de talo crostoso

endofloidal. -- E: Foto de microscopia eletrônica de varredura de Canoparmelia texana. -- F:

Rizina corticada de Parmotrema tinctorum. -- G: Corte transversal de Usnea sp.; (Fotos: A,

B, E, G de Marcelli M.P.; C & D: Ozenda 1963; F: Barbosa S.B.) -- co: córtex superior; al:

camada de algas; lm: medula do líquen; uc: córtex inferior; rz: rizina; ax: eixo; pm: felema. -

- Escala A = 100µm; B = 150µm; E & G = 500µm; F = 250µm.

1.3. Talo fruticoso

Diferente dos talos crostosos e foliosos, os talos fruticosos apresentam uma estrutura

interna radial em corte transversal, constituída por um denso córtex, uma camada de algas,

uma medula central, e, nas espécies de Usnea, uma quarta camada, denominada de eixo

central (Ohmura 2001), interna à medula. O talo pode ser cilíndrico ou achatado e, muitas

vezes, ricamente ramificado (Fig. 1).

Os fungos liquenizados fruticosos são ancorados por um apressório basal derivado do

córtex, embora muitas espécies não apresentem adesão alguma ao substrato (Hale 1983).

2. Fatores que influenciam a ocorrência dos liquens nos substratos

Os liquens não dependem apenas de suas estruturas de fixação para fixar e colonizar o

substrato; diversos fatores e a combinação entre eles podem favorecer o desenvolvimento de

determinadas espécies de fungos liquenizados. Fatores químicos e físicos do substrato, além

dos fatores ambientais são extremamente importantes para determinar à comunidade liquênica

(Hale 1955, Culberson 1955, Brodo 1961) de um substrato, neste caso, as cascas das árvores.

2.1. Fatores químicos

Em um estudo realizado no manguezal de Itanhaém, Marcelli (1992) mostrou que as

cascas de Avicennia schaueriana praticamente não portavam liquens, apesar de possuírem

características comumente citadas como sendo aquelas de um bom substrato. A presença de

sal (cloretos excretados) na casca foi indicada como o possível fator limitante da comunidade

liquênica. Stevens & Rogers (1979) sugeriram que a exposição ao sal seria fator limitante para

a micota liquênica, mas não verificaram nos manguezais australianos.

O pH e a composição química da casca apresentam uma grande influencia na

colonização do fungo liquenizado (Hutchings & Saenger 1987). Em um trabalho com

Cinchona spp. (quina), árvore caracterizada por apresentar grande quantidade de alcalóides

medicinais, Cooke (1879, apud Fink 1913) verificou que os liquens cresciam nas cascas

somente quando havia a presença de outro fungo, não liquenizado, que possivelmente destrói

os alcalóides presentes na casca, permitindo o desenvolvimento da comunidade liquênica. A

presença dos alcalóides, então, seria um fator limitante para os liquens, mas não para o fungo

não liquenizado.

2.2. Fatores físicos

Ao analisar a flora e a distribuição geográfica de macroliquens (liquens foliosos e

fruticosos) nos manguezais da costa leste australiana, Stevens & Rogers (1979) citaram a

textura e a rugosidade como os fatores que favorecem ou restringem o estabelecimento e o

crescimento de fungos liquenizados nas cascas das árvores dos manguezais australianos.

A textura, a durabilidade, a rugosidade e a dureza são algumas características

extremamente importantes para determinar a colonização dos fungos liquenizados (Marcelli

1987, 1992). Uma maior capacidade de absorção e retenção de água da casca pode diminuir o

estresse hídrico e permitir ou facilitar a colonização (Marcelli 1992).

Os fungos liquenizados muitas vezes apresentam uma relação muito íntima com a

casca da árvore sobre a qual crescem, e as características físico-químicas da superfície da

casca são mais importantes do que o táxon ao qual a planta hospedeira pertence. Entretanto,

visto que cada espécie de árvore apresenta uma casca com características físico-químicas e

anatômicas específicas, normalmente existe grande preferência das espécies de fungos

liquenizados pela espécie de forófita. Porém, se a superfície da casca sofrer alguma alteração

em suas características, a comunidade liquênica irá variar (Marcelli 1992, 1995).

A idade da árvore também influencia na colonização da comunidade liquênica.

Árvores mais velhas que não apresentam peridermes decíduas, geralmente são mais rugosas

que as mais jovens; conseqüentemente, têm mais fungos liquenizados. Aliás, os substratos

rugosos, macios e de alta porosidade apresentam comumente uma micota liquênica muito

mais rica do que aqueles sem estas características (Smith 1921, Brodo 1973).

Em algumas árvores, como em muitas Myrtaceae, as peridermes mais antigas são

perdidas com o tempo e a comunidade liquênica sempre é descartada com a queda da

periderme superficial.

Porém, apesar da textura e das demais propriedades físicas terem um papel importante

na sucessão ecológica da casca e influenciarem na distribuição dos liquens epífitos (Brodo

1973), o microclima é o fator mais importante para a determinação da comunidade liquênica

(Marcelli 1987, 1992; Adams & Risser 1971).

2.3. Fatores ambientais

Os fungos liquenizados apresentam uma nítida preferência pelo hospedeiro, mas é

praticamente impossível considerar isoladamente as influências do substrato e do microclima

para a maioria das espécies. Na comunidade liquênica epífita do manguezal de Itanhaém

(Marcelli 1987), o microclima se mostrou o maior determinante da micota liquênica e de sua

distribuição. Nas regiões mais sombreadas da mata as comunidades liquênicas sobre

R. mangle e L. racemosa se aproximaram, e nas regiões de sol foram mais distintas,

evidenciando a importância que a umidade ambiente e do substrato tem na possibilidade de

fixação e na capacidade competitiva das espécies (Marcelli 1992).

3. Manguezal

Citados primeiramente por Anchieta no século XVI, os manguezais brasileiros sempre

foram associados aos pântanos e aos infortúnios sociais, como a febre amarela, que dizimou

grande parte da população litorânea do Sudeste brasileiro no século passado (Maglio 1986).

Atualmente, entretanto, sabe-se que os manguezais estão incluídos entre os ecossistemas mais

produtivos no mundo (Sant’Anna & Whately 1981) e com extrema importância econômica.

O manguezal é um ecossistema costeiro de transição do ambiente terrestre para o

ambiente marinho, sujeito ao regime das marés, constituído pelo encontro das águas do rio

com o mar e característico de regiões tropicais e subtropicais (Silva et al. 2005).

Ocorrem preferencialmente em regiões costeiras abrigadas como baías, lagunas,

enseadas, desembocaduras fluviais (Rebelo & Medeiros 1988) e estuários, e geram condições

propícias para alimentação, proteção e reprodução de animais, sendo considerado um

importante gerador de bens, serviços e transformador de nutrientes em matéria orgânica

(Schaeffer-Novelli 1995).

A sua exuberância aumenta onde ocorrem chuvas tropicais, temperatura média dos

meses mais frios superior a 20ºC, regiões de clima úmido (Rebelo & Medeiros 1988,

Schaeffer-Novelli et al. 1990), solos predominantemente lodosos (no caso dos manguezais

brasileiros), com alto teor de matéria orgânica, em áreas abrigadas de fortes ações das ondas e

com elevada amplitude de marés (Walsh 1974).

3.1. Manguezais brasileiros

O Brasil possui cerca de 25000 km

de manguezais distribuídos ao longo dos 7400 km

de costa brasileira. Presente desde o extremo Norte, no Cabo Orange (04º30’N) no município

de Oiapoque, até o litoral de Santa Catarina (28º20’S) no município de Ribeirão. Apresenta

uma ampla distribuição geográfica, embora nem sempre ocorra de forma contínua e com a

mesma amplitude de largura, da margem para o interior (Schaeffer-Novelli et al. 1990,

Sant’Anna & Whately 1981).

As espécies lenhosas do manguezal, cujas árvores são conhecidas como mangues, são

caracterizadas por uma biologia extremamente especializada, capazes de desenvolver

modificações morfológicas, anatômicas e fisiológicas, que permitem colonizar terrenos

alagados, sujeitos ao fluxo e refluxo das marés, confinadas a um hábitat salino ou salobro

marinho e com baixos níveis de oxigênio do solo (Herz 1991). Por causa dessa singularidade,

o potencial florístico é limitado e as florestas de mangue do ocidente são consideradas pobres

(Schaeffer-Novelli et al. 1990).

No Continente Americano existem 8 espécies de mangues distribuídas em 5 gêneros,

sendo que no Brasil ocorrem 7 espécies distribuídas em 4 gêneros (Schaeffer-Novelli et al.

1990). Herz (1991) incluiu mais três gêneros para os manguezais brasileiros, Hibiscus,

Acrostichum e Spartina, como facultativos, adicionados aos exclusivos Rhizophora,

Avicennia, Laguncularia e Conocarpus.

3.2. O manguezal no Estado de São Paulo

Os grandes manguezais ocorrem apenas nas regiões Centro-Sul do litoral do Estado de

São Paulo. Mais ao Norte do Estado, a Serra do Mar se encontra com o Oceano Atlântico e a

planície costeira é estreitada, muitas vezes, interrompida através de costões rochosos, que

intercalam grandes muralhas de pedra com pequenas áreas de praia arenosa (Schaeffer-

Novelli et al. 1990). Na região Centro-Sul, onde a Serra do Mar se afasta do oceano aparecem

os manguezais realmente extensos, sendo os maiores o de Cananéia, Santos e Itanhaém

(Marcelli 1992).

O maior manguezal do Estado de São Paulo é o de Cananéia, situado a 25ºS, possui

um comprimento de 110 km com a variação de 1 a 3 km de largura (Schaeffer-Novelli &

Cintrón-Molero 1990). Por toda a sua extensão, o bosque de mangue apresenta uma variação

de estrutura, com dominância de espécies em certas regiões e diferenças no desenvolvimento

dos mangues (Cunha-Lignon 2001). Estas características variam, de acordo, com o sedimento

e as forças nelas exercidas, como por exemplo a amplitude da maré.

A ação antrópica degrada o manguezal de Santos desde o início do século XX, quando

muito tanino foi extraído para as indústrias de curtume. As madeiras foram utilizadas como

fonte de combustível e extensas áreas foram substituídas por plantações de bananas. Neste

manguezal foram citadas pequenas espécies de fungos liquenizados (Luederwaldt 1919) e,

atualmente, o manguezal de Santos se encontra nos estágios iniciais de sucessão ecológica e

não apresentam uma comunidade liquênica significativamente desenvolvida (Marcelli

comunicação pessoal).

O manguezal de Itanhaém é o mais bem conhecido em relação à composição da

comunidade liquênica (Marcelli 1987, 1992, 1995). Mais recentemente, trabalhos sobre a

taxonomia de fungos liquenizados foram realizados por Benatti (2005), Cunha (2007) e

Martins (2007). O manguezal está localizado nas margens do Rio Itanhaém (município de

Itanhaém), com coordenadas 24º07´30´´ – 24º15´00´´S e 46º45´00´´ – 46º52´30´´ W (Herz

1991). A região possui um clima identificado como “equatorial sempre úmido”, de média

anual superior a 20ºC, com ausências de geadas e pequenas variações das médias mensais

durante o ano (Lamberti 1969).

3.3. Os mangues como forófitas

Na região Sul-Sudeste do Brasil os manguezais são compostos por apenas três

espécies de angiospermas: Rhizophora mangle Linnaeus, Avicennia schaueriana Stapf &

Leechman e Laguncularia racemosa Gaertner (Marcelli 1987, 1992).

Embora as três espécies possam ser encontradas em todo o manguezal, cada espécie

tende a ocupar uma posição específica na zonação típica dos manguezais brasileiros (Marcelli

1992), de acordo com variações correspondentes ao nível de tolerância das marés, da

consistência do solo, da concentração de sal e de matéria orgânica (Sant’Anna & Whately

1981).

Rhizophora mangle (Rhizophoraceae) é especialista em colonizar áreas desfavoráveis;

desenvolve-se principalmente em solo instável, em áreas alagadas e profundas, onde sempre é

invadida pelo mar e com pouco oxigênio diluído; é tolerante a regiões com elevado teor de sal

marinho e matéria orgânica; e pode aparecer em toda a extensão do manguezal. Apresenta

rizóforos (caules com geotropismo positivo) característicos de quase toda a família (Marcelli

1987, Sant’Anna & Whately 1981). Esta espécie ocorre em manguezais americanos e

africanos (Walsh 1974).

Avicennia schaueriana (Acanthaceae) aparece em maior quantidade em lugares mais

rasos e formam a segunda faixa da zonação do manguezal. É encontrada próxima às margens,

em áreas mais elevadas e é menos exigente em matéria orgânica; as suas folhas segregam

grandes quantidades de sal marinho e podem atingir mais de 15 metros de altura (Marcelli

1987, Sant’Anna & Whately 1981). Apresentam raízes pneumatóforas e é característica do

continente americano, sendo a única espécie do gênero que aparece na região Sul-Sudeste do

Brasil (Marcelli 1987).

Laguncularia racemosa (Combretaceae) ocorre por todo o manguezal juntamente com

as outras duas espécies de mangues, porém tem preferência por áreas mais elevada cuja

granulação do solo é mais grossa; há grandes áreas cobertas unicamente por estas árvores

(Marcelli 1987). Só existe esta espécie no gênero e se distribui pela área atlântica da América

e África (Walsh 1974).

Estas três espécies de angiospermas desenvolveram estratégias para se adaptar às

particularidades do manguezal e aos estresses que o ambiente proporciona, porém cada uma

apresenta características morfológicas distintas do tecido protetor secundário, o qual

influência na colonização da comunidade epífita.

4. Casca

A casca é um temo não técnico que designa a todos os tecidos externos ao câmbio

vascular (Esau 1977).

O floema é derivado do câmbio vascular e é a camada mais interna da casca,

constituído de células vivas e especializadas. As células do floema podem se diferenciar em

elementos de tubo crivado, células companheiras, fibras do floema e esclereídes (Machado &

Camello-Guerreiro 2003).

Algumas plantas podem apresentar a camada mais interna do córtex diferenciada,

principalmente nos estágios iniciais de desenvolvimento. Esta camada é denominada de

endoderme e separa o floema do córtex. As células podem apresentar estrias de Caspary e

serem dotadas de um sistema enzimático específico, que proporciona a diferenciação

morfológica. Às vezes, a endoderme é uma bainha amilífera constituída de várias camadas de

células com elevada quantidade de conteúdo celular, geralmente amido, e sem estrias de

Caspary (Esau 1977).

O córtex se localiza entre o sistema vascular e a epiderme e é constituído de células

parenquimáticas. Esta camada pode apresentar células parenquimáticas com amplos espaços

intercelulares; suas camadas mais externas podem ser constituídas de células colenquimáticas

(Esau 1976).

A epiderme é um tecido de origem primária e protege os caules nos estágios iniciais de

desenvolvimento. Com o crescimento secundário do caule, a epiderme é substituída pela

periderme, que é produzida pelo felogênio, que produz súber na direção centrífuga e a

feloderme na direção centrípeta (Fanh 1974). Geralmente, a periderme é constituída apenas

pela união do felogênio com o súber, pois a feloderme freqüentemente está ausente ou é

composta por um pequeno número de camadas, que varia de uma a três camadas de células,

poucas vezes aumentando com o envelhecimento da planta (Mauseth 1988).

4.1. Periderme

A periderme é um tecido de origem secundária, que substitui a epiderme para proteger

caules e raízes de plantas lenhosas e gimnospermas, que sofrem espessamento secundário

(Esau 1977).

A grande maioria das peridermes é originada da camada subepidérmica (Lier 1955,

Bowen 1963, Leu & Chiang 1981).

Num estudo realizado com 77 espécies de angiospermas lenhosas, incluindo árvores,

arbustos, herbáceas e lianas, 81,82% das amostras apresentaram o primeiro felogênio

originado da região subepidérmica, 10,39% do floema, 5,19% da epiderme, 1,3% da epiderme

e região subepidérmica e 1,3% do córtex (Leu & Chiang 1981). Porém, o tecido que origina a

primeira periderme no caule é diferente do tecido que origina a primeira periderme na raiz,

geralmente o periciclo (Waisel & Liphschitz 1975, Esau 1976).

4.1.1. Fatores que influenciam a origem da periderme

Há discussões sobre a origem do felogênio quando há a presença de tricomas na

epiderme. Lier (1955) num estudo com Pelargonium hortorum, afirmou que a diferenciação

do felogênio e a produção de células do felema ocorrem antes da morte dos tricomas, e

concluiu que os tricomas são mortos pela suberização das células do súber, que impede a

passagem de água e nutrientes para as células.

No estudo com Quercus ithaburensis e Q. infectoria, Arzee et al.(1978) suspeitaram

que substâncias eram transportadas dos tricomas para as células subjacentes, contribuindo na

iniciação das divisões celulares do felogênio.

A temperatura, o comprimento do dia e a presença de hormônios de crescimento,

como o ácido giberélico, o ácido naftaleno acético e ácido tri-iodo-benzóico também podem

influenciar a origem do felogênio em Robinia pseudoacacia (Arzee et al. 1968).

A formação de um número maior de camadas da periderme abaixo das injúrias foi

observada em Fraxinus pennsylvanica, porém esse processo de cicatrização pode variar, de

acordo com a combinação da temperatura com a umidade relativa do ambiente (Borger &

Kozlowski 1972a), de modo que os fatores externos parecem ser mais decisivos na origem da

periderme do que a presença de feridas na superfície da casca.

A intensidade luminosa foi considerada um importante fator para a indução da

primeira periderme em Pinus resinosa, Fraxinus pennsylvanica e Robinia pseudoacacia

(Borger e Kozlowski 1972c).

O aumento da umidade, a exposição ao oxigênio e a presença de feridas em

Eucalyptus camaldulesis estimularam a origem do primeiro felogênio e o desenvolvimento da

periderme nos estágios iniciais de desenvolvimento do caule (Liphschitz & Waisel 1970).

Borger & Kozlowski (1972b) apontaram o déficit hídrico como um importante fator para a

indução precoce da primeira periderme em Fraxinus pennsylvanica.

O felogênio geralmente apresenta um período de atividade e uma produção de células

menor do que o câmbio vascular. Em Robinia pseudoacacia o felogênio dos galhos mais

velhos ficam pouco mais que dois meses em atividade, enquanto o câmbio vascular

permanece ativo durante seis meses, durante o ano (Waisel et al. 1967). Em Acacia raddiana

não é diferente, o felogênio permanece em atividade durante três meses e meio e o câmbio

vascular durante nove meses no ano (Arzee et al. 1970).

Em Quercus ithaburensis e Q. infectoria o período de atividade do felogênio é

semelhante ao câmbio vascular. Os meristemas estão em atividade durante os mesmos meses;

porém, no mês de junho para Q. ithaburensis e no mês de abril para Q. infectoria, a atividade

cambial é maior do que a do felogênio (Arzee et al. 1978).

4.2. Ritidoma

Quando uma nova periderme é originada, todos os seus tecidos externos, incluindo

aqueles que foram aprisionados com a formação das peridermes seqüenciais, tanto de origem

primária quanto de origem secundária, constituem o ritidoma (Richter et al. 1996). Para

Mauseth (1988) o felema, principalmente as camadas mais externas da última periderme,

também faz parte do ritidoma, pois é uma camada constituída de células mortas.

Durante os primeiros anos do desenvolvimento do caule, os tecidos primários do

córtex e do floema primário são constituídos de células colenquimáticas e parenquimáticas,

respectivamente, os quais podem adquirir atividade meristemática e originar um novo

felogênio (Mauseth 1988, Fahn 1974).

As células parenquimáticas podem estar presentes também no córtex e no floema

secundário e originar, consecutivamente, do tecido mais externo para o mais interno, novas

peridermes, podendo até serem produzidas pelo floema secundário (Esau 1977), ou até

mesmo a partir do xilema (Mauseth 1988).

As peridermes que são produzidas sucessivamente por camadas cada vez mais

profundas da casca, podem ser chamadas de ritidoma anelar (Roth 1966). Cada periderme

produzida e os tecidos por ela englobados representam um período de crescimento na casca

(Fahn 1974).

No ritidoma anelar, as primeiras peridermes são produzidas pelas camadas mais

externas e passam a ser produzidas por camadas, cada vez, mais profundas. Quando as

peridermes são produzidas apenas pelo floema secundário, uma nova periderme só é formada

quando uma nova camada de floema é gerada, e as células que estão externas à última camada

de felema são mortas (Mauseth 1988).

Existe um segundo tipo de ritidoma, denominado de ritidoma escamoso ou em forma

de lente, pois não apresentam anéis concêntricos na casca (Roth 1966). As peridermes

subseqüentes, deste tipo de ritidoma, pode se originar da feloderme da primeira periderme ou

de camadas mais profundas (Beck 2005).

De acordo com as observações realizadas por Beck (2005), células no felema podem

não se suberizar e são esfoliadas com o envelhecimento do ritidoma, ou ainda, podem incluir

camadas abaixo do ritidoma, que são excluídas com o passar do tempo. A inclusão de

camadas de células vivas entre as peridermes é característica do ritidoma do limoeiro

(Schneider 1955).

5. A relação dos fungos liquenizados com o substrato

Até o século XX, acreditava-se que a degradação das rochas pelos liquens era feita

apenas por um processo físico. Estudos mais recentes afirmam sobre a ação química das hifas

nas rochas, produzida pela dissolução aquosa do CO

respiratório, pela excreção de ácido

oxálico resultante do crescimento liquênico (Wilson et al. 1981) e a produção de compostos

hidrossolúveis liquênicos (Jones et al. 1980) estão envolvidos no processo.

A degradação promovida pela força física nas rochas pode ser potencializada com a

presença de gel, na interface da superfície do substrato com o fungo liquenizado. O gel

aumenta a força de umedecimento e dessecação e provoca a produção de força mecânica na

superfície da casca (Galvan et al. 1981).

Poucos trabalhos sobre a relação dos fungos liquenizados com diversos tipos de rochas

foram realizados (Fry 1924, Ascaso & Galvan 1976, Galvan et al. 1981, Wilson et al. 1981,

Ascaso et al. 1982), porém estudos dos fungos liquenizados com as cascas das árvores são

ainda mais escassos.

Frank (1877, apud Fink 1913), fez o primeiro estudo sobre a relação dos fungos

liquenizados com as cascas das árvores. O autor acreditava que o líquen é um parasita do

forófito, pois as hifas liquênicas, juntamente com os filamentos de Trentepohlia, penetravam

as células da periderme das quais ele julgava extraírem o alimento das paredes e conteúdos

celulares.

Vinte anos depois, Lindau (apud Fink 1913) contrariou o a proposta de Frank e

afirmou que o fungo liquenizado não penetra o interior das células: as hifas apenas forçariam

passagem entre as células.

Mais tarde, Fink (1913) propôs que os fungos endofloidais poderiam viver durante

anos nas cascas das árvores, e apenas depois se associariam a um fotobionte, tornando-se

liquenizados. Os fungos liquenizados endofloidais retirariam parte do alimento das paredes do

substrato e parte do fotobionte, porém o ataque das hifas é tão sutil que não seria perceptível

na microscópica fotônica. Fink, assim como Lindau, afirmou que as hifas não entram nas

células e acrescentou que poderiam proporcionar uma pequena diminuição na espessura das

suas paredes.

Os fungos liquenizados crostosos epifloidais, como Buellia parasema e Rinodina

sophodes, podem penetrar a periderme até a quinta ou a sexta camada de células através de

aberturas microscópicas, enquanto que Evernia prunastri, um líquen folioso, penetra

geralmente dez camadas de células (Fink 1913).

Os fungos liquenizados não provocam alterações químicas nas cascas lisas de

Quercus, Fraxinus e Crataegus. O talo liquênico aderido às primeiras camadas do substrato e,

principalmente, as suas estruturas de reprodução aumentam o volume das células superficiais,

devido à capacidade de absorção de água, que gera uma ação mecânica e levanta as camadas

de súber aderidas no talo (Fry 1926).

Kaufert (1937) propôs que a presença de fungos liquenizados na periderme lisa de

álamo induz a produção de células do felema, tornando-a rugosa; mencionou também a

possível penetração das hifas liquênicas nos tecidos vivos, classificando os liquens como

parasitas. O autor não considerou a rugosidade da periderme como fator que favorece a

fixação dos liquens.

Em espécies corticícolas de Ramalina, a penetração na periderme é feita através de

fendas das camadas superficiais ou pelas lenticelas. O fungo liquenizado invade os tecidos

vivos e pode chegar até o lenho inicial e causar danos à planta; a penetração do fungo

liquenizado resulta na hipertrofia da periderme e na destruição das células da madeira (Porter

1917).

Porter (1919) também afirmava que, nas espécies de Parmeliaceae, as rizinas,

derivadas da medula e do córtex inferior do fungo liquenizado, penetram e desintegram as

cascas das árvores e até mesmo madeira (de poste ou mourão), e a expansão dos seus ápices

forma uma camada contínua sobre a superfície do substrato.

Na segunda metade do século XX, Ozenda (1963) escreveu o clássico volume

dedicado aos liquens do “Handbuch der Pflanzenanatomie”. Este trabalho apresentou

desenhos de diversos talos liquenizados, com detalhes das estruturas características de cada

grupo, mas não analisou a relação dos liquens com as cascas das árvores, apenas

mencionando os trabalhos de Frank e Lindau.

Estudos foram retomados apenas muito mais tarde (Estevez et al. 1980), em trabalhos

que demonstraram que s hifas de Evernia prunastri nos ramos de Fagus sylvatica penetram

diversas camadas de células, até os elementos celulares do xilema secundário. Através das

rizinas o fungo liquenizado penetra a casca pelas lenticelas, rompem as paredes celulares

pouco ou não lignificadas, afastando as células do súber através de ação mecânica. Devido ao

desaparecimento de material intracelular e da ruptura de muitas paredes celulares, os autores

acreditavam na possibilidade de existência de ataque químico, porém mencionam que o fungo

liquenizado não consegue romper esclereídes.

Outros trabalhos realizados com E. prunastri seguiram esta mesma linha, Orus &

Ascaso (1982) acompanharam as hifas do fungo liquenizado até o tecido condutor de Quercus

rotundifolia; as hifas atravessam as células por onde passam, rompendo as paredes celulares.

Corroborando a proposta que forófitas com densa cobertura liquênica apresentam menos

vitalidade, Estevez & Orus (1981) propuseram que os fungos liquenizados transportam

algumas substâncias liquênicas (β-1-4 glucanásicas) até o tecido condutor, capazes de

degradar pelo menos um dos principais polímeros da parede celular.

Apenas recentemente uma espécie tropical foi estudada. Kitaura et al. (2006), num

trabalho que adaptou diversas técnicas anatômicas para o estudo da relação do líquen com o

substrato, observaram a penetração de Usnea baileyi na casca de Xylopia aromatica e

perceberam duas ações diferentes do apressório basal: o córtex do apressório penetra nos

espaços intercelulares e celulares, degradando as células próximas ou em contato com ele, ao

passo que seu eixo penetra no tecido lesionado, empurrando as células por ação mecânica.

Apesar do fato de os fungos liquenizados constituírem cerca de 8% do ecossistema

terrestre (Larson 1987), muito aspectos de sua biologia, como a fisiologia ecológica

(Valladares et al. 1996) e até mesmo as estratégias de fixação do talo liquênico, ainda são

pouco conhecidos.

Este trabalho ajuda a preencher uma lacuna no conhecimento básico em liquenologia,

estudando estratégias de fixação de sete espécies de fungos liquenizados tropicais de

diferentes formas biológicas sobre os mangues do manguezal de Itanhaém (Fig. 2).

São estudadas quatro espécies de fungos liquenizados crostosos (Arthothelium

macrothecium, Brigantiaea leucoxantha, Opegrapha vestita e Porina rudiuscula), duas

espécies foliosas (Parmotrema clavuliferum e P. cristiferum) e a espécie fruticosa Usnea

baileyi (Fig. 3 - 4).

Seguem-se os trabalhos preparados a partir dos resultados obtidos neste estudo.

Figura 2. Manguezal de Itanhaém. -- A: Margem direita do Rio Itanhaém (foto tirada sobre

a ponte da Rodovia Padre Manoel da Nóbrega – SP 055). -- B: Aspecto do interior do

manguezal. -- C: Tronco de Rhizophora mangle. -- D: Tronco de Avicennia schaueriana. --

E: Tronco de Laguncularia racemosa. -- F: Detalhe do tronco de L. racemosa.

Figura 3. Talos crostosos. -- A: Talo de Arthothelium macrothecium. -- B: Talo de Porina

rudiuscula. -- C: Talo de Opegrapha vestita. -- D: Talo de Brigantiaea leucoxantha. (Foto:

B de Marcelli M.P.). Escalas = 1,5 cm.

Figura 4. -- A: Talo de Parmotrema clavuliferum. -- B: Talo de Parmotrema cristiferum. -

- C: Talo de indivíduo jovem de Usnea baileyi. -- Escala = 1,5 cm.

B A

UM NOVO TIPO DE RITIDOMA E A ORIGEM DAS

PERIDERMES EM RHIZOPHORA MANGLE L.

Marcos Junji Kitaura, Agnes Elisete Luchi & Marcelo Pinto Marcelli

Resumo – O objetivo deste trabalho foi estudar a origem da periderme de Rhizophora

mangle. O felogênio da primeira periderme é de origem subepidérmica e produz algumas

células do felema antes de formar as células da feloderme. O córtex é constituído de

tricoesclereídes e de células parenquimáticas, que, com o desenvolvimento da estrutura,

podem se diferenciar em grupos de esclereídes e auxiliar a sustentação o tecido. A feloderme

desenvolve diversas camadas e é constituída de células parenquimáticas, que também podem

se diferenciar em grupo de esclereídes, porém somente na região mais próxima do felogênio.

Felogênios acessórios podem se originar ao redor desses grupos de esclereídes, agregando-se

ao felogênio. O grupo de esclereídes é então transferido para o interior do felema da primeira

periderme juntamente com as células do felema recém-formadas pelo felogênio acessório e as

células da feloderme aprisionadas entre as peridermes. Todos os tecidos externos ao felogênio

formam um novo tipo de ritidoma, aqui denominado de ritidoma granular.

Palavras-chaves: Rhizophora mangle, periderme, casca, manguezal, granular, ritidoma

Abstract – The objective of this work was to study the periderm formation in Rhizophora

mangle. The first periderm is originated from the subepidermal cortical cells and the

phellogen produces some layers of phellem before to give origin to the phelloderm. The

cortex is constituted of parenchyma cells and trichosclereids. With aging, parenchyma-

originated sclereids groups help to support the parenchymatic tissue. The phelloderm

develops several layers and is constituted by parenchyma cells that can also to differentiate

into sclereids groups located next the phellogen. Accessory phellogens can be originated

around these sclereids groups and, eventually, join the first phellogen, and so transferring the

sclereids groups, its associate phellem cells and the in between death phelloderm cells into the

phellem of the first periderm, producing the new “grainy” rhytidome type.

Key words – Rhizophora mangle, periderm, bark, mangrove, grainy, rhytidome

1. Introdução

Felogênio é o meristema que produz os tecidos da periderme, a qual substitui a

epiderme e protege o caule e a raiz de angiospermas lenhosas e gimnospermas (Esau 1977).

O primeiro felogênio a surgir pode se originar das células epidérmicas, das corticais,

ou das células do floema, enquanto ainda estão presentes e vivas nos estágios iniciais de

desenvolvimento do caule (Mauseth 1988).

Leu & Chiang (1981) estudaram 77 espécies de angiospermas produtoras de periderme

e verificaram que em aproximadamente 82% das espécies estudadas o primeiro felogênio se

originava nas células subepidérmicas, em 10,4% do floema, em 5,2% da epiderme, em 1,3%

do córtex, e em 1,3% surgia ao mesmo tempo da epiderme e da região subepidérmica.

Em Robinia pseudoacacia (Fabaceae), a temperatura, o comprimento do dia e os

hormônios de crescimento são os fatores mais importantes na produção do felema do que a

presença de feridas ou da queda da periderme (Arzee et al. 1968). Já em Fraxinus

pennsylvanica (Oleaceae) a combinação de umidade relativa e temperatura podem acelerar a

cicatrização das feridas, pois influenciam na produção da periderme (Borger & Kozlowski

1972).

Felogênios adicionais subseqüentes (acessórios) podem ser originados do córtex ou de

camadas mais profundas, como o floema primário, o floema secundário ou o xilema. Nesses

casos, a periderme mais recente empurra as camadas mais externas, e o novo felogênio pode

aprisionar parte de tecidos vivos entre as duas peridermes, resultando na morte celular devido

à interrupção do fornecimento de água e nutrientes (Mauseth 1988). A periderme subseqüente

pode também se originar na feloderme, produzida pela primeira periderme (Becker 2005).

A última periderme formada mais todos os tecidos externos a ela, tanto de origem

primária quanto de origem secundária, incluindo aqueles que foram aprisionados com a

formação das peridermes seqüenciais, constituem o ritidoma (Richter et al. 1996).

Dois tipos de ritidoma são citados na bibliografia: o anelar e o escamoso. O primeiro é

formado por peridermes sucessivas e concêntricas ao eixo e o segundo por peridermes em

estratos restritos, assemelhando-se a uma concha ou uma lente (Roth 1966, Esau 1977, Fahn

1974). Recentemente, Beck (2005) comentou sobre algumas variações no ritidoma escamoso,

em que o felogênio pode desenvolver felóides no felema, que são esfoliados com o

envelhecimento. Em outros casos, como ocorre no limoeiro, cada nova camada de periderme

formada, e que também será perdida, aprisiona células parenquimáticas entre ela e a

periderme anterior (Schneider 1955).

Trabalhando sobre a relação anatômica das cascas de árvores com liquens epífitos, os

autores encontraram uma significativa diferença no desenvolvimento e na estrutura do

ritidoma de R. mangle, em relação ao conhecido na literatura para outras espécies de árvores.

2. Materiais e métodos

A amostragem foi efetuada no manguezal do Rio Itanhaém, Estado de São Paulo,

Brasil (24º07´30´´ – 24º15´00´´ S e 46º45´00´´ – 46º52´30´´ W). A vegetação é bem

desenvolvida e preservada. O lugar foi escolhido por ser a localidade de trabalhos clássicos

como o de Lamberti (1969) sobre a ecologia das árvores, e de Marcelli (1987) sobre a

distribuição dos liquens epífitos.

Dois espécimes jovens de R. mangle com cerca de 45 cm de altura e um espécime de

ramo com 150 cm de comprimento foram coletados. As regiões apical, mediana e basal foram

separadas e estudadas.

Amostras de casca de dois indivíduos adultos e de um rizóforo foram coletadas pelo

método não destrutivo modificado de Luchi (1998) pelo uso de faca de aço e martelo. De cada

amostra coletada dos indivíduos adultos, foram tomadas três sub-amostras de 1cm de largura

por 1,5 cm de comprimento e espessura variável com o desenvolvimento da planta.

Todas as amostras foram fixadas com FAA em etanol 50% (Johansen 1940),

infiltrados e incluídos em polietilenoglicol 2000 (Richter 1981 – modificado por Kitaura et al.

2007) e seccionadas em micrótomo de rotação com o auxílio da fita adesiva (Kitaura et al

2006), com espessura variável de 5 a 15 µm.

As secções foram coradas com azul de toluidina (O`Brien et al. 1965) e azul de astra e

safranina na proporção de 9:1 (v:v) (Johansen 1940). Lâminas permanentes foram montadas

com resina sintética Permount.

3. Resultados

O felogênio da primeira periderme é originado das células subepidérmicas e produz

algumas camadas de felema (Fig. 1) antes de produzir células da feloderme e do felema

concomitantemente. Após a formação das primeiras camadas de felema, a epiderme ainda

apresenta-se intacta (Fig. 2) e é constituída por uma camada contínua de células retangulares,

coberta por uma cutícula fina e lisa, que preenche os espaços intercelulares das células

epidérmicas.

Nos ápices de caules e ramos jovens, o córtex representa a camada mais espessa

(Fig. 1) e é constituída por células parenquimáticas com drusas e grandes espaços

intercelulares (provavelmente aerênquima) sustentados por tricoesclereídes (Fig. 3).

Nota-se que sob as fissuras (Fig. 4 e 5) ocorre um número maior de camadas de

células de felema (Fig. 4).

Grupos de esclereídes também podem ser originados em qualquer profundidade no

córtex (Fig. 6), e o espessamento das paredes não tem relação com a proximidade da

feloderme ou do floema.

Com o aumento da espessura da feloderme (Fig. 7), grupos de esclereídes são

produzidos por diferenciação das células parenquimáticas, próximo ao felogênio, onde o

estágio inicial de espessamento pode ser observado (Fig. 8). A feloderme não apresenta os

tricoesclereídes típicos do córtex.

Observa-se o felema composto por células achatadas e não achatadas (Fig. 9),

geralmente com conteúdo celular.

As células parenquimáticas que envolvem os grupos de esclereídes tornam-se

meristemáticas, formando felogênios acessórios, que produzem diversas camadas de felema

ao redor dos grupos de esclereídes (Fig. 10 e 11). Eventualmente, cada felogênio acessório se

une ao felogênio da primeira periderme, de maneira que os grupos de esclereídes e seu felema

associado são transferidos da região da feloderme ou do córtex para dentro do felema (Fig.

12), tornando-se, assim, externos ao primeiro felogênio. Neste processo, as células

parenquimáticas da feloderme localizadas entre o felema da primeira periderme e a periderme

recém-formada são capturadas e incluídas (Fig. 13) no ritidoma e terminam morrendo.

4. Discussão

O felema da primeira periderme se origina antes da quebra da epiderme e, portanto,

em R. mangle, a queda da epiderme ou a presença de feridas não implica na indução e na

divisão celular do felogênio, como relatado para outras espécies (Arzee et al. 1968, Borger &

Kozlowski 1972).

Com o aparecimento de fissuras causadas pelo crescimento secundário, a exposição

das células do felema induz a produção de um maior número de camada abaixo dela, da

maneira como ocorre em Fraxinus (Borger & Kozlowski 1972).

Como na maioria das angiospermas lenhosas (Mauseth 1988, Leu & Chiang 1981), o

felogênio é originado da camada mais externa do córtex.

Geralmente a periderme não apresenta feloderme ou ela é constituída por duas ou três

camadas de células (Fahn 1974). Entretanto, a feloderme de R. mangle é constituída de muitas

camadas de células parenquimáticas, onde se diferenciam em grupos de esclereídes.

Com o desenvolvimento da periderme e do câmbio vascular, as células do felema

perdem o formato poligonal e tornam-se achatadas. A atividade do tecido meristemático

produz uma força mecânica interna, que aplica pressão radial nas camadas mais superficiais,

resultando na força de tensão tangencial, que estica as células até o seu rompimento e a

formação de fissuras verticais no caule.

A presença da fissura parece induzir o felogênio a produzir mais camadas de felema

sob ela (Fig. 4). O aumento do número de camadas do felema eleva as margens da fissura e

forma o relevo característico da casca de R. mangle (Fig. 5).

O modo de formação do ritidoma em R. mangle, que aparentemente tem a finalidade

de transferir os grupos de esclereídes da feloderme para o felema, implica em um novo tipo de

ritidoma, o ritidoma granular (nomeado devido a inclusão dos grupos de esclereídes). A

presença de uma grande quantidade de grupos de esclereídes transferidos para o felema

proporciona à casca um aumento da dureza, que aumenta com a idade.

5. Agradecimentos

O primeiro autor agradece à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo

(FAPESP - nº do processo 04/11410-6) e o segundo autor ao Conselho Nacional de

Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), ao auxílio concedido.

Figuras 1--3. Secção transversal de R. mangle. -- 1: Origem das primeiras camadas do

felema, com a presença da epiderme intacta. -- 2: Detalhe do felogênio, originado das

células subepidérmicas, células epidérmicas intactas. -- 3: Detalhe do córtex, células

parenquimáticas com grandes espaços intercelulares. -- pm: felema; co: córtex; x: xilema;

cu: cutícula; ep: epiderme; pg: felogênio; ts: tricoesclereídes; dr: drusa; is: espaço

intercelular. -- Escala 1 = 100 µm; 2, 3 = 30 µm.

Figuras 4--6. -- 4: Maior quantidade de células do felema sob a fissura. -- 5: Aspecto

externo da fissura. -- 6: Formação de grupos de esclereídes na feloderme e no córtex. -- fi:

fissura; apm: células adicionais de felema; pd: feloderme; sg: grupos de esclereídes; co:

córtex; li: líquen. -- Escalas 4, 6 = 100 µm; em 5 = 0,5 cm.

Figuras 7--11. -- 7: Desenvolvimento da feloderme, células alinhadas no sentido radial. --

8: Grupo de esclereíde próximo ao felogênio, espessando a parede celular. -- 9: Células

do felema achatadas e não achatadas. -- 10: Origem da periderme acessória ao redor do

grupo de esclereide. -- 11: Detalhe da origem da periderme acessória. -- pm: felema; pg:

felogênio; pd: feloderme; sg: grupo de esclereide; co: córtex; nf: células não achatadas;

cf: células achatadas; ap: periderme acessória. -- Escalas = 50 µm.

Figuras 12--13. Desenvolvimento do ritidoma granuloso. -- 12: Aprisionamento dos

grupos de esclereídes no interior do felema e a união do felogênio da primeira periderme

com o felogênio da periderme acessória. -- 13: Grupo de esclereídes no interior da

feloderme da primeira periderme. -- pm: felema; dpd: células mortas da feloderme; pg:

felogênio; pd: feloderme; sg: grupo de esclereíde; ap: periderme acessória. -- Escalas =

200 µm.

6. Referências bibliográficas

Arzee, T., N. Liphschitz & Y. Waisel. 1968. The origin and development of the phellogen in

Robinia pseudacacia L. New Phytologist. 67: 87 -- 93.

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líquen × substrato na periderme de Xylopia aromatica (Lam.) Mart. In: 1ª REBEL –

Primeira Reunião brasileira de Estudos Liquenológicos, Grupo Brasileiro de

Liquenólogos. Catas Altas.

Kitaura, M.J., M.P. Marcelli & A.E. Luchi. 2007. Relação anatômica entre liquens crostosos e

as cascas dos mangues em Itanhaém, São Paulo. In: 2ª REBEL – Segunda Reunião

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com Especial Atenção ao de Itanhaém. Tese de doutorado apresentada ao Instituto de

Biociências da Universidade de São Paulo, São Paulo.

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Toluidine Blue O. Protoplasma 59: 368 -- 373.

Richter, H.G. 1981. Anatomie des sekundären xylems und der rinde der Lauraceae.

Sonderbände des Naturwiss, Vereins Hamburg 5, Verlag Paul Parey: Hanburg & Berlin.

Richter, H.G., S.C. Mazzoni-Viveiros, E. Segala-Alves, A.E. Luchi & C.G. Costa. 1996.

Padronização de critérios para a descrição anatômica da casca: Lista de características e

Glossário de termos. Série registros, SMA, IF-Sér. Reg., São Paulo, nº16.

Roth, I. 1966. Anatomia de las plantas superiors. Ediciones de la Biblioteca, Universidad

Central de Venezuela, Caracas.

Schneider, H. 1955. Ontogeny of lemon tree bark. American Journal of Botany. 42: 893 --

905.

ORIGEM E DESENVOLVIMENTO DA PERIDERME DE

AVICENNIA SCHAUERIANA STAPF & LEECHMAN

Agnes Elisete Luchi, Marcos Junji Kitaura & Marcelo Pinto Marcelli

Resumo – O caule de A. schaueriana apresenta uma epiderme constituída de células

retangulares. O primeiro felogênio se origina das células subepidérmicas. O felema é

constituído de células geralmente poligonais suberizadas, sem espaços intercelulares. O córtex

apresenta três tipos de células: as mais externas colenquimáticas as mais internas

parenquimáticas. A endoderme é uma bainha amilífera com cerca de três camadas de células.

Os felogênios das peridermes acessórias são produzidos abaixo da primeira periderme e

podem aprisionar porções significativas do córtex. A casca é macia e impermeável devido à

presença de células corticais entre as peridermes e a elevada quantidade de súber nas células

do felema.

Palavras-chaves: Avicennia schaueriana, manguezal, súber, ritidoma

Abstract – In the initial development stage, the A. schaueriana stem has an epidermis

constituted of rectangular cells. The phellogen of the first periderm is originated in

subepidermal region. The phellem is made of polygonal suberized cells with no intercellular

spaces. Three types of cells constitute the cortex: the outermost are collenchymatic; the more

internal parenchymatic. The endoderm is a three layered starch sheath with three cells layers

with a large amount of starch. The phellogens of the accessory periderms are produced below

the phellem of the first periderm, and can trap significant portions of cortex among them. The

softness and impermeability of the bark results from the presence of cortical cells among the

periderms and the strong suberization of the phellem cells.

Key words: Avicennia schaueriana, mangrove, phellem, rhytidome

1. Introdução

A periderme é um tecido secundário originado do felogênio, que produz felema na

direção centrífuga e feloderme na direção oposta (Esau 1977). A periderme substitui a

epiderme e protege caules de dicotiledôneas lenhosas e gimnospermas.

Leu e Chiang (1981) estudaram setenta e sete espécies de angiospermas capazes de

produzir periderme; entre elas havia árvores, arbustos, herbáceas e lianas, das quais 81,8%

apresentaram o primeiro felogênio derivado das células subepidérmicas, 10,4% do floema,

5,2% da epiderme, 1,3% ao mesmo tempo da epiderme e da região subepidérmica, e 1,3% do

córtex.

Os períodos e ritmos de desenvolvimento do felogênio variam com a espécie vegetal, e

numa mesma planta ele é normalmente menos ativo (Waisel et al. 1967, Arzee et al. 1970) ou,

menos freqüentemente, tão ativo quanto o câmbio (Arzee et al. 1978).

O felogênio pode se originar de diferentes tipos de tecidos, como o córtex, floema

primário, floema secundário, xilema (Mauseth 1988) e até mesmo das células da primeira

feloderme (Beck 2005).

Peridermes acessórias podem ser produzidas abaixo da primeira periderme, originadas

de tecidos primários ou secundários (Richter et al. 1996).

A produção do felema da periderme acessória interrompe o fluxo de água e nutrientes

para as camadas mais externas da casca, ocasionando a morte celular daqueles tecidos

porventura aprisionados entre a periderme recém-formada e aquela já existente (Mauseth

1988).

Richter et al. (1996) definem ritidoma como todo o conjunto de tecidos constituído

pela periderme mais interna e todos os tecidos externos a ela, incluindo aqueles que foram

aprisionados com a formação das peridermes seqüenciais, tanto primários quanto secundários.

Até recentemente, os ritidomas anelar e escamoso eram os únicos tipos citados na

literatura (Roth 1966, Esau 1977, Fahn 1974). O ritidoma escamoso apresenta variações

estruturais de acordo com a espécie de planta, com uma constituição que vai de células

individuais até camadas de células superficiais, que esfoliam (Beck 2005). Camadas de

células parenquimáticas vivas podem ser aprisionadas entre as várias peridermes formadas,

como no ritidoma do limoeiro (Schneider 1955).

Mais recentemente, Kitaura et al. (2008a) observaram um terceiro tipo em Rhizophora

mangle (Rhizophoraceae), que inclui no felema grupos de esclereídes inicialmente produzidos

na feloderme, denominado ritidoma granuloso.

Num estudo sobre a relação anatômica das cascas de árvores com liquens epífitos em

árvores de manguezais, os autores se depararam com a total ausência de informações sobre a

periderme de árvores tropicais, incluindo Avicennia schaueriana (Acanthaceae), cuja origem

e desenvolvimento inicial são descritos neste trabalho.

2. Materiais e métodos

As coletas foram realizadas no manguezal do Rio Itanhaém, município de Itanhaém,

Estado de São Paulo. A vegetação encontra-se bem desenvolvida e preservada e o local foi

escolhido por ser a localidade do maior estudo já realizado sobre a distribuição dos liquens

epífitos em regiões tropicais (Marcelli 1987).

Foram coletadas três amostras de cascas de troncos de indivíduos adultos (Fig. 1),

preferencialmente sem liquens e outros tipos de epífitos corticícolas (Fig. 2). Cada amostra foi

subdividida em três corpos de prova com um centímetro de largura por um centímetro e meio

de comprimento.

Três amostras de galhos inteiros com cerca de 150 cm de comprimento também foram

coletadas para a análise do desenvolvimento da periderme, e de cada uma delas foram

retirados três corpos de prova correspondentes às regiões apical, mediana e basal.

Não foram encontrados indivíduos jovens ou plântulas desta espécie.

Todas as amostras foram fixadas com FAA em etanol 50% (Johansen 1940),

infiltradas e incluídas em polietilenoglicol 2000 (Richter 1981, modificado por Kitaura et al.

2007) e seccionadas em micrótomo de rotação com o auxílio da fita adesiva (Kitaura et al.

2006).

Devido à fragilidade das células do córtex e do súber, as secções variaram de 10 a

20 µm de espessura; foram coradas com azul de toluidina (O’Brien et al. 1965) e com azul de

astra e safranina 9:1 (v:v) (Johansen 1940). As lâminas permanentes foram montadas com

resina sintética Permount.

Cortes à mão livre foram realizados nos ápices dos galhos, nas regiões em que a

periderme ainda não se desenvolveu (entre o primeiro e sexto entrenó). As secções foram

coradas com lugol e azul de astra e safranina 9:1 (v:v) e foram montadas lâminas semi-

permanentes com glicerina 50%.

3. Resultados

A epiderme de A. schaueriana apresenta uma camada simples de células alongadas,

que são unidas pelos lados maiores (Fig. 3) e cobertas por uma cutícula espessa e lisa, que

preenche os espaços entre as células da epiderme.

No estágio inicial do desenvolvimento dos ramos, o córtex é constituído por uma

camada mais externa de células colenquimáticas e outra de células parenquimáticas (Fig. 4),

ambas com várias células de espessura.

O felogênio da primeira periderme origina-se das células mais externas do córtex, logo

abaixo da epiderme. A camada mais interna do córtex é constituída de células

parenquimáticas, com cloroplastos nos estágios iniciais de desenvolvimento (Fig. 4).

Esclereídes podem se diferenciar por todo o córtex, sendo mais comuns na camada de células

parenquimáticas.

As peridermes de A. schaueriana não apresentam feloderme: o felogênio produz

apenas o felema no sentido centrífugo.

Com o desenvolvimento das primeiras camadas de felema, as células da epiderme são

empurradas para o exterior, perdendo o formato alongado característico (Fig. 5).

A endoderme, camada mais interna do córtex, é diferenciada nos estágios iniciais de

desenvolvimento do caule, com duas a três células de espessura, com amiloplastos e sem

estrias de Caspary.

Os novos felogênios são originados em diferentes profundidades do córtex, de modo

que a produção de felema pode aprisionar células corticais vivas entre o felema recém-

formado e a periderme mais antiga, ou seja, ocorre a inclusão de células corticais no interior

do ritidoma (Fig. 6 e 7).

Cada período de crescimento apresenta uma espessa camada de xilema, feixes de

floema interligados por células parenquimáticas, uma zona cambial e uma faixa de esclereídes

(Fig. 8), que delimita a camada.

As células do felema normalmente não têm formato poligonal nem espaços

intercelulares; são frágeis e apresentam uma elevada quantidade de suberina em suas paredes

(Fig. 9).

As peridermes sucessivas não formam camadas de crescimento e nem escamas ou

conchas, de modo que o felogênio não pôde ser obviamente caracterizado como anelar ou

escamoso. As peridermes mais externas dificilmente são destacadas do ritidoma (Fig. 9 e 10).

Figuras 1--5. 1: Aspecto geral do tronco de A. schaueriana. -- 2: Detalhe da casca de

A. schaueriana. -- 3--5: Secções transversais de ramos de A schaueriana nos estágios

iniciais de desenvolvimento. -- 3: Detalhe da epiderme, com as células alongadas e cutícula

espessa. -- 4: Detalhes das camadas constituintes do córtex. -- 5: Primeiras camadas de

felema, com o achatamento das células epidérmicas. -- ep: epiderme; cu: cutícula;

cco: córtex com células colenquimáticas; pc: córtex com células parenquimáticas;

pm: felema; pg: felogênio; fi: fissura. -- Escala 3 = 200µm; 4 = 100 µm; 5 = 30 µm.

cco

Figuras. 6--8. -- 6: Presença de dois felogênios. -- 7: Células corticais aprisionadas no

interior do ritidoma. -- 8: Câmbios sucessivos. -- 9: Células de súber poligonais, que estão

sendo achatadas. -- 10: Aspecto característico geral do ritidoma. -- cu: cutícula; pm: felema;

pg: felogênio; cco: córtex com células colenquimáticas; pa: córtex com células

parenquimáticas; ap: felema da periderme acessória; co: córtex; sb: faixa de esclereídes;

x: xilema; ph: floema; pc: córtex com células parenquimáticas; pa: células parenquimáticas

incluídas no ritidoma. -- Escalas 6 = 50 µm; 7 = 100 µm; 9 = 200 µm; 8 & 10 = 500 µm.

4. Discussão

Avicennia schaueriana é a única espécie do manguezal que produz câmbios

sucessivos, as demais espécies possuem apenas uma zona cambial (Kitaura et al. 2008a, b). A

presença de células endodérmicas em divisão periclinal em A. schaueriana é indício de que os

câmbios sucessivos são originados da endoderme.

Na maioria das angiospermas que produzem periderme, o primeiro felogênio é

originado das células subepidérmicas (Leu & Chiang 1981). Em Avicennia schaueriana não é

diferente, o primeiro felogênio surge das mais externas do córtex.

Segundo Esau (1976), a região periférica do córtex freqüentemente apresenta cordões

ou faixas de colênquima mais ou menos contínuas nos estágios iniciais de desenvolvimento

das angiospermas. Nas espécies de mangue, a faixa contínua de colênquima foi observada

apenas no ramo A. schaueriana, sendo ausente tanto em Rhizophora mangle (Kitaura et al.

2008a) quanto em Laguncularia racemosa (Kitaura et al. 2008b).

O achatamento das células do felema e a formação de fissuras são decorrentes do

crescimento secundário, tanto do felogênio quanto do câmbio vascular (Fahn 1974).

Com o crescimento secundário, as camadas mais externas são empurradas e sofrem

tensão. As camadas mais externas e/ou das próprias células se rompem quando a força

exercida pelos tecidos internos é maior que a força de coesão entre as células, causando

fissuras na superfície da casca. A fragilidade das células do felema resulta em diversas

fissuras responsáveis pela rugosidade da casca.

O envelhecimento do caule faz com que as fissuras se tornem cada vez mais largas e

profundas, pois as camadas mais externas dificilmente são descartadas da superfície do

ritidoma, e suas bordas se afastam com o aumento em diâmetro do órgão.

De acordo com Beck (2005), células do córtex que foram aprisionadas entre as

peridermes são células especializadas para a excisão e acabam morrendo com a interrupção do

fluxo de água e nutrientes para as camadas externas (Fig. 7), como na casca do limoeiro

(Schneider 1955). Entretanto, em A. schaueriana, as camadas de células aprisionadas com a

formação das peridermes sucessivas não desprendem e nem descamam da superfície.

Este modo de formação do ritidoma (Fig. 10) e a presença de uma grande quantidade

de suberina nas células do felema tornam a casca macia e bastante rugosa.

É bastante comum que as células corticais aprisionadas no ritidoma estejam invadidas

por hifas; porém, hifas nunca são encontradas no interior das células vivas.

5. Agradecimentos

O primeiro autor agradece à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo

(FAPESP - nº do processo 04/11410-6) e o segundo autor ao Conselho Nacional de

Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), ao auxílio concedido.

6. Referências bibliográficas

Arzee, T., D. Kamir, & L. Cohen. 1978. On the relationship of hair to periderm development

in Quercus ithaburensis and Q. infectoria. Botanical Gazette. 139(1): 95 -- 101.

Arzee, T., Y. Waisel & N. Liphschitz. 1970. Periderm development and phellogen activity in

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Esau, K. 1976. Anatomia das plantas com sementes. B. L. de Morretes (Tradutora). Editora

Edgard Blücher Ltda, 1ª reimpressão. São Paulo, SP.

Esau, K. 1977. Plant Anatomy. John Wiley & Song, New York.

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Johansen, D.A. 1940. Plant microtechnique. Mc Graw-Hill, New York.

Kitaura, M.J., A.E. Luchi & M.P. Marcelli. 2006. Metodologia para o estudo da relação

líquen × substrato na periderme de Xylopia aromatica (Lam.) Mart. In: 1ª REBEL –

Primeira Reunião brasileira de Estudos Liquenológicos, Grupo Brasileiro de

Liquenólogos. Catas Altas.

Kitaura, M.J., A.E. Luchi & M.P. Marcelli. 2008a. A new type of rhytidome and the

periderms origin in Rhizophora mangle L. IAWA Bull. (Capítulo da dissertação)

Kitaura, M.J., A.E. Luchi & M.P. Marcelli. 2008b. Desenvolvimento do ritidoma anelar de

Laguncularia racemosa Gaertner e as origens das peridermes. (Capítulo da dissertação).

Kitaura, M.J., M.P. Marcelli. & A.E. Luchi. 2007. Relação anatômica entre liquens crostosos

e as cascas dos mangues em Itanhaém, São Paulo. In: 2ª REBEL – Segunda Reunião

brasileira de Estudos Liquenológicos, Grupo Brasileiro de Liquenólogos. São Francisco

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Padronização de critérios para a descrição anatômica da casca: Lista de características e

Glossário de termos. Série registros, SMA, IF-Sér. Reg., São Paulo, nº16.

Roth, I. 1966. Anatomia de las plantas superiors. Ediciones de la Biblioteca, Universidad

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Waisel, Y., N. Liphschitz & T. Arzee. 1967. Phellogen activity in Robinia pseudacacia L.

New Phytologist. 66: 331 -- 335.

DESENVOLVIMENTO DO RITIDOMA ANELAR DE

LAGUNCULARIA RACEMOSA GAERTNER E A

ORIGEM DAS PERIDERMES

Marcos Junji Kitaura, Agnes Elisete Luchi & Marcelo Pinto Marcelli

Resumo – A primeira periderme de L. racemosa origina-se da região subepidérmica. A

segunda periderme se desenvolve de região mais profunda do córtex, mas não forma uma

circunferência completa. As peridermes subseqüentes são derivadas do floema secundário e

produzem anéis concêntricos de felema e as camadas que constituem a casca são delimitadas

por uma faixa de esclereídes. Com o surgimento de cada nova camada de felema, todas as

células externas a ela são mortas. As fissuras superficiais formadas com o aumento da

espessura do caule expõem os esclereídes das peridermes mais externas, e suas camadas são

perdidas ou degradadas, de modo que as camadas de súber se tornam soltas e acabam se

destacando do ritidoma como placas.

Palavras chaves – periderme, ritidoma anelar, Laguncularia racemosa, manguezal

Abstracts – The first periderm of L. racemosa originates in the subepidermal region. The

second one develops deeper in cortex and does not form a complete circumference.

Subsequent periderms are phloem-derived and produce concentric phellem rings which are

delimited by sclereids bands. Following the development of each new phellem layer, all cells

external to it are death. The surface fissures formed with the increase of the thickness of stem

expose the sclereids layers, which are lost or degrade of manner that the phellem layers

become loose and detach as plates from the rhytidome.

Key words – periderm, ringbark rhytidome, Laguncularia racemosa, mangrove

1. Introdução

A periderme é originada do felogênio e substitui a epiderme de caules e raízes de

angiospermas lenhosas e gimnospermas (Esau 1977).

Leu & Chiang (1981) estudaram setenta e sete espécies de angiospermas capazes de

produzir periderme; entre elas havia árvores, arbustos, herbáceas e lianas, das quais 81,8%

apresentaram o primeiro felogênio derivado das células subepidérmicas, 10,4% do floema,

5,2% da epiderme, 1,3% ao mesmo tempo da epiderme e da região subepidérmica, e 1,3% do

córtex.

Os períodos e ritmos de desenvolvimento do felogênio variam com a espécie vegetal, e

numa mesma planta ele é normalmente menos ativo (Waisel et al. 1967, Arzee et al. 1970) ou,

menos freqüentemente, tão ativo quanto o câmbio (Arzee et al. 1978).

O felogênio pode se originar de diferentes tipos de tecidos, como o córtex, floema

primário, floema secundário, xilema (Mauseth 1988) e até mesmo das células da primeira

feloderme (Beck 2005).

Os tecidos externos à última periderme, incluindo aqueles que foram aprisionados com

a formação das peridermes seqüenciais, tanto de origem primária quanto de origem

secundária, constituem o ritidoma (Richter et al. 1996).

A produção do felema da periderme acessória interrompe o fluxo de água e nutrientes

para as camadas mais externas da casca, ocasionando a morte celular daqueles tecidos

porventura aprisionados entre a periderme recém-formada e aquela já existente (Mauseth

1988).

O ritidoma anelar e o ritidoma escamoso eram os únicos tipos citados na literatura

(Roth 1966, Fahn 1974, Esau 1977), mais recentemente, Kitaura et al. (2008a) observaram um

terceiro tipo, que transfere grupos de esclereídes corticais para o felema da primeira

periderme, denominando-o de ritidoma granuloso.

O ritidoma escamoso apresenta variações estruturais de acordo com a espécie de

planta, com uma constituição que vai de células individuais até camadas de células

superficiais, que esfoliam (Beck 2005). Camadas de células parenquimáticas vivas podem ser

aprisionadas entre as várias peridermes formadas, como no ritidoma do limoeiro (Schneider

1955).

Num estudo sobre a relação anatômica das cascas de árvores com liquens epífitos em

árvores de manguezais, os autores se depararam com a total ausência de informações sobre a

periderme de árvores tropicais, incluindo Laguncularia racemosa (Combretaceae), cuja

origem e desenvolvimento inicial são descritos neste trabalho.

2. Materiais e métodos

As coletas foram realizadas no manguezal do Rio Itanhaém, no município de mesmo

nome (24º07´30´´ – 24º15´00´´ S e 46º45´00´´ – 46º52´30´´ W), que é o terceiro maior

manguezal do Estado de São Paulo e o segundo mais bem conservado.

O manguezal de Itanhaém apresenta a micota liquenizada mais bem estudada

(Marcelli 1987, Benatti 2005, Cunha 2007, Martins 2007).

Foram coletados dois indivíduos jovens de L. racemosa com aproximadamente 45 cm

de altura, mais um galho inteiro, com aproximadamente 150 cm de comprimento. De cada

amostra foram retirados corpos de prova correspondentes às regiões apical, mediana e basal.

Dos indivíduos adultos foram coletadas três amostras de cascas, que foram

comparadas com os indivíduos jovens. As coletas foram realizadas pelo método não

destrutivo de Luchi (1998) modificado pela utilização de facas de aço carbono e martelo. As

amostras foram retiradas das regiões em que a superfície da casca apresentava uma pequena

quantidade de epífitos, visto que não havia áreas desprovidas deles.

Três corpos de prova com 1 x 1,5 cm foram confeccionados de cada uma das amostras

de casca adulta. A espessura do corpo de prova variou de acordo com o desenvolvimento da

casca.

As amostras foram fixadas em FAA em etanol 50% (Johansen 1940), infiltradas e

incluídas em polietilenoglicol 2000 (Richter 1981, modificado por Kitaura et al. 2007) e

seccionadas em micrótomo de rotação com o auxílio da fita adesiva (Kitaura et al 2006).

As espessuras das secções variaram de 5 a 10 µm e foram coradas com azul de

toluidina (O`Brien et al. 1965) e com azul de astra e safranina 9:1(v:v) (Johansen 1940).

Lâminas permanentes foram montadas com resina sintética Permount, analisadas e descritas.

3. Resultados e Discussão

Nos estágios iniciais de desenvolvimento do caule de L. racemosa, as células

epidérmicas apresentam um formato poligonal (Fig. 1), que é alterado com o aparecimento do

felema da primeira periderme. Enquanto a epiderme ainda está intacta uma fina cutícula cobre

as células epidérmicas.

A epiderme apresenta alguns tricomas (Fig. 2-3) espalhados pela superfície. Lier

(1955) estudou Pelargonium hortorum e relatou que a morte dos tricomas é causada pelo

desenvolvimento da periderme; mais tarde, Arzee et al. (1978) propuseram que há um

transporte de substâncias do tricoma em direção as células subjacentes, o qual estimularia a

produção da periderme, nas duas espécies estudadas de Quercus. Não foi analisada a relação

entre a morte dos tricomas e o desenvolvimento da periderme em L. racemosa.

O córtex é constituído por células parenquimáticas que podem apresentar drusas.

As células subepidérmicas são maiores que as epidérmicas e se diferenciam em

felogênio (Fig. 4), que origina apenas células de felema (Fig. 5), i.e., não produz feloderme.

Com o desenvolvimento do caule, felogênios adicionais são produzidos. O primeiro

deles surge das camadas mais profundas do córtex, de maneira que sua atividade acaba

aprisionando células corticais entre o felema recém-formado e a periderme mais externa.

(Fig. 6).

A segunda periderme formada não estabelece uma circunferência completa,

desenvolvendo-se apenas de um pequeno trecho do córtex (Fig. 6).

Inicialmente, as esclereídes do floema secundário são produzidas em grupos isolados,

que vão aumentando em número até se unirem e formarem anéis, que estabelecem faixas

alternadas de esclereídes e de elementos de tubo crivado mais células parenquimáticas. As

esclereídes são produzidas pela atividade cambial, de modo que as mais próximas a ele

apresentam as paredes menos espessas (Fig. 7-8).

A partir do parênquima associado aos elementos de tubo crivado, uma ou duas

camadas de felogênio podem ser formadas entre as faixas de esclereídes. A primeira

geralmente logo abaixo da faixa de esclereídes (Fig. 9) e a segunda no meio da camada de

elementos de tubo crivado e células parenquimáticas (Fig. 10).

Todos os felogênios subseqüentes também produzem exclusivamente felema, porém

se desenvolvem a partir das células parenquimáticas do floema secundário, que adquirem

atividade meristemática. As demais células parenquimáticas do floema são aprisionadas entre

as camadas de felema e são mortas com a interrupção no transporte de água e sais minerais.

A atividade do câmbio vascular faz aumentar a quantidade de faixas de floema e,

conseqüentemente, a espessura do caule, causando fissuras radiais nas primeiras peridermes.

Essas fissuras expõem as camadas mais profundas do ritidoma, fragilizando a estrutura das

camadas de esclereídes, que são degradadas e perdidas com o tempo e atuando, dessa

maneira, como camadas de excisão (Fig. 11).

Com a perda dos esclereídes, (Fig. 12) as peridermes mais externas, junto com as

células de floema, que foram aprisionadas tornam-se pilhas de placas relativamente

independentes, que se desprendem da superfície do ritidoma com o envelhecimento, num

processo muito lento.

Estas camadas formam uma estrutura lamelar cujas placas são facilmente percebidas

em campo a olho nu. As fissuras mais as placas facilmente destacáveis são responsáveis pelo

aspecto típico da “casca” a L. racemosa (Fig. 13).

Na maioria das angiospermas lenhosas, o felogênio da primeira periderme é originado

na região subepidérmica (Leu & Chiang 1981, Mauseth 1988, Beck 2005). Em L. racemosa

não foi diferente: o primeiro felogênio é originado nas células logo abaixo da epiderme.

Quando as peridermes seqüenciais se originam do floema secundário, como em

L. racemosa, o felogênio é derivado das células parenquimáticas, que adquirem a atividade

meristemática e formam as células de felema (Roth 1966, Mauseth 1988, Beck 2005).

Apesar das três espécies de angiospermas dos manguezais paulistas (Rhizophora

mangle, Avicennia schaueriana e L. racemosa) apresentarem a primeira periderme originada

da região subepidérmica, cada uma apresenta um tipo de desenvolvimento do ritidoma

(Kitaura et al. 2008a, b; Luchi et al. 2008).

Dentre as mesmas espécies, Laguncularia racemosa é a única com ritidoma anelar. É

também o forófito com o maior número de epífitos (Marcelli 1987). A elevada produção de

peridermes e, consequentemente, a formação de fissuras e placas, que se desprendem, forma a

rugosidade do ritidoma, que facilita a fixação da comunidade epífita e a sua permanência.

Figuras 1--5. Estágios iniciais de desenvolvimento da periderme do caule de L. racemosa

(secções coradas com azul de astra e safranina). -- 1: Epiderme e região subepidérmica

diferenciadas. -- 2--3: Tipos diferentes de triconas na epiderme. -- 4: Primeiras divisões

celulares da camada subepidérmica. -- 5: Primeira camada de feloderme formada e a

presença de quatro camadas de floema. -- cu: cutícula; ep: epiderme; se: região

subepidérmica; co: córtex; tr: tricoma; pg: felogênio; ph: floema; x: xilema; sb: faixa de

esclereídes

;

m: felema. -- Escalas 1--4 = 30

;

5 = 500

Figuras 6--10. 6 -- 9: Secções coradas com azul de astra e safranina. -- 6: Origem da

periderme subseqüente. -- 7--8: Origem da faixa de esclereídes. -- 7: Início do

espessamento das paredes das esclereídes. -- 8: Esclereídes espessadas. -- 9: Camada

recém-formada de felema abaixo da faixa de esclereídes. -- 10: Secção corada com azul de

toluidina, que apresenta duas faixas de felema entre as faixas de esclereídes. -- pm: felema;

ap: felema da periderme acessória; co: córtex; pg: felogênio; sb: faixa de esclereídes; ph:

floema; vc: câmbio vascular; pa: células de parênquima incluídas no ritidoma; x: xilema;

dr: drusa. -- Escala 6 -- 8 = 100 µm; 9 = 30 µm; 10 = 50 µm.

Figuras 11--13. -- 11--12: Secções transversais coradas com azul de astra e safranina. -- 11:

Primeiras camadas com as esclereídes perdidas. -- 12: Formação de placas de excisão. --

13: Macrofotografia da superfície da casca, com presença de placas de excisão. --

pm: felema; sb: faixa de esclereídes; ls: local onde as esclereídes foram perdidas;

pa: células parenquimáticas do floema incluídas no ritidoma; pl: placa de excisão do

ritidoma; li: líquen. -- Escalas 11 = 100 µm; 12 = 500 µm; 13 = 1 cm.

4. Agradecimentos

O primeiro autor agradece à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo

(FAPESP - nº do processo 04/11410-6) e o segundo autor ao Conselho Nacional de

Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), ao auxílio concedido.

5. Referências bibliográficas

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A RELAÇÃO ANATÔMICA ENTRE QUATRO FUNGOS

LIQUENIZADOS CROSTOSOS E OS MANGUES DE

ITANHAÉM, SÃO PAULO, BRASIL

Marcos Junji Kitaura, Marcelo Pinto Marcelli & Agnes Elisete Luchi

Resumo – A relação anatômica do contato entre a periderme de mangues e

Arthothelium macrothecium, Brigantiaea leucoxantha, Opegrapha vestita e Porina

rudiuscula, fungos liquenizados crostosos comuns nos manguezais, foi estudada. Cada

espécie de fungo liquenizado apresenta uma estratégia particular de fixação ao substrato que,

entretanto, não varia de acordo com o hospedeiro.

Palavra-chaves – líquen, crostoso, anatomia, manguezal, periderme

Abstract – The anatomical relationship between the periderm of mangroves trees and the

crustose lichenized fungi Arthothelium macrothecium, Brigantiaea leucoxantha, Opegrapha

vestita and Porina rudiuscula, were studied. Each species of lichenized fungi has a particular

strategy of fixation, which do not change with the host species.

Key words – lichen, crustose, anatomy, mangrove, periderm

1. Introdução

Embora fatores ambientais, como iluminação e umidade, e os físicos e químicos da

superfície dos troncos sejam constantemente mencionados na literatura como os mais

influentes no estabelecimento e no desenvolvimento da comunidade liquênica (Hale 1955,

Culberson 1955, Brodo 1961), os liquens também dependem da capacidade de fixação de suas

estruturas particulares (e.g. rizinas) para se prenderem ao substrato.

Estudos sobre a relação dos fungos liquenizados com as cascas das árvores são

escassos e, entretanto, causaram a generalização da compreensão da estratégia de fixação de

um pequeno grupo estudado para todas as dezenas de milhares de espécies de fungos

liquenizados conhecidas.

Frank (1877, apud Fink 1913), fez o primeiro estudo sobre a relação dos liquens com

as cascas das árvores. O autor acreditava que o líquen é um parasita do forófito, pois as hifas

liquênicas, juntamente com os filamentos de Trentepohlia, penetravam as células da

periderme das quais ele julgava extraírem o alimento das paredes e conteúdos celulares.

Vinte anos depois, Lindau (apud Fink 1913) contrariou o a proposta de Frank,

afirmando que o fungo liquenizado não penetra o interior das células: as hifas apenas

forçariam passagem entre as células.

Mais tarde, Fink (1913) propôs que os fungos endofloidais poderiam viver durante

anos nas cascas das árvores, e apenas depois se associariam a um fotobionte, tornando-se

liquenizados. Os fungos liquenizados endofloidais retirariam parte do alimento das paredes do

substrato e parte do fotobionte, porém o ataque das hifas seria muito sutil e não perceptível na

microscópica de luz. Fink, assim como Lindau, afirmou que as hifas não entram nas células

vegetais e acrescentou que podem causar uma pequena diminuição na espessura das suas

paredes.

Os fungos liquenizados crostosos epifloidais, como Buellia parasema e Rinodina

sophodes, podem penetrar a periderme até a quinta ou a sexta camada de células através de

aberturas microscópicas, enquanto Evernia prunastri, um líquen folioso, penetra geralmente

dez camadas de células de profundidade (Fink 1913).

Os fungos liquenizados não provocam alterações químicas nas cascas lisas de

Quercus, Fraxinus e Crataegus. O talo liquênico crostoso (principalmente suas estruturas de

reprodução) que invade as primeiras camadas do substrato, levanta camadas de súber aderidas

a ele através da ação mecânica gerada pelo umedecimento e dessecação das hifas liquênicas

(Fry 1926).

Kaufert (1937) propôs que a presença de fungos liquenizados na periderme lisa de

álamo induz a produção de células do felema, tornando-a rugosa; mencionou também a

possível penetração das hifas liquênicas nos tecidos vivos, classificando os liquens como

parasitas. O autor não considerou a rugosidade da periderme como fator que favorece a

fixação dos liquens.

Em espécies corticícolas de Ramalina, a penetração na periderme é feita através de

fendas das camadas superficiais ou pelas lenticelas. O fungo liquenizado invade os tecidos

vivos e pode chegar até o lenho inicial, causando danos à planta. A penetração do fungo

liquenizado resulta na hipertrofia da periderme e na destruição das células da madeira (Porter

1917).

Porter (1919) também afirmou que, nas espécies de Parmeliaceae, as rizinas,

derivadas da medula e do córtex inferior dos fungos liquenizados, penetravam e

desintegravam as cascas das árvores e até mesmo a madeira (de poste ou mourão), e a

expansão dos seus ápices forma uma camada contínua sobre a superfície do substrato.

Na segunda metade do século XX, Ozenda (1963) escreveu o clássico volume

dedicado aos liquens do “Handbuch der Pflanzenanatomie”. Este trabalho apresentou

desenhos de diversos talos liquenizados, com detalhes das estruturas características de cada

grupo, mas não analisou a relação dos liquens com as cascas das árvores, apenas

mencionando os trabalhos de Frank e Lindau.

Estudos sobre o assunto foram retomados apenas muito mais tarde (Estevez et al.

1980), em trabalhos que demonstraram que as hifas de Evernia prunastri nos ramos de Fagus

sylvatica penetram diversas camadas de células, até os elementos celulares do xilema

secundário. Através das rizinas, o fungo liquenizado penetra a casca pelas lenticelas, rompem

as paredes celulares pouco ou não lignificadas, afastando as células do súber através de ação

mecânica. Devido ao desaparecimento de material intracelular e da ruptura de muitas paredes

celulares, os autores acreditavam na possibilidade de existência de ataque químico; porém,

mencionam que o fungo liquenizado não consegue romper esclereídes.

Outros trabalhos realizados com E. prunastri seguiram esta mesma linha. Orus &

Ascaso (1982) acompanharam as hifas do fungo liquenizado até o tecido condutor de Quercus

rotundifolia; as hifas atravessam as células por onde passam, rompendo as paredes celulares.

Corroborando a proposta de que forófitas com densa cobertura liquênica apresentam menos

vitalidade, Estevez & Orus (1981) propuseram que os fungos liquenizados transportam

algumas substâncias liquênicas (β-1-4 glucanásicas) até o tecido condutor, capazes de

degradar pelo menos um dos principais polímeros da parede celular, provocando uma queda

de folhas que traria maior iluminação aos liquens.

Apenas recentemente uma espécie tropical foi estudada. Kitaura et al. (2006), num

trabalho que adaptou diversas técnicas anatômicas para o estudo da relação do líquen com o

substrato, observaram a penetração do apressório de Usnea baileyi na casca de Xylopia

aromatica e perceberam duas ações diferentes do apressório basal: o córtex do apressório

penetra nos espaços intercelulares e celulares, degradando as células próximas ou em contato

com ele, ao passo que seu eixo penetra no tecido lesionado, empurrando as células por ação

mecânica.

Exceto por Evernia prunastri, que foi estudada sobre Quercus e Fagus (Estevez et al.

1980, Estevez & Orus 1981, Orus & Ascaso 1982), e que apresentou o mesmo

comportamento sobre ambas espécies, nenhuma outra espécie de fungo liquenizado teve sua

fixação estudada sobre vários hospedeiros.

O contato dos liquens com os troncos das árvores é feito através da periderme ou das

peridermes mais externas, o tecido que substitui a epiderme e protege os caules e as raízes de

angiospermas lenhosas; ela é constituída por um felogênio, que produz felema na direção

centrífuga e feloderme na direção centrípeta (Esau 1977).

Quando surge uma nova periderme, abaixo da primeira, todos os tecidos externos à

camada recém-formada e aqueles por ela englobados, tanto de origem primária quanto de

secundária, formam o ritidoma (Richter et al. 1996).

Os manguezais da região Sul-Sudeste do Brasil são compostos por apenas três

espécies de angiospermas lenhosas: Rhizophora mangle Linnaeus, Avicennia schaueriana

Stapf & Leechman e Laguncularia racemosa Gaertner (Marcelli 1987, 1992). Suas

peridermes são sempre originadas da subepiderme; porém, cada uma delas apresenta camadas

de células distintas, que desenvolvem e constituem ritidomas diferentes (Kitaura et al. 2008a,

b; Luchi et al. 2008).

Este trabalho estuda a relação anatômica de quatro espécies de fungos liquenizados

crostosos e as peridermes das árvores dos manguezais, com a finalidade de verificar sua

variabilidade e a possível adaptação dessas espécies de acordo com as características de cada

hospedeiro.

2. Materiais e métodos

A amostragem foi efetuada no manguezal do Rio Itanhaém, Estado de São Paulo,

Brasil (24º07´30´´ – 24º15´00´´ S e 46º45´00´´ – 46º52´30´´ W). A vegetação é bem desenvol-

vida e preservada. O local foi escolhido por ser a localidade de trabalhos clássicos, como o de

Lamberti (1969), sobre a ecologia das árvores, e de Marcelli (1987) sobre a distribuição dos

liquens epífitos.

Foram estudadas quatro espécies de fungos liquenizados de hábito crostoso comuns no

manguezal (Marcelli 1987, 1992) e, de preferência, crescendo sobre as três espécies de

angiospermas lenhosas presentes: Arthothelium macrothecium (Fée) Müll. Arg. (Arthoniales,

Arthoniaceae), Opegrapha vestita Redinger (Arthoniales, Roccellaceae), e Porina rudiuscula

(Nyl.) Müll. Arg. (Trichotheliales, Trichotheliaceae), que a olho nu têm talo pobremente

desenvolvido, e Brigantiaea leucoxantha (Spreng.) R. Sant. & J. Haf. (Lecanorales,

Brigantiaeaceae), de talo contínuo bem desenvolvido (Benatti & Marcelli 2007).

Devido à grande preferência das espécies de fungos liquenizados pelo hospedeiro, as

únicas espécies encontradas nas três forófitas com número suficiente para amostragem foram

A. macrothecium e B. leucoxantha.

Opegrapha vestita e P. rudiuscula foram adicionadas ao estudo devido à baixa

quantidade de liquens epífitos que se desenvolve em A.schaueriana (Marcelli 1987), por

representarem grupos taxonômicos distantes, e por existirem em número razoável para

amostragem (Tabela 1).

Tabela 1. As espécies de liquens estudadas em relação às forófitas presentes no manguezal de

Itanhaém.

R. mangle L. racemosa A. schaueriana

Arthothelium macrothecium

× × ×

Brigantiaea leucoxantha

× × ×

Opegrapha vestita

Porina rudiuscula

Três espécimes de cada espécie de fungo liquenizado foram coletados em árvores

diferentes de cada espécie de hospedeiro. Cada amostra foi subdividida em três corpos de

prova com um centímetro de largura por um centímetro e meio de comprimento e de

espessura variável de acordo com a planta. As amostras foram coletadas em diferentes alturas,

pois os fungos liquenizados nem sempre eram encontrados em uma altura estipulada.

Todas as amostras foram fixadas em FAA em etanol 50%, infiltradas e incluídas em

polietilenoglicol 2000 e seccionada em micrótomo rotativo, com o auxílio de fita adesiva

(Kitaura et al. 2006).

As secções variaram de 3 a 15 µm de espessura. As secções de 3 µm permitiram

visualizar as estruturas dos talos liquênicos, enquanto as de 15 µm foram ideais para estudar a

anatomia da forófita.

As secções foram coradas com azul de toluidina (O`Brien et al. 1965) e azul de astra e

safranina 9:1 (v:v) (Johansen 1940). Lâminas permanentes foram montadas com resina

sintética Permount.

3. Resultados

3.1. Arthothelium macrothecium

O talo liquênico de Arthothelium macrothecium é homômero e revestido por uma

camada epinecral constituída pelas paredes celulares dos fotobiontes mortos, que se apresenta

como uma camada esponjosa, mais lacunosa junto aos fotobiontes e mais compacta próxima à

superfície superior, onde aparece como uma camada amorfa de textura cartilagínea (Fig. 1).

Entretanto, em alguns pontos da superfície superior, é possível distinguir a presença de hifas

com orientação geralmente paralela ao substrato e extremamente compactada.

As células do fotobionte encontram-se agrupadas em “glomérulos” (novelos de

Trentepohlia ?), aparentemente dentro de algum tipo de cápsula, visível em contraste de

Nomarski.

A região inferior da camada de fotobionte é a que está em contato direto com a

superfície do substrato.

Fragmentos da periderme são encontrados dentro da camada de fotobionte,

independente da integridade das células do felema (Fig. 2, 3 e 4).

As fissuras no felema, conseqüentes do crescimento secundário, são preenchidas pelo

talo liquênico todo e não apenas pelas algas do fungo liquenizado (Fig. 3).

Não foram encontradas hifas nos tecidos vivos de qualquer hospedeiro.

3.1.1. Rhizophora mangle

A penetração de A. macrothecium varia de acordo com a integridade e o tipo de

células das camadas superficiais do felema. Geralmente as células do felema são achatadas,

muito compactadas e com conteúdo celular, embora forma e conteúdo possam variar.

As hifas da camada de fotobionte estão aderidas às camadas mais externas da primeira

periderme ou do ritidoma granuloso (Kitaura et al 2008a).

Quando as células da superfície do felema são achatadas, compactadas e com

conteúdo celular, a penetração das hifas nas células se dá apenas nas camadas superficiais do

substrato e danificam algumas células (Fig. 1, 2). Elas penetram um maior número de células

quando a superfície do felema é constituída de células não achatadas e sem conteúdo celular.

Estranhamente, algumas algas são encontradas no lume das células de paredes

celulares intactas. A presença de algumas algas no interior das células do felema caracteriza o

talo de A. macrothecium como uma espécie parcialmente endofloidal em R. mangle.

Os ascomas são simples e desorganizados e as hifas da parte inferior penetram

algumas camadas de células, prendendo a estrutura no substrato. Fragmentos de paredes

celulares são encontrados entre as paráfises (Fig. 5).

3.1.2. Laguncularia racemosa

As hifas de A. macrothecium penetram na periderme mais externa ou nas camadas

superficiais do ritidoma anelar; invadindo células dos tecidos e danificando algumas células

(Fig. 6).

Geralmente, as peridermes mais externas de L. racemosa são evidentemente menos

íntegras do que as mais internas (Kitaura et al. 2008b). O seu ritidoma anelar, ao produzir uma

maior quantidade de tecidos, empurra as camadas mais externas e destrói os tecidos

superficiais.

Se as camadas mais externas da periderme são constituídas de células compactadas, as

algas da camada de fotobionte de A. macrothecium não penetram entre as células (Fig. 6).

As hifas penetram diversas camadas de células, pois existe bastante espaço intercelular

entre as camadas de periderme, formados com o desenvolvimento do ritidoma.

As algas podem ser encontradas nos espaços intercelulares da camada superficial

quando a superfície é constituída por células de paredes danificadas e sem conteúdo, (Fig. 7),

ou mesmo entre os pedaços de parede celular encontrados entre o fungo liquenizado e a

periderme (Fig. 8).

Quando as células de esclereídes, no processo típico de degradação encontrado em

L. racemosa (Kitaura et al. 2008b), estão em contato com o talo liquênico, as hifas penetram

as células lignificadas (Fig. 9).

Algas não foram encontradas no interior de células integras, na periderme de

L. racemosa, diferente do que ocorre em R. mangle.

As hifas que formam a parte inferior do ascoma penetram no substrato e ficam

aderidas nas paredes celulares. Nos ascomas são encontrados fragmentos de paredes celulares

entre as paráfises (Fig. 10).

3.1.3. Avicennia schaueriana

As hifas de A. macrothecium penetram na periderme ou nas camadas mais externas do

ritidoma escamoso de A. schaueriana (Luchi et al. 2008) de acordo com o desenvolvimento

da planta.

As hifas invadem as células superficiais naturalmente danificadas pelo processo de

envelhecimento da periderme (Luchi et al. 2008) (Fig. 11).

Além disso, as hifas da camada de fotobionte penetram algumas camadas de

profundidade do súber íntegro, com ou sem conteúdo celular. As algas ficam sobre a

superfície da casca das árvores e fragmentos da parede celular são encontrados no interior do

talo (Fig. 11, 12).

As hifas da base dos ascomas penetram algumas camadas de células e fragmentos de

parede celular também são encontrados entre as paráfises (Fig. 13).

Algumas hifas foram encontradas entre as células corticais do tecido incluído no

desenvolvimento do ritidoma; porém, são hifas distintas daquelas do talo liquênico (outro

fungo?) e nenhuma chega até as células corticais (Fig. 14).

3.2. Brigantiaea leucoxantha

O talo é tipicamente heterômero e estruturalmente constituído por uma medula, uma

camada de fotobionte e um córtex com normalmente três a cinco camadas de células muito

pequenas (Fig. 15). Ao contrário de A. macrothecium, a camada de algas em B. leucoxantha

fica distante da superfície e o talo adere ao substrato através das hifas da medula e, portanto,

nunca ocorrem células de algas na superfície ou dentro do substrato.

As hifas da medula penetram nos espaços intercelulares e nas paredes celulares da

periderme ou da superfície do ritidoma.

3.2.1. Rhizophora mangle

O estado de preservação da superfície do substrato provoca variações na estratégia de

penetração das hifas da medula de B. leucoxantha.

Sobre uma superfície íntegra, constituída de células achatadas e com conteúdo celular,

parte das hifas penetra algumas camadas de células nos espaços celulares, e parte cobre a

superfície com uma capa formada de hifas aglutinadas e orientadas paralelamente em relação

a superfície, aqui denominada de “manto” (Fig. 16).

As hifas da medula penetram uma profundidade maior na superfície constituída de

células sem conteúdo e não achatadas. O manto não se desenvolve sobre este tipo de tecido

(Fig. 17).

Normalmente as células superficiais do felema estão destruídas e as hifas ficam

aderidas às suas paredes internas, porém sem preencher o lume das células. Os fragmentos das

paredes celulares penetram na parte inferior da medula.

As hifas da medula penetram as fissuras existentes e preenchem a lacuna com um

feixe denso de hifas (Fig. 18).

3.2.2. Laguncularia racemosa

Brigantiaea leucoxantha penetra a periderme mais externa de L. racemosa através das

hifas da medula. As peridermes mais externas geralmente são constituídas de células

achatadas, que formam um tecido compactado (Kitaura et al 2008b), dificultando a penetração

das hifas liquenizadas.

Freqüentemente, as peridermes mais externas são dotadas de fissuras profundas, que

expõem os tecidos internos e as paredes radiais das células (Kitaura et al 2008b). As células

que formam as margens das fissuras geralmente perdem o conteúdo celular e não são

achatadas, permitindo a penetração das hifas liquênicas.

As hifas da medula formam o “manto” na superfície da periderme constituída de

células achatadas e com conteúdo celular (Fig. 19). Sobre as paredes radiais das células que

margeiam a fissura, constituída de células sem conteúdo celular, também há a formação do

“manto” (Fig. 20).

Pedaços da periderme foram encontrados na medula do fungo liquenizado ou

penetrando o talo (Fig. 19).

3.2.3. Avicennia schaueriana

As hifas da medula não penetram muitas camadas de células, porém desenvolvem o

“manto” sobre a superfície.

As hifas da medula que penetram o felema estão aderidas às paredes celulares, porém

sem preencher o lume das células (Fig. 21). Fragmentos de paredes das células superficiais

danificadas no envelhecimento do felema terminam incluídos no “manto” (Fig. 22).

As hifas não penetram muitas camadas de profundidade nas células sob os ascomas

(Fig. 23).

3.3. Opegrapha vestita

No material examinado, a camada superficial de células de A. schaueriana onde o talo

de O. vestita se fixa é constituída de células sem conteúdo e não amassadas.

O talo de homômero de O. vestita não possui revestimento e utiliza as hifas da camada

de algas para se prender na superfície.

As células superficiais do felema são naturalmente danificadas pelo envelhecimento

(Luchi et al. 2008) e as algas são encontradas entre os pedaços de parede que penetram o talo

(Fig. 24).

As pseudolirelas apresentam apenas as margens carbonizadas (Fig. 25) e as hifas que

compõem a região inferior penetram as camadas superficiais do substrato, aderindo-se

firmemente às paredes celulares (Fig. 26). As hifas liquênicas não chegam a penetrar os

tecidos vivos da casca.

3.4. Porina rudiuscula

O talo homômero de P. rudiuscula é revestido por uma fina camada amorfa.

Quando o felema é constituído de células sem conteúdo e não achatadas, as hifas

liquênicas penetram nas camadas superficiais de A. schaueriana pelos espaços intercelulares e

pelas paredes celulares.

A camada de algas está em contato com a superfície da periderme e pedaços de parede

são encontrados dentro do talo.

As células superficiais danificadas também permitem a entrada das algas entre os

pedaços de parede celular (Fig. 27).

Os peritécios são encontrados imersos no talo liquênico e à mesma profundidade no

substrato que o restante do talo; porém, não são encontrados pedaços de parede celular em sua

estrutura (Fig. 28).

Figuras 1--5. A. macrothecium penetrando a superfície de R. mangle. -- 1: Camada de algas

em contato com as células da forófita. -- 2: Hifas dentro das camadas superficiais do

felema. -- 3: Talo liquênico no interior da fissura. -- 4: Algumas algas no interior das

células sem conteúdo celular. -- 5: Sob o ascoma há fragmentos de parede celular entre as

paráfises desorganizadas. -- lc: córtex do líquen; al: camada de algas; pm: felema;

cf: fragmento de células; fi: fissura; la: algas do líquen; as: ascoma; en: camada epinecral. -

- Escalas = 30 µm.

2 3

8 9

Figuras 6--10. A. macrothecium em contato com a superfície de L. racemosa. -- 6: camada

de algas em contato com a superfície. -- 7: Espaço celular preenchido com as algas do

fungo liquenizado. -- 8: Pedaços das células dentro da camada de algas. -- 9: Fungo

liquenizado degradando os esclereídes. -- 10: Fragmento de células dentro dos ascoma. --

lc: córtex do líquen; al: camada de algas; pm: felema; cf: fragmento de célula; ec: célula

sem conteúdo; lh: hifas do líquen; as: ascoma; sb: faixa de esclereíde; en: camada epinecral.

Escalas = 30 µm.

Figuras 11--16. Secções transversais de A. macrothecium em contato com A. schaueriana

(11--14) e de B. leucoxantha sobre a superfície de R. mangle (15--16). -- 11: Hifas dentro

das primeiras camadas de células. -- 12: Paredes celulares dentro da camada de algas. --

13: Fragmentos de parede celular entre as paráfises. -- 14: Células corticais sem fungos

liquenizados, intactas e com cristais. -- 15: Talo de B. leucoxantha. -- 16: Hifas da medula

orientadas sobre a superfície do felema. -- lc: córtex do líquen; al: camada de algas; cf:

fragmento de célula; pm: felema; as: ascoma; lm: medula do líquen; mt: manto; en:

camada e

inecral. Escalas 11, 12, 13, 14, 16 = 30

m; 15 = 50

13 14

15 16

20 19

Figuras 17--22. Secções transversais de B. leucoxantha sobre a superfície de R. mangle

(17--18), L. racemosa (19--20) e A. schaueriana (21--22). -- 17: Hifas da medula dentro

das células. -- 18: Hifas do fungo liquenizado preenchendo a fissura. -- 19: Manto sobre a

superfície de células achatadas. -- 20: Manto sobre a superfície de células sem conteúdo. --

21: Células superficiais destruídas, com hifas aderidas nas paredes. -- 22: Manto sobre a

superfície. -- ec: células sem conteúdo; lm: hifas da medula; fi: fissura; pm: felema;

al: camada de algas; mt: manto; lc: córtex do líquen; cf: fragmento de células. Escalas 17,

20, 21, 22 = 30 µm; 18 = 100 µm; 19 = 50 µm.

Figuras 23--28. Secções transversais do contato de B. leucoxantha (23), O. vestita (24--26)

e P. rudiuscula (27--28) com a superfície de A. schaueriana -- 23: Ascoma. -- 24: Células

do felema degradadas e algas nos espaços celulares. -- 25: Margem carbonizada do

ascoma. -- 26: Hifas da base do ascoma aderidas na superfície. -- 27: Algas em contato

com células sem conteúdo. -- 28: Ascoma destruído, mas em contato com as células da

superfície. -- as: ascoma; pm: felema: al: camada de algas; cm: margem carbonizada;

lh: hifas do líquen; ec: células sem conteúdo. -- Escalas 23 = 50 µm; 24, 26, 27, 28 = 30

m; 25 = 100

4. Discussão

Como o felema das forófitas estudadas não apresenta espaços intercelulares, as hifas

liquênicas penetram as camadas mais externas de células da periderme ou do ritidoma

geralmente pelas paredes celulares, danificando as células superficiais.

Em R. mangle, diferentes etapas de degradação das células superficiais foram

encontradas e o fungo liquenizado pode se adaptar ao estágio de degradação da superfície da

casca e se fixar no substrato.

A baixa penetração na casca de A. schaueriana talvez seja devida às características

químicas desfavoráveis, como a alta quantidade de sal observada por Marcelli (1987).

O umedecimento e a dessecação do talo liquênico crostoso pode produzir uma força

mecânica, que levanta pedaços da superfície da casca e introduz no interior do talo (Fry

1926).

Apenas Brigantiaea leucoxantha apresentou uma medula separando a camada de algas

da superfície do substrato; os demais fungos liquenizados, por serem de estrutura homômera,

são aderidos pelas hifas da camada de algas.

Em nenhuma das amostras foram encontradas hifas nos tecidos vivos da casca.

Apesar dos substratos serem constituídos de células diferentes e desenvolverem

diferentes tipos de ritidoma (Kitaura et al 2008a, b; Luchi et al. 2008), A. macrothecium e

B. leucoxantha não apresentaram variações significativas na estratégia de fixação nos

diferentes substratos.

As variações nas estratégias de fixação estão relacionadas com os estágios de

degradação das camadas superficiais ou da periderme mais externa, e não com a espécie de

hospedeiro.

5. Agradecimentos

O primeiro autor agradece à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo

(FAPESP - nº do processo 04/11410-6) e o segundo autor ao Conselho Nacional de

Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), ao auxílio concedido.

6. Referências bibliográficas

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Padronização de critérios para a descrição anatômica da casca: Lista de características e

Glossário de termos. Série registros, SMA, IF-Sér. Reg., São Paulo, nº16.

ESTRATÉGIA DE FIXAÇÃO DE DUAS ESPÉCIES

DE PARMOTREMA A. MASSAL. (ASCOMYCOTA

LIQUENIZADOS) EM MANGUES PAULISTAS

Marcelo Pinto Marcelli, Marcos Junji Kitaura & Agnes Elisete Luchi

Resumo – A estratégia de fixação de Parmotrema cristiferum e Parmotrema clavuliferum

sobre as peridermes de Rhizophora mangle e Laguncularia racemosa foi estudada. Cada

espécie manteve sua estratégia de fixação, a despeito da espécie de hospedeiro. P. cristiferum

apresenta rizinas corticadas, que desenvolvem um hipotalo sobre a superfície. P. clavuliferum

apresenta rizinas decorticadas, porém sem formar hipotalo. O tipo de rizina é uma

característica utilizada para separar grupos de Parmeliaceae. A anatomia e estratégia de

fixação são invariáveis com o tipo de substrato, que reforçam essa prática e sugere que a

circunscrição genérica no grupo possa ser mais bem definida com a utilização das

características aqui estudadas.

Palavras-chave – líquen, hipotalo, Parmotrema, rizina, manguezal

Abstract – The strategy of fixation of Parmotrema cristiferum and Parmotrema clavuliferum

on the periderm of Rhizophora mangle and Laguncularia racemosa was studies. Both species

keep their fixing strategy despite of host identity. P. cristiferum has corticated rhizines that

develop hypothallus on the substrate. P. clavuliferum has decorticated rhizines that do not

develop any hypothallus. The rhizines type is a character used for separation of Parmeliaceae

groups since long ago. The not variable anatomy and fixing strategy corroborate this practice

and suggest that the generic circumscription in the group could be better defined by using the

characters here studied.

Key words – lichen, hypothallus, Parmotrema, rhizine, mangrove

1. Introdução

Este trabalho dá continuidade a uma série de estudos acerca das estratégias de fixação

e a relação anatômica dos fungos liquenizados com os mangues de Itanhaém (Kitaura et al.

2008a, b, c, d; Luchi et al. 2008).

Uma revisão histórica dos trabalhos sobre fixação de liquens em troncos de árvores

pode ser encontrada em Kitaura et al. (2008c), que demonstraram que Arthothelium

macrothecium e Brigantiaea leucoxantha, fungos liquenizados crostosos, têm estratégias

particulares de fixação ao substrato, mas que não variam de uma espécie de hospedeiro para

outra.

Este trabalho estuda a relação anatômica de duas espécies de fungos liquenizados

foliosos e as peridermes de árvores dos manguezais, com a finalidade de verificar sua

variabilidade e a possível adaptação dessas espécies de acordo com as características de cada

hospedeiro.

2. Materiais e métodos

As coletas foram realizadas no manguezal de Itanhaém, nas margens do rio Itanhaém,

litoral Centro-Sul do Estado de São Paulo (Luchi et al 2008). O local foi escolhido por

apresentar importantes trabalhos sobre a ecologia das árvores (Lamberti 1969) e sobre a

distribuição dos fungos liquenizados (Marcelli 1987), que facilitou a escolha das espécies

estudadas.

As espécies de fungos liquenizados foram escolhidas pela facilidade de serem

encontradas em campo e porque até recentemente pertenciam a gêneros diferentes de

Parmeliaceae (Blanco et al. 2005).

Parmotrema cristiferum (Taylor) Hale apresenta “... lobos geralmente largos (maioria

com mais de um centímetro), com escassez de cílios nas margens (só notáveis nas partes

velhas do talo) e disposição de sorais marginais lineares e sinuosos; presença de ácido

salazínico na medula. O córtex inferior de P.cristiferum apresenta rizinas simples 0,20–0,60

(–0,80)

ca. 0,05 mm, às vezes poucas, às vezes freqüentes ou raro abundantes em alguns

pontos, agrupadas, que se fixam firmemente ao substrato.” (Benatti 2005)

Parmotrema clavuliferum (Räsänen) Streimann apresenta “... sorais nos ápices de

pequenas lacínulas surgidas regularmente a partir das margens e dos ápices dos lobos do

talo; produz ácido salazínico na medula; as rizinas, muito abundantes, são simples,

irregulares ou esquarrosas, distribuídas homogeneamente, com 0,20–1,20 (-1,50)

ca.

0,05 mm.” (Benatti 2005).

Três espécimes de cada um dos fungos liquenizados foram coletados em Rhizophora

mangle L. e em Laguncularia racemosa Gaertn. Cada espécime em uma forófita diferente.

Cada amostra foi subdividida em três corpos de prova com um centímetro de largura

por um centímetro, meio de comprimento e espessura variável de acordo com o

desenvolvimento da casca.

Todas as amostras foram processadas para a obtenção de secções histológicas de

acordo com Kitaura et al. (2006).

3. Resultados

3.1. Parmotrema clavuliferum

Trata-se de um fungo liquenizado folioso e heterômero, constituído por um córtex

superior, uma camada de fotobionte, uma medula espessa e um córtex inferior. O córtex

inferior apresenta hifas enegrecidas, que formam as rizinas, constituídas por feixes de hifas

aglutinadas, simples e frágeis, com apenas a base corticada (Fig. 1).

3.1.1. Parmotrema clavuliferum em contato com Rhizophora mangle

As camadas superficiais de R. mangle expostas ao ambiente são constituídas por

células do felema da primeira periderme, a maioria das quais é achatada e, geralmente, com

conteúdo celular (Kitaura et al. 2008a).

Ao entrar em contato com as células do felema, as hifas da rizina podem não penetrar

a camada superficial do ritidoma nem cobrir as células superficiais do substrato (Fig. 2).

Neste caso, a rizina não varia o diâmetro, da base ao ápice, e fica apenas em contato com as

células do felema.

Geralmente, no contato com o substrato, o ápice da rizina se dilata, cobrindo algumas

células da periderme. Nos tecidos mais intactos, constituído de células amassadas e com

conteúdo celular, as hifas das rizinas apresentam uma maior dificuldade de penetração (Fig. 2

- 3); porém, se a superfície for constituída de células sem conteúdo e não amassadas, as hifas

penetram as camadas mais externas do felema, normalmente aderidas à face interna das

paredes (Fig. 4).

As hifas do ápice cobrem apenas as células mais próximas do ponto de inserção da

rizina, formando uma camada, que diminui de espessura com o distanciamento do centro.

As hifas da rizina de P. clavuliferum dificilmente chegam a penetrar até a décima

camada do felema.

3.1.2. Parmotrema clavuliferum em contato com Laguncularia racemosa

As camadas superficiais do caule de L. racemosa são constituídas das peridermes mais

antigas, as quais foram formadas nos estágios iniciais de desenvolvimento e ainda não foram

perdidas (Kitaura et al 2008b).

Foi observada a separação do ápice da rizina, antes de entrar em contato com a

superfície da periderme (Fig. 5).

As hifas do ápice da rizina podem cobrir algumas células do felema, próximas ao

ponto de inserção da rizina (Fig. 6). A espessura dessa cobertura diminui com o

distanciamento do centro.

As hifas que constituem o ápice da rizina penetram apenas as primeiras camadas de

células da periderme mais externa (Fig. 6).

Quando a superfície da periderme é constituída por células amassadas e com conteúdo

celular, as hifas do ápice da rizina nem sempre penetram as células nem se expandem sobre a

superfície (Fig. 7).

3.2. Parmotrema cristiferum

Trata-se de uma espécie que possui um córtex superior, uma camada de fotobionte,

uma medula e um córtex inferior. O córtex inferior é constituído por hifas enegrecidas e bem

compactadas. As rizinas são espessas e corticadas, formadas a partir do córtex e de hifas da

parte inferior da medula (Fig. 8).

3.2.1. Parmotrema cristiferum em contato com Rhizophora mangle

Após entrar em contato com o substrato, as hifas das rizinas de P. cristiferum

espalham-se sobre a superfície do felema, cobrindo grandes extensões com um tecido da

mesma coloração e espessura das hifas do córtex inferior. Elas geralmente se espalham para

todas as direções (Fig 8), a não ser quando são presas bem inclinadas sobre o felema, caso em

que se desenvolvem em uma única direção (Fig. 9).

A penetração no substrato é maior quando as camadas superficiais de felema são

constituídas de células sem conteúdo e não amassadas (Fig. 10).

Comumente os tecidos produzidos por várias rizinas se fundem e cobrem a superfície

do substrato sob o talo, formando uma cobertura contínua, cujas hifas penetram diversas

camadas de células, aumentando a fixação do fungo liquenizado às células do felema

(Fig. 11).

3.2.2. Parmotrema cristiferum em contato com Laguncularia racemosa

As peridermes mais externas do ritidoma anelar de L. racemosa apresentam as células

degradadas e compactadas (Kitaura et al. 2008b).

As peridermes compactadas dificultam a penetração das hifas liquênicas, porém uma

grande quantidade de hifas é encontrada entre as primeiras camadas.

O crescimento das hifas do ápice das rizinas é feito em todas as direções do ponto de

inserção da rizina (Fig. 12 - 13), de maneira idêntica ao que ocorre em R. mangle, mas

cobrindo inclusive briófitas (Fig. 14).

Figuras 1--7. -- 1: Rizina corticada na base de P. clavuliferum. -- 2--4: Penetração

das hifas em R. mangle. -- 2: Ápice da rizina sem expansão. -- 3: Expansão do ápice

da rizina. -- 4: Ápice da rizina em células sem conteúdo celular. -- 5--7: Penetração

das rizinas sobre L. racemosa. -- 5: Hifas que não entraram em contato com a

superfície do ritidoma perdem a forma aglutinada. -- 6: Expansão do ápice da rizina.

-- 7: Ápice da rizina sem expansão. -- rz: rizina; uc: córtex inferior; pm: felema;

rh: hifas da rizina; ec: células sem conteúdo. Escalas 1, 2, 3, 4, 6, 7 = 30 µm, 5 =

100 µm.

1 2

Figuras 8--14. Rizinas corticadas de P. cristiferum sobre a superfície de L. racemosa

(8, 12, 13, 14) e de R. mangle (9, 10, 11). -- 9: Rizina em contato com as células

amassadas e com conteúdo. -- 10--11: Rizinas sobre células sem conteúdo. -- 12--13:

Rizinas sobre células compactadas. -- 14: Rizinas cobrindo musgos e a superfície do

substrato. -- lm: medula do líquen; uc: córtex inferior do líquen; rz: rizina;

pm: felema; rh: hifas da rizina. Escalas 11 = 150 µm; 10, 14 = 100 µm; 8, 9, 12 =

50 µm; 13 = 30 µm.

8 9

4. Discussão

Parmotrema clavuliferum e P. cristiferum apresentam diferentes estrutura anatômica

das rizinas e estratégias de fixação no substrato, porém cada espécie tem uma estratégia de

fixação própria, que não varia quando se fixa sobre a superfície de R. mangle ou de

L. racemosa.

Espécies de fungos liquenizados crostosos também apresentaram estratégia de fixação

particulares, que não variaram em diferentes tipos de substrato (Kitaura et al. 2008c), embora

pequenas adaptações pudessem ser observadas de acordo com a variação características de um

mesmo substrato, como visto aqui em P. cristiferum, que pode ou não penetrar diversas

camadas de células de profundidade de acordo com a estrutura do substrato.

Nenhuma hifa liquênica foi encontrada nos tecidos vivos de R. mangle ou

L. racemosa, diferente do relatado para Evernia prunastri, cujas hifas foram encontradas até

mesmo nos vasos condutores (Estevez et al. 1980, Estevez & Orus 1981, Orus & Ascaso

1982).

Porter (1919), em seu estudo com as Parmeliaceae, notou que algumas espécies

desenvolvem sobre o substrato uma cobertura de hifas produzidas pela rizina, que foi

observada em P. cristiferum. Ele denominou essa cobertura de hipotalo, e é algo análoga ao

manto observado no fungo liquenizado crostoso Brigantiaea leucoxantha (Kitaura et al.

2008c).

A diferença na estrutura anatômica da rizina e na estratégia de fixação entre as

espécies estudadas é tão significativa que provavelmente tem grande importância taxonômica,

ainda mais em se tratando de características que não variam com o ambiente ou substrato.

Dessa maneira, é possível que a recente inclusão de Rimelia clavulifera em Parmotrema

(Blanco et al. 2005) necessite ser revista, ou, pelo menos, que a definição genérica nesse

grupo seja refeita com base em novas características, entre as quais a estrutura das rizinas e

seu modo de fixação ao substrato.

5. Agradecimentos

O primeiro autor agradece a FAPESP (Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado de

São Paulo) e o segundo autor ao CNPq (Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e

Tecnológico), ao auxílio concedido.

6. Referências bibliográficas

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ESTRATÉGIA DE FIXAÇÃO DE USNEA BAILEYI (STIRT.)

ZAHLBR. EM LAGUNCULARIA RACEMOSA GAERTN.

Marcos Junji Kitaura, Marcelo Pinto Marcelli & Agnes Elisete Luchi

Resumo – O modo de fixação de Usnea baileyi em L. racemosa foi estudado. O líquen

geralmente se prende nas fissuras do ritidoma, originadas da quebra das camadas mais

externas da periderme. As hifas do córtex do apressório penetram os espaços celulares das

camadas mais superficiais do ritidoma e, progressivamente, com a idade, chegam a camadas

mais profundas. O eixo do líquen também apresenta uma função importante na fixação do

talo, e é responsável pela formação de túneis no ritidoma, através da penetração do feixe de

hifas aglutinadas. As hifas não foram encontradas nos tecidos vivos.

Palavra-chave – apressório, líquen, periderme, manguezal, Laguncularia racemosa

Abstract – The fixation of Usnea baileyi on L. racemosa was studied. Usually, the lichen

fixes itself in the rhytidome fissures, which are originated by the breaking of the outermost

periderm layers. The holdfast cortical hyphae penetrate the cellular spaces of the most

superficial rhytidome layers and, depending upon the ageing, can reach deeper layers. The

lichen axis has also am important function in the fastening process and is responsible by the

formations of tunnels inside the rhytidome by means of penetration of bundles of agglutinated

hyphae. No live tissue is invaded by the lichen hyphae.

Key words – holdfast, lichen periderm, mangrove, Laguncularia racemosa

1. Introdução

Este trabalho dá continuidade a uma série de estudos acerca das estratégias de fixação

e a relação anatômica dos fungos liquenizados com os mangues de Itanhaém (Kitaura et al.

2008a, b, c; Luchi et al. 2008; Marcelli et al. 2008).

Uma revisão histórica dos trabalhos sobre fixação de liquens em troncos de árvores

pode ser encontrada em Kitaura et al. (2008c), que demonstraram que Arthothelium

macrothecium e Brigantiaea leucoxantha, fungos liquenizados crostosos, têm estratégias

particulares de fixação ao substrato, mas que não variam de uma espécie de hospedeiro para

outra. O mesmo ocorreu com duas espécies de Parmotrema, que se fixam através de rizinas

(Marcelli et al 2008).

A penetração das espécies de Ramalina (gênero fruticoso) na superfície das cascas de

árvores é feita através das quebras na superfície ou das lenticelas. Estas espécies invadem os

tecidos vivos dos hospedeiros, podendo chegar até o lenho inicial e causar danos à planta;

além disso, essa penetração resulta na hipertrofia da periderme e na destruição das células da

madeira (Porter 1917).

A fixação de Usnea baileyi na casca de Xylopia aromatica foi observada em um

trabalho que adaptou diversas técnicas anatômicas para o estudo da relação do líquen com o

substrato (Kitaura et al. 2006), onde foram notadas duas ações diferentes do apressório basal:

(1) o córtex do apressório penetra nos espaços intercelulares e celulares, e degrada as células

que estão próximas e em contato com as hifas do fungo; (2) o eixo penetra no tecido

lesionado, empurrando as células por uma ação mecânica.

Este trabalho estuda a relação anatômica entre Usnea baileyi, um fungo liquenizado

fruticoso, e as peridermes de Laguncularia racemosa, uma árvores típica dos manguezais, a

fim de verificar se existe modificação ou adaptação em relação ao que ocorre quando essa

espécie cresce sobre Xylopia aromatica.

2. Materiais e métodos

As coletas foram realizadas no manguezal do Rio Itanhaém, município de Itanhaém,

litoral Centro-Sul do Estado de São Paulo, Brasil. A vegetação é bem desenvolvida e

preservada e a área de estudo foi escolhida por ser a localidade de grandes trabalhos, como o

de: Lamberti (1969) sobre a ecologia das árvores; e de Marcelli (1987) sobre a distribuição

dos liquens epífitos.

Usnea baileyi (Stirt.) Zahlbr. (Lecanorales, Parmeliaceae) tem o talo fruticoso

irregularmente ramificado, com ramos cilíndricos; o eixo central é rosado, oco e de textura

cartilagínea; fixa-se no substrato por um apressório basal (Benatti & Marcelli 2007) típico do

gênero. A espécie foi escolhida pela abundância, presença de espécimes de várias idades, e

pelo fato de já ter sido objeto de outro estudo em uma árvore do cerrado (Kitaura et al. 2006).

No manguezal de Itanhaém, U. baileyi é altamente específica para Laguncularia

racemosa, não sendo encontrada em Rhizophora mangle ou Avicennia schaueriana, as outras

duas árvores existentes (Marcelli 1987, 1992).

Foram coletados três espécimes bem desenvolvidos, e vários indivíduos jovens com

comprimento igual ou inferior a 1,5 cm.

Todas as amostras foram fixadas em FAA em etanol 50%, infiltradas e incluídas em

polietilenoglicol 2000 e seccionada em micrótomo rotativo, com o auxílio da fita adesiva

(Kitaura et al. 2006).

Foram realizadas secções transversais de 3 a 10 µm de espessura, próximas e sobre a

região em que o fungo liquenizado se prende ao substrato.

As secções foram coradas com azul de toluidina (O`Brien et al. 1965) e com azul de

astra e safranina 9:1 (v/v) (Johansen 1940). As lâminas permanentes foram montadas com

resina sintética Permount.

3. Resultados e discussão

As camadas que formam o ritidoma anelar de L. racemosa fazem parte do floema

secundário e são originadas no câmbio vascular. O diâmetro do caule aumenta com o

envelhecimento e as camadas mais externas do ritidoma são empurradas para fora e

destruídas, resultando na formação de placas laminares típicas, que se desprendem na

superfície (Kitaura et al. 2008b).

U. baileyi geralmente se fixa na superfície de L. racemosa por um apressório basal,

nas fissuras da casca, nas margens da placas que são formadas na camada mais externa do

ritidoma e se desprendem facilmente (Kitaura et al. 2008b), entre as quais há facilidade de

fixação ou desenvolvimento de propágulos vegetativos.

As hifas do córtex do apressório de U. baileyi penetram entre as células das camadas

mais externas do ritidoma e causam a destruição de células de felema das quais estão

próximas ou em contato (Fig. 1 e 2), e a presença de fragmentos celulares e pedaços de

paredes (Fig. 3) sugere o envolvimento de processo químico.

Após a penetração das hifas do córtex ocorre a penetração das hifas do eixo, uma

estrutura típica do gênero Usnea.

O eixo inicia a penetração pelos espaços deixados pela ausência da faixa de

esclereides (Fig. 4) e, em seguida, penetra os tecidos mais externos destruídos pelas hifas do

córtex (Fig. 5), numa técnica análoga à desenvolvida pela raiz e a pela coifa, em que a raiz

seria o eixo e a coifa o córtex.

A estratégia de fixação de U. baileyi em L. racemosa é a mesma adotada em Xylopia

aromatica (Kitaura et al. 2006).

Com o desenvolvimento do talo liquênico, as hifas do córtex penetram camadas cada

vez mais profundas e o eixo perfura o ritidoma, abrindo um túnel através de força mecânica.

O eixo irá apresentar um maior número de ramificações (Fig. 6) quanto mais velho for

o talo. Em X. aromatica, cuja periderme é menos dura que a de L. racemosa, foram

encontradas ramificações apenas nas partes mais profundas do substrato, no ápice do eixo; já

em L. racemosa as ramificações ocorrem em toda a sua extensão. Talvez essa variação possa

ser decorrente ao nível de dificuldade que o apressório basal tem de penetrar o substrato, isto

é, quanto maior a maciez do substrato menor será a quantidade de ramificações e maior a

profundidade delas.

Diferente das espécies de Ramalina estudadas por Porter (1917), U. baileyi não

penetra tecidos vivos da casca e muito menos chega até as células do xilema e, portanto, não

causa qualquer dano à planta.

Assim como ocorreu com as espécies crostosas (Kitaura et al. 2008c) e foliosas

(Marcelli et al 2008) estudadas, a estratégia de fixação do líquen não sofreu qualquer

alteração com a mudança de hospedeiro.

É possível que a inflexibilidade na estratégia de fixação das espécies de fungos

liquenizados seja em parte responsável pela incapacidade deles se desenvolverem sobre

qualquer substrato, explicando parcialmente a grande especificidade de hospedeiro que eles

apresentam.

5 6

Figuras 1--5. Usnea baileyi penetrando o ritidoma de L. racemosa, em corte transversal

(1--2) e longitudinal (3--6) do talo. -- 1: Penetração das hifas do córtex nas células. -- 2:

Detalhe da penetração das hifas no córtex. -- 3: Destruição das células com a penetração do

córtex. -- 4: Eixo penetrando nos espaços deixados pelas células esclerificadas. -- 5: Eixo

penetrando no tecido destruído pelas hifas do córtex. -- 6: Ramificações do eixo,

apressório basal penetrando várias camadas do ritidoma. -- ax: eixo; lc: córtex do líquen;

ch: hifas do córtex dentro das células; pm: felema; pl: placa; ls: local onde os esclereídes

foram perdidos; ph: floema; sb: faixa de esclereídes. -- Escalas 4, 6 = 500 µm; 1 = 100 µm;

2, 3, 5 = 50 µm.

4. Agradecimentos

O primeiro autor agradece a FAPESP (Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado de

São Paulo) e o segundo autor ao CNPq (Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e

Tecnológico), ao auxílio concedido.

5. Referências bibliográficas

Benatti, M.N. & M.P. Marcelli. 2007. Gêneros de fungos liquenizados dos manguezais do

Sul-Sudeste do Brasil, com enfoque no manguezal do Rio Itanhaém, Estado de São

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CONSIDERAÇÕES FINAIS

Mesmo com a conhecida importância dos liquens na formação dos solos, existem

poucos trabalhos sobre a relação do fungo liquenizado com as rochas; porém, a situação é

ainda pior no que diz respeito à sua relação com as cascas das árvores. Os poucos trabalhos

existentes são do final do século XIX e início do século XX e se contradizem, alguns

afirmando que as hifas liquênicas não destroem as células, e outros o contrário.

Apesar das contradições encontradas, o assunto parece não ter provocado interesse, e

os estudos anatômicos não tiveram continuidade, nem acompanharam o desenvolvimento da

tecnologia em geral. Apenas na década de 1980 surgiram alguns trabalhos, que propuseram

que a estratégia de fixação seria a mesma para todos os liquens, sem atentar para as 30000

espécies existentes, com variadas formas de crescimento e diferentes estruturas de fixação.

A maioria dos livros didáticos de liquenologia básica apresenta apenas a anatomia

geral de um determinado tipo de talo liquênico e não o relaciona com o substrato, esquecendo

da importância do substrato na determinação das comunidades epífitas e saxícolas.

O Grupo de Estudos Liquenológicos (GEL), preocupado com essa lacuna no

conhecimento, procurou, por meio desta dissertação, analisar diversas espécies de fungos

liquenizados sobre tipos diferentes de substratos, a fim de verificar sua especificidade,

variabilidade e adaptabilidade.

O estudo teve como principal objetivo analisar a relação íntima de sete espécies de

fungos liquenizados com as cascas das árvores dos manguezais e descrever as suas estratégias

de fixação. Entretanto, durante as análises dos tecidos das cascas, não foi possível determinar

de pronto as camadas que as compunham, desde que cada casca apresenta estrutura diferente e

desconhecida da literatura.

Dessa maneira, as próprias peridermes tiveram que ser inicialmente estudadas e sua

formação descrita, o que resultou na descoberta de um novo tipo de ritidoma em Rhizophora

mangle, resultante de uma atividade diferenciada de seu felogênio, que transporta grupos de

esclereídes da feloderme para o felema (Kitaura et al. 2008a).

As quatro espécies de fungos liquenizados crostosos selecionados apresentam

estruturas de reprodução, anatomia do talo e estratégias de fixação próprias, porém cada

espécie desenvolveu a mesma estratégia de fixação nas três superfícies estudadas, ou seja, não

houve qualquer variação com o hospedeiro. Quando muito, o estado de conservação das

células superficiais da casca provoca pequenas alterações adaptativas na estratégia de fixação.

O fungo liquenizado pode apresentar um tipo de estratégia sobre a superfície da casca

composta por células com conteúdo e amassadas, mas modificar um pouco a abordagem da

periderme com a degradação que ocorre naturalmente na camada superficial dos troncos.

As superfícies das cascas colonizadas pelos fungos liquenizados crostosos

apresentaram células com as paredes radiais degradadas e sustentadas pela parede tangencial

interna (em forma de U); o estado, das células, indica a possibilidade de haver uma ação do

fungo liquenizado na degradação das paredes celulares faltantes.

No interior dos talos crostosos foram encontrados, quase sempre, fragmentos de

células da periderme, que penetram até medula, a camada de algas ou o ascoma. Estes

fragmentos geralmente estão inclinados e parecem ter sido levados para o interior do talo,

talvez com o dessecamento e a hidratação do talo liquênico ou então com o crescimento do

talo, através de força mecânica.

As rizinas das espécies foliosas têm estrutura e estratégia de fixação típica para cada

espécie. A invariabilidade da estratégia de fixação de acordo com o substrato bem como as

pequenas adaptações que ocorrem com o estado do substrato também foi verificada nas

espécies foliosas e na espécie fruticosa estudada. Na verdade, a quantidade de camadas que as

hifas penetram na periderme é a única variação apresentada na estratégia de fixação dos

liquens foliosos na casca de uma mesma espécie de forófita. Quando a superfície é formada

por células com conteúdo celular e amassadas, as hifas penetram poucas camadas, e quando a

superfície é formada por células sem conteúdo e não amassadas, são encontradas hifas em

camadas profundas do felema.

As diferenças estruturais e de comportamento encontradas nas rizinas das duas

espécies estudadas são tão flagrantes que podem colocar as duas espécies em grupos

taxonômicos diferentes. Até pouco tempo essas espécies pertenciam a gêneros diferentes

(Rimelia e Parmotrema), e é possível que a utilização das características aqui estudadas

fundamentem o retorno da antiga classificação ou possam ser utilizadas na criação de novos

gêneros.

O fungo liquenizado fruticoso Usnea baileyi apresenta uma estratégia muito

interessante de fixação. Esta espécie se fixa nas cascas das árvores através de um apressório

basal, uma especialização basilar do talo formada pelo prolongamento das hifas do córtex e do

eixo típico do gênero.

As hifas do córtex são as primeiras a penetrar no substrato, degradando as células

através de ação possivelmente química. Em seguida, as hifas do eixo se desenvolvem e

perfuram as camadas, através da força mecânica, formando túneis na periderme, fixando

firmemente o talo ao tronco da árvore. Essa estratégia de fixação já havia sido observada no

tronco de Xylopia aromatica, uma árvore do cerrado, nesta mesma espécie de fungo

liquenizado. Também aqui não foram observadas diferenças significativas na relação do

líquen com a espécie de hospedeiro. Em L. racemosa, de periderme mais rígida e com faixas

de esclereídes, o apressório se ramificou próximo à base, enquanto em X. aromatica, mais

macia, a ramificação ocorreu mais próxima ao ápice, uma pequena adaptação semelhante

àquelas observadas nas espécies crostosas e foliosas estudadas.

É possível que a inflexibilidade na estratégia de fixação das espécies de fungos

liquenizados seja em parte responsável pela incapacidade deles se desenvolverem sobre

qualquer substrato, explicando parcialmente a grande especificidade de hospedeiro que eles

apresentam. Esse raciocínio introduz um fator a mais, nunca antes considerado, em todas as

avaliações que estudem causas da distribuição das comunidades liquênicas dentro de um

determinado ambiente.

Dessa forma, como conclusões gerais, este trabalho produziu fortes indicações

inéditas de que:

1. Cada espécie de fungo liquenizado tem uma estratégia de fixação típica que, embora

apresente pequenas variações concordantes com o estado de integridade da superfície do

hospedeiro, não se altera com a espécie de hospedeiro.

2. As estruturas e as estratégias de fixação podem e deveriam ser levadas em conta como

características importantes na classificação dos fungos liquenizados, em nível específico

ou genérico.

3. A falta de plasticidade da adaptação da fixação dos liquens a tipos diferentes de

substratos pode explicar a ausência de espécies em determinados hospedeiros, devido a

causas estruturais de substrato, e não apenas a condições físico-químicas, como sempre

se afirmou.

Além disso, como subproduto deste trabalho, porém não menos importante, um novo

tipo de ritidoma foi descoberto em R. mangle.

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